王 燕，王洪峰

(東北林業(yè)大學(xué)林學(xué)院，黑龍江哈爾濱 150040)

皮層是細(xì)根初生構(gòu)造之一，皮層結(jié)構(gòu)可直接影響根系的吸收與運(yùn)輸功能［1～3］。在細(xì)根的解剖結(jié)構(gòu)中，皮層在根系橫切面上占有很大比例［4～6］，對(duì)根系的吸收與徑向運(yùn)輸產(chǎn)生重要影響［7～10］。以往研究表明，皮層對(duì)于物質(zhì)吸收與運(yùn)輸?shù)挠绊懼饕w現(xiàn)在外皮層與內(nèi)皮層這兩個(gè)主要部位［11，12］。由于對(duì)皮層細(xì)胞結(jié)構(gòu)與功能研究的難度較大，進(jìn)展比較緩慢。近年來隨著觀察技術(shù)和試驗(yàn)方法的改進(jìn)，對(duì)皮層的結(jié)構(gòu)和功能的研究才得以深入進(jìn)行。作者對(duì)內(nèi)皮層、外皮層以及通道細(xì)胞結(jié)構(gòu)與功能等方面近幾十年的研究現(xiàn)狀進(jìn)行了綜述，旨在為皮層研究奠定基礎(chǔ)和拓寬視野。

1 外皮層

外皮層往往是皮層的最外一層細(xì)胞，排列緊密無間隙［7］。外皮層根據(jù)組成細(xì)胞類型可分為兩類，一原型和二原型。二者判斷的依據(jù)主要是根系的縱切面解剖結(jié)構(gòu)，前者主要是指組成細(xì)胞形狀一致，均為長細(xì)胞;后者是指在根系的縱切面中含有兩種不同的細(xì)胞，除了長細(xì)胞以外還有一類比較短的細(xì)胞，即通道細(xì)胞［13］。

上世紀(jì)80年代前后，Peterson等對(duì)洋蔥(Allium cepa)、玉米(Zea may)的研究結(jié)果表明，外皮層有凱氏帶的形成與木栓層積累，并限制熒光染料的移動(dòng)［14，15］，對(duì)硫酸鹽離子的滲透起阻礙作用［16］。近20多年來，對(duì)外皮層的認(rèn)識(shí)又有了新的進(jìn)展，Kamula發(fā)現(xiàn)外皮層細(xì)胞木栓化導(dǎo)致與土壤溶液直接接觸的質(zhì)膜面積降低，根系的吸收功能下降［17］，Kumar等在研究火炬松(Pinus taeda)時(shí)也持這一觀點(diǎn)［18］。Cholewa發(fā)現(xiàn)根系外皮層細(xì)胞木栓形成之后，洋蔥根系中鈣離子向維管柱的運(yùn)輸量大大降低，Lehmann利用電子顯微鏡觀察鑭離子在大麥(Hordeum vulgare)根系中的質(zhì)外體運(yùn)輸受外皮層凱氏帶的影響較大，也證明了外皮層凱氏帶對(duì)物質(zhì)運(yùn)輸?shù)淖璧K作用［19］。Cholewa采用放射性鈣離子以及鈣離子抑制劑(La3+和釩酸鹽VO43－)證明鈣離子在根系徑向運(yùn)輸中受外皮層凱氏帶影響較大［20］。Clarkson研究發(fā)現(xiàn)，由于植物體的內(nèi)循環(huán)，鉀、鈣、鎂離子在根系皮層與維管柱之間的運(yùn)輸是雙向的，外皮層對(duì)養(yǎng)分離子的向外擴(kuò)散起到阻礙作用［21］，同時(shí)也是對(duì)內(nèi)皮層阻止離子向外移動(dòng)作用的一個(gè)鞏固［11］。近期，在不同環(huán)境下，對(duì)外皮層的研究又有了新的進(jìn)展:Meyer等人研究鳶尾(Iris germanica)時(shí)，發(fā)現(xiàn)根系暴露在噴水霧的環(huán)境中時(shí)會(huì)加速外皮層的成熟，以此來影響物質(zhì)的吸收與運(yùn)輸［22］;Krishnamurthy等利用熒光顯微鏡研究水稻(Oryza sativa)在抵御鎘脅迫時(shí)發(fā)現(xiàn)，外皮層細(xì)胞壁明顯加厚并有大量木栓積累，減少了根系對(duì)有害離子的吸收與運(yùn)輸，并且還認(rèn)為外皮層對(duì)離子的阻礙作用可能與細(xì)胞的木栓組成以及成分含量有關(guān)［23］;Cheng等人對(duì)紅樹林樹種進(jìn)行研究時(shí)發(fā)現(xiàn)植物在抵御Zn離子脅迫時(shí)，外皮層也會(huì)有細(xì)胞壁的加厚以及木栓積累現(xiàn)象［24］。

