趙秋芳,馬海洋,馬智玲,魏長(zhǎng)賓,陳 曙
(1.中國(guó)熱帶農(nóng)業(yè)科學(xué)院南亞熱帶作物研究所,廣東 湛江 524091;2.海南省熱帶作物營(yíng)養(yǎng)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室,廣東 湛江 524091;3.農(nóng)業(yè)農(nóng)村部熱帶果樹生物學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室,廣東 湛江 524091)
【研究意義】番茄為茄科番茄屬一年生或多年生蔬菜作物,富含維生素、胡蘿卜素及番茄紅素等營(yíng)養(yǎng)物質(zhì),是我國(guó)重要的蔬菜作物,同時(shí)也是研究果實(shí)成熟和植物逆境脅迫的模式植物。番茄在生長(zhǎng)過程中常受到不利生長(zhǎng)環(huán)境的影響,如病原微生物侵染、干旱、鹽、高溫、冷害等生物和非生物脅迫,對(duì)番茄生產(chǎn)造成嚴(yán)重危害。前期研究表明泛素結(jié)合酶變體(UEV)參與DNA損傷,激素信號(hào)和非生物脅迫等多種生物學(xué)功能。對(duì)番茄UEV家族基因進(jìn)行全面的生物信息學(xué)、組織特異性表達(dá)及非生物脅迫條件下的表達(dá)進(jìn)行分析,有利于深入了解UEV家族基因的功能,并對(duì)番茄抗逆基因挖掘和抗逆育種具有重要意義。【前人研究進(jìn)展】泛素是一種含有76種氨基酸的小分子蛋白,在真核生物中高度保守[1]。蛋白泛素化是指泛素分子在一系列特殊的酶作用下,將細(xì)胞內(nèi)的蛋白質(zhì)分類,從中選出靶蛋白,并對(duì)靶蛋白進(jìn)行特異性修飾的過程。蛋白泛素化過程主要通過泛素活化酶(E1,Ub-activating enzyme,UBA)、泛素結(jié)合酶(E2,Ub-conjugating enzyme,UBC)和泛素連接酶(E3,Ub-ligase)三種酶來實(shí)現(xiàn)[2]。Lys48泛素鏈?zhǔn)?6s蛋白酶體降解途徑中起靶向作用的主要類型[3]。Lys63泛素鏈?zhǔn)堑诙N豐富的形式,其作用主要作為信號(hào)靶向蛋白質(zhì)[4]。UBC13是目前已知的參與催化目標(biāo)蛋白形成非典型的Lys63-linked的多聚合泛素鏈的E2蛋白,而這一過程的實(shí)現(xiàn)必須依賴于一個(gè)UEV與UBC13形成異質(zhì)二聚體[5-6]。在擬南芥中,UBC13基因參與了DNA損傷[7]、頂端優(yōu)勢(shì)[8]、鐵代謝[9]、免疫[10]、生長(zhǎng)素信號(hào)[11]、響應(yīng)低溫和病原菌侵害[12],而這些過程必須依賴UEV蛋白來實(shí)現(xiàn),因此UEV參與許多重要的生命過程,具有重要的意義。UEV(Ubiqutin E2 enzyme variants)蛋白在序列和結(jié)構(gòu)上與E2s相似,也存在150個(gè)左右的氨基酸組成的保守UBC結(jié)構(gòu)域,但是缺少半胱氨酸活性催化位點(diǎn)[13],因此作用與E2s有所不同。在酵母和動(dòng)物中,UEV1在DNA損傷修復(fù),激酶活化和識(shí)別等許多生物過程中具有重要作用[5,14]。第一個(gè)被鑒定的UEV1基因是在酵母芽細(xì)胞中被鑒定出來的MMS2,MMS2參與酵母的DNA損傷[15]。單細(xì)胞真核生物基因組只有一個(gè)UBC13和UEV基因[15],而高等真核生物基因組通常包含多個(gè)UBC13和UEV的