由此可知，外皮層對(duì)根系吸收、運(yùn)輸?shù)V質(zhì)養(yǎng)分具有較大影響。除此之外，在表皮死亡脫落后，外皮層細(xì)胞外壁木栓加厚對(duì)根系起到保護(hù)作用［9］，防止病原體、有害真菌進(jìn)入根系［25，26］。

2 外皮層上的通道細(xì)胞

在二原型外皮層中，短細(xì)胞即通道細(xì)胞的著生位置具有隨機(jī)性，與外皮層以內(nèi)的結(jié)構(gòu)沒有直接聯(lián)系［13］，此類細(xì)胞有凱氏帶，而很少或沒有木栓的積累［27］

在20世紀(jì)80～90年代，Storey等認(rèn)為表皮細(xì)胞吸收的離子是經(jīng)過通道細(xì)胞傳遞給皮層細(xì)胞的［31］，Barrowclough和 Peterson認(rèn)為洋蔥根系當(dāng)中98%的表皮細(xì)胞與通道細(xì)胞有密切關(guān)聯(lián)，生長在通道細(xì)胞外層的表皮細(xì)胞死亡減慢，并以此來維持根系對(duì)水分養(yǎng)分的吸收［32］。Walker等研究發(fā)現(xiàn)，在不同柑橘的根系當(dāng)中，表皮與外皮層細(xì)胞隨著木栓的形成中斷了胞間連絲的聯(lián)系，使得離子與水分的吸收運(yùn)輸途徑遭到破壞，通道細(xì)胞成為徑向運(yùn)輸?shù)奈ㄒ煌ǖ溃?0］。此外Huang等指出當(dāng)皮層的厚度一定時(shí)，柑橘根系的導(dǎo)水率與外皮層上通道細(xì)胞的數(shù)目成比例，影響水分養(yǎng)分在皮層中的徑向運(yùn)輸［33］。近幾年來，衛(wèi)星等認(rèn)為低級(jí)根具有更多的通道細(xì)胞來支持細(xì)根的吸收功能［34］，Hashi等試驗(yàn)研究發(fā)現(xiàn)與有機(jī)土相比，礦質(zhì)土層中細(xì)根外皮層具有更多的通道細(xì)胞，來滿足根系對(duì)水分養(yǎng)分的吸收利用［35］，Sharda和Koide在15種被子植物的施肥實(shí)驗(yàn)時(shí)也得到了相同的規(guī)律，低磷處理的根系外皮層通道細(xì)胞數(shù)目明顯增加［36］。最近，Zadworny等研究發(fā)現(xiàn)，用來抵御外界干擾、為主根莖生長探索空間的先鋒根通道細(xì)胞數(shù)目較少，而纖維根通道細(xì)胞較多，來提高根系的吸收功能以及對(duì)水分養(yǎng)分的橫向運(yùn)輸能力［37］。為我們研究不同類型皮層細(xì)胞在解剖與功能上的差異提供了新的研究視角。

Gallaud指出，外皮層中的通道細(xì)胞是菌絲侵入根系的主要途徑，菌絲無法通過內(nèi)皮層細(xì)胞，只分布在內(nèi)皮層以外區(qū)域［38］。Peterson、Imhof等在研究其他植物根系時(shí)也認(rèn)同這一觀點(diǎn)［39，40］。此外，Sharda 等在近期的研究中認(rèn)為，通道細(xì)胞對(duì)菌根真菌的侵染起決定性作用，通道細(xì)胞在根系中的分布顯著影響菌絲的分布［41］。

因此，通道細(xì)胞在水分離子吸收以及為菌根真菌提供侵染位點(diǎn)上具有重要的作用。

3 內(nèi)皮層

內(nèi)皮層是皮層最內(nèi)層的細(xì)胞，在細(xì)胞的徑向壁和橫向壁上具有栓質(zhì)化和木質(zhì)化增厚成帶狀的厚壁結(jié)構(gòu)——?jiǎng)P氏帶，伴隨著植物生長，內(nèi)皮層細(xì)胞壁積累了大量木栓［1，7，42］。

凱氏帶形成以后，內(nèi)皮層細(xì)胞的質(zhì)膜與凱氏帶之間有著極強(qiáng)的聯(lián)系。對(duì)于內(nèi)皮層及凱氏帶結(jié)構(gòu)的研究，許多學(xué)者已經(jīng)開展了不同試驗(yàn)探討。早在1922年，Priestley就利用強(qiáng)酸對(duì)根系細(xì)胞進(jìn)行處理，發(fā)現(xiàn)內(nèi)皮層徑向壁處的凱氏帶未被降解［43］。1968年 Bonnett將內(nèi)皮層細(xì)胞置于高濃度溶液中，當(dāng)其它細(xì)胞發(fā)生質(zhì)壁分離時(shí)，具凱氏帶加厚處的內(nèi)皮層細(xì)胞質(zhì)膜仍與細(xì)胞壁緊緊連在一起［44］。進(jìn)入20世紀(jì)70年代以后，隨著酶技術(shù)的廣泛應(yīng)用，Schreiber利用果膠酶對(duì)根系細(xì)胞進(jìn)行處理時(shí)，凱氏帶仍未被降解［45］，在顯微鏡下可觀察到完整的漁網(wǎng)狀結(jié)構(gòu)，仍與周圍細(xì)胞保持聯(lián)系［11］。20世紀(jì)70～80年代，隨著觀察技術(shù)與試驗(yàn)方法的改進(jìn)，內(nèi)皮層功能研究不斷有了新的突破。Robards等、Ferguson等先后發(fā)現(xiàn)大麥根系內(nèi)皮層凱氏帶與木栓對(duì)離子向維管束的質(zhì)外體運(yùn)輸起阻礙作用［46，47］，Nagahashi等利用放射性鑭離子進(jìn)行標(biāo)記，在玉米根系中也得到相同的結(jié)論［48］。2000年，Kuhn等采用激光微束質(zhì)譜分析(Laser Microbeam Mass Analysis)等新的方法研究鈣、鎂離子在歐洲云杉(Picea abies)根中運(yùn)輸狀況時(shí)也驗(yàn)證了這一觀點(diǎn)，即內(nèi)皮層對(duì)離子的質(zhì)外體運(yùn)輸具有阻礙作用［49］。在鹽分脅迫下，Karahara等發(fā)現(xiàn)內(nèi)皮層細(xì)胞間的凱氏帶增厚，對(duì)離子的質(zhì)外體運(yùn)輸阻礙作用增強(qiáng)［50］。Lux等、Vaculík等均發(fā)現(xiàn)重金屬鎘的運(yùn)輸受內(nèi)皮層凱氏 帶 影 響 很 大［51－53］，Stoláriková 等 對(duì) 楊 樹(Populus× euramericana clone I－214)研究鋅脅迫時(shí)也認(rèn)同這一觀點(diǎn)［54］。但是在西葫蘆(Cucurbita pepo)當(dāng)中，Harrison－Munay等認(rèn)為鉀與磷的共質(zhì)體運(yùn)輸受到的內(nèi)皮層阻礙較?。?5］。因此Enstone等認(rèn)為，養(yǎng)分離子經(jīng)內(nèi)皮層進(jìn)入維管柱時(shí)，內(nèi)皮層對(duì)離子養(yǎng)分的吸收具有選擇性，同時(shí)具有凱氏帶加厚細(xì)胞壁的內(nèi)皮層還起著防止養(yǎng)分離子回流進(jìn)入皮層甚至倒流回土壤溶液的作用［11］。

4 內(nèi)皮層上的通道細(xì)胞

通道細(xì)胞是靠近維管束木質(zhì)部的內(nèi)皮層細(xì)胞，通道細(xì)胞的細(xì)胞壁并不隨皮層細(xì)胞的生長而增厚，仍保持初期發(fā)育階段的結(jié)構(gòu)［7，56］。

Clarkson等與Roberts等在上世紀(jì)70年代認(rèn)為內(nèi)皮層細(xì)胞切向壁間存在大量胞間連絲，并向外與皮層細(xì)胞、向內(nèi)與中柱鞘細(xì)胞聯(lián)系緊密，這是物質(zhì)運(yùn)輸?shù)闹饕ǖ?，而通道?xì)胞只是物質(zhì)運(yùn)輸?shù)拇我緩剑?7，58］。進(jìn)入 90 年代以后，研究學(xué)者認(rèn)為通道細(xì)胞上很少有木栓積累并含有通道蛋白，對(duì)水分的運(yùn)輸阻力較小，更有利于水分的橫向運(yùn)輸［12，56，59］。McKenzie 通過研究短葉松(Pinus banksiana)和桉樹(Eucalyptus pilularis)認(rèn)為，在根的次生生長達(dá)到一定程度之后，形成周皮而皮層遭到破壞，通道細(xì)胞成為唯一與溶液接觸的質(zhì)外體的質(zhì)膜通道，由于通道細(xì)胞木栓積累較少，因而減小了水分進(jìn)入中柱的阻力［60］。Waduwara等利用激光共聚焦掃描顯微鏡與熒光染料對(duì)內(nèi)皮層細(xì)胞木栓的積累進(jìn)行的觀察時(shí)也發(fā)現(xiàn)通道細(xì)胞很少有木栓積累，為水分離子進(jìn)入維管柱提供質(zhì)膜通道［56］。最近幾年來，對(duì)通道細(xì)胞不斷有了新的認(rèn)識(shí)。Enstone等指出在縮合單寧區(qū)，即使皮層細(xì)胞死亡，內(nèi)皮層的通道細(xì)胞對(duì)水分離子的吸收仍具有重要作用［61］。Kumar在研究生長環(huán)境對(duì)火炬松根系的影響時(shí)發(fā)現(xiàn)，環(huán)境越惡劣，內(nèi)皮層通道細(xì)胞數(shù)目越多［18］。Meyer等在2009年的最新研究中首次提到了二原型內(nèi)皮層這一概念，即在根系縱切面上，內(nèi)皮層存在兩種類型細(xì)胞，長細(xì)胞與短細(xì)胞，在細(xì)根成熟部位木栓程度低、細(xì)胞壁不增厚的短細(xì)胞為通道細(xì)胞，為今后通道細(xì)胞的研究提供了新的思路［24］。

由此可知，在具有次生生長的根系當(dāng)中，細(xì)胞壁不增厚的通道細(xì)胞為水分離子的橫向運(yùn)輸提供通道，以此來控制物質(zhì)的轉(zhuǎn)運(yùn)。由于細(xì)胞生理相關(guān)研究的限制以及某些植物根系自身內(nèi)皮層細(xì)胞壁全面木栓加厚，導(dǎo)致無法辨別通道細(xì)胞［7］，對(duì)通道細(xì)胞的了解及功能的認(rèn)識(shí)，還需要在更多植物根系中進(jìn)行深入研究。

5 討論

當(dāng)前細(xì)根皮層研究的熱點(diǎn)在于皮層對(duì)根系水分離子的吸收和橫向運(yùn)輸?shù)挠绊?。在不同環(huán)境中不同植物的細(xì)根中，內(nèi)外皮層與通道細(xì)胞對(duì)根系水分、養(yǎng)分吸收及橫向運(yùn)輸?shù)挠绊懽饔玫玫?了 驗(yàn) 證［25，26，50～53，62，63］。但 是 隨 著 植 物 生長，根毛伸長、菌根真菌侵染，對(duì)根系的吸收功能也具有促進(jìn)作用［64，65］。由于直接測定根系的生理功能問題一直以來沒有得到有效解決［66］，皮層在根系吸收功能中的權(quán)重仍然是一個(gè)未知數(shù)。因此，還需要對(duì)細(xì)根皮層做系統(tǒng)性研究，皮層結(jié)構(gòu)與功能間的關(guān)系還需進(jìn)一步研究探討。伴隨著生物研究技術(shù)的不斷創(chuàng)新和完善，以及與其他學(xué)科間的相互配合與滲透，將會(huì)為皮層結(jié)構(gòu)與功能之間更加廣泛和深入的研究奠定基礎(chǔ)。

［1］Fahey TJ，Arthur MA.Further studies of root decomposition following harvest of a northernhardwood forest［J］.Forest Science，1994，40:618－629.

［3］Esau K.Plant Anatomy［M］.New York:John Wiley，1964.

［4］許旸，谷加存，董雪云，等.海南島4個(gè)熱帶闊葉樹種前5級(jí)細(xì)根的形態(tài)、解剖結(jié)構(gòu)組織碳氮含量［J］.植物生態(tài)學(xué)報(bào)，2011，35(9):955－964.

［5］Guo DL，Xia MX，Wei X，et al.Anatomical traits associated with absorption andmycorrhizal colonization are linked to root branch order in twenty－three Chinese temperate tree species［J］.New Phytologist，2008b，180:673－683.

［6］陳海波，衛(wèi)星，王婧，等.水曲柳苗木根系形態(tài)和解剖結(jié)構(gòu)對(duì)不同氮濃度的反應(yīng)［J］.林業(yè)科學(xué)，2010，46(2):61－66.

［7］劉穆.種子植物形態(tài)解剖學(xué)導(dǎo)論［M］.北京:科學(xué)出版社，2008.

［8］McCully ME.Roots in soil:unearthing the complexities of roots and their rhizospheres［J］.Annual Review Plant Physiology and Plant Molecular Biology，1999，50:695－718.

［9］Seago JR JL，Peterson CA，Kinsley LJ，et al.Development and structure of the root cortex in Caltha palustris L.and Nymphaea odorata Ait［J］.Annals of Botany，2000，86:631－640.

［10］于濤，李萬春，汪李宏，等.水分虧缺對(duì)玉米根毛區(qū)皮層解剖結(jié)構(gòu)的影響［J］.西北農(nóng)林科技大學(xué)學(xué)報(bào)(自然科學(xué)版)，2011，39(10):111－117.

［11］Enstone DE，Peterson CA，F(xiàn)engshan Ma.Root endodermis and exodermis:structure，function，and responses to the environment［J］.Plant Growth Regulation，2003，21:335－351.

［12］Peterson CA，Estone DE.Functions of passage cells in the endodermis and exodermis of roots［J］.Physiologia Plantrum，1996，97:592－598.

［13］ von Guttenberg H.Der primarc Bau der Angiospermenwurzei－ Handh［J］.Pflanzenanatomie，1968，8:138－141.

［14］Peterson CA，Peterson RL，Robards AW.A correlated histochemical and ultrastructural study of the epidermis and hypodermis of onion roots［J］.Protoplasma，1978，96:1－21.

［15］Peterson CA，Emanuel ME，Wilson C.Identification of a Casparian band in the hypodermis of onion and corn roots［J］.Canadian Journal of Botany，1982，60:1529 －1535.

［16］Peterson CA.The exodermal Casparian band of onion blocks apoplastic movement of sulphate ions［J］.Experimental Botany，1987，32:2068－2081.

［17］Kamula SA，Peterson CA，Mayfield CI.The plasmalemma surface area exposed to the soil solution is markedly reduced by maturation of the exodermis and death of the epidermis in onion roots［J］.Plant Cell and Environment，1994，17:1183 －1193.

［18］Kumar P，Hallgren SW，Enstone DE，et al.Root anatomy of Pinus taeda L.:seasonal and environmental effects on development in seedlings［J］.Trees，2007.21:693－706.

［19］Kumar P.Anatomical characteristics of roots of loblolly pine seedlings［D］.Oklahoma:Oklahoma State University，2003.

［20］Cholewa EM.Calcium transport and delivery to the xylem in onion(Allium cepa L.)roots［D］.Waterloo:U-niversity of Waterloo，2000.

［21］Lehmann H，Stelzer R，Holzamer S，et al.Analytical electron microscopical investigations on the apoplastic pathways of lanthanum transport in barley roots［J］.Planta，2000，211:816－822.

［22］Cholewa E，Peterson CA.Evidence for symplastic involvement in the radial movement of calcium in onion roots［J］.Plant Physiology，2004，134:1793 －1802.

［23］Clarkson，DT，Roots and the delivery of solutes to the xylem［J］.Philosophical Transactions Biological Sciences，1993.341:5 －17.

［24］Meyer CJ，Seago Jr JL，Peterson CA.Environmental effects on the maturation of the endodermis and multiseriate exodermis of Iris germanica roots［J］.Annals of Botany，2009，103:687－702.

［25］Krishnamurthy P，Ranathunge K，F(xiàn)ranke R，et al.The role of root apoplastic transport barriers in salt tolerance of rice(Oryza sativa L.)［J］.Planta，2009，230:119－134.

［26］Cheng H，Liu Y，Tam NFY，et al.The role of radial oxygen loss and root anatomy on zinc uptake and tolerance in mangrove seedlings［J］.Environmental Pollution，2010，158:1189－1196

［27］Kamula SA，Peterson CA，Mayfield CI.Impact of the exodermis on infection of roots by Fusarium culmorum［J］.Plant and Soil，1994，167:121 －126.

［28］Bernards MA.Demystifying suberin［J］.Canadian Journal of Botany，2002，80:227－240.

［29］Wilson AJ，Robards AW.Observations on the pattern of secondary wall development in the hypodermis of onion(Allium cepa)roots［J］.Protoplasma，1980，104:149－156.

［30］Walker RR，Sedgley M，Blesing MA，et al.Anatomy ultrastructure and assimilate concentrations in roots of Citrus genotypes differing in ability for salt exclusion［J］.Experiment Botany，1984，35:1481－1494.

［31］Storey R，Walker RR.Some effects of root anatomy on K，Na and Cl loading of citrus roots and leave［J］.Experimental Botany，1987，38:1769－1780.

［32］Barrowclough DE，Peterson CA.Effects of growing conditions and development of the underlying exodermis on the vitality of the onion root epidermis［J］.Physiologia Plantarum，1994，92:343－349.

［33］Huang B，Eissenstat，DM，Achor D.Root hydraulic conductivity in relation to its morphological and anatomical characteristics for citrus root stocks［A］.M.A.Topa，P.T.Rygiewicz，J.R.Cumming.In Dynamics of Physiological Processes in Woody Roots［C］.NY:Ithaca，1995.

［34］衛(wèi)星，劉穎，陳海波.黃波羅不同根序的解剖結(jié)構(gòu)及其功能異質(zhì)性［J］.植物生態(tài)學(xué)報(bào)，2008，32(6):1238－1247.

［35］Hishi T，Tateno R，Takeda H.Anatomical characteristics of individual roots within the fine－root architecture of Chamaecyparis obtusa(Sieb.＆ Zucc.)in organic and mineral soil layers［J］.Ecological Research，2006，21:754－758.

［36］Sharda JN，Koide RT.Exploring the role of root anatomy in P－mediated control of colonization by arbuscular mycorrhizal fungi［J］.Botany，2010，88:165 －173.

［37］Zadworny M，Eissenstat DM.Contrasting the morphology，anatomy and fungal colonization of new pioneer and fibrous roots［J］.New Phytologist，2011，190:213 －221.

［38］ Gallaud I. études sur les mycorhizes endotrophes［J］.Rev Gén Bot，1905，7:5 －18.

［39］Peterson RL.Adaptations of root structure in relation to biotic and abiotic factors［J］.Canadian Journal of Botany，1991，70:661 －675.

［40］Imhof S，Weber HC.Root anatomy and mycotrophy(AM)of the achlorophyllous Voyria truncata(Standley)Standley and Steyermark(Gentianaceae)［J］.Botanica Acta，1997，110:127－134.

［41］Sharda JN，Koide RT.Can hypodermal passage cell distribution limit root penetration by mycorrhizal fungi［J］.New Phytologist，2008，180:696 －701.

［42］Thomas R，F(xiàn)ang X，Ranathunge K，et al.Soybean root suberin:anatomical distribution，chemical composition，and relationship to partial resistance to Phytophthora sojae［J］.Plant Physiology，2007，144(1):299 －311.

［43］ Priestley JH，North EE.Physiological studies in plant anatomy.III.The structure of the endodermis in relation to its function［J］.New Phytologist，1922，21:8 －139.

［44］Bonnett Jr HT.The root endodermis:fine structure and function［J］.Cell Biology，1968，37:199 －205.

［45］Schreiber L，Breiner H －W，Riederer M，et al.The Casparian strip of Clivia miniata Reg.roots:isolation，fine structure and chemical nature［J］.Botanica Acta，1994，107:353－361.

［46］Robards AW，Robb ME.Uptake and binding of uranyl ions by barley roots［J］.Science，1972，178:980－982.

［47］ Ferguson IB，Clarkson DT.Simultaneous uptake and translocation of magnesium and calcium in barley(Hordeum vulgare L.)roots［J］.Planta，1976b，128:267－269.

［48］Nagahashi G，Thompson WW，Leonard RT.The Casparians trip as a barrier to the movement of lanthanum in corn roots［J］.Science，1974，183:670 －671.

［49］Kuhn AJ，Schr?der WH，Bauch J.The kinetic of calcium and magnesium entry onto mycorrhizal spruce root［J］.Planta，2000，210(3):488 －496.

［50］Karahara I，Ikeda A，Kondo T，et al.Development of the Casparian strip in primary roots of maize under salt stress［J］.Planta，2004，219:41 －47.

［51］Lux A，Sottníková A，Opatrná J，et al.Differences in structure of adventitious roots in Salix clones with contrasting characteristics of cadmium accumulation and sensitivity［J］.Physiologia Plantarum，2004，120:537 －545.

［52］Lux A ，Martinka M，Vaculík M ，et al.Root responses to cadmium in the rhizosphere:a review［J］.Ex-perimental Botany，2011，62(1):21－37.

［53］Vaculík M，Konlechner C，Langer I，et al.Root anatomy and element distribution vary between two Salix caprea isolates with different Cd accumulation capacities［J］.Environmental Pollution，2012，163:117－126.

［54］Stoláriková M，Vaculík M，Lux A，et al.Anatomical differences of poplar(Populus×euramericana clone I－ 214)roots exposed to zinc excess［J］.Biologia，2012，679(3):483－489.

［55］Harrison － Munay RS，Clarkson DT.Relationships between structural development and the absorption of ions by the root system of Cucurbita pepo［J］.Planta，1973，114:1－16.

［56］Waduwara CI，Walcott SE.Peterson CA.Suberin lamellae of the onion root endodermis:their pattern of development and continuity［J］.Botany，2008，86(6):623－632.

［57］Clarkson DT，Robards AW，Sanderson J.The tertiary endodermis in barley roots:fine structure in relation to radial transport of ions and water［J］.Planta，1971，96:292－305.

［58］Robards AW，Jackson M，Clarkson DT，et al.The structure of barley roots in relation to the transport of ions into the stele［J］.Protoplasma，1973，77:291 －311.

［59］Steudle E，Henzler T.Water channels in plants:do basic concepts of water transport change［J］.Experiment Botany，1995，46:1067－1076.

［60］McKenzie BE，Peterson CA.Root browning in Pinus banksiana Lamb，and Eucalyptus pilularis Sm.2.Anatomy and permeability of the cork zone［J］.Botanica Acta，1995b，108:138－143.

［61］Enstone DE，Peterson CA，Hallgren SW.Anatomy of seedling tap roots of loblolly pine (Pinus taeda L.)［J］.Trees，2001，15:98 －111.

［62］劉穎，谷加存，衛(wèi)星，等.樹木不同著生位置1級(jí)根的形態(tài)、解剖結(jié)構(gòu)和氮含量［J］.植物生態(tài)學(xué)報(bào)，2010，34(11):1336－1343.

［63］Volder A，Smart DR，Bloom AJ，et al.Rapid decline in nitrate uptake and respiration with age in fine lateral roots of grape:implications for root efficiency and competitive effectiveness［J］.New Phytologist，2005，165:493－502.

［64］王立德，廖紅，王秀榮，等.植物根毛的發(fā)生、發(fā)育及養(yǎng)分吸收［J］.植物學(xué)通報(bào)，2004.21(6):649－659.

［65］鄭玲，吳小芹.植物菌根共生體結(jié)構(gòu)的研究進(jìn)展［J］.南京林業(yè)大學(xué)學(xué)報(bào)(自然科學(xué)版)，2008，32(5):135－139.

［66］Lux A，Luxova M，Abe J，et al.Root cortex:structural and functional variability and responses to environmental stress［J］.Root Research，2004，13:117－131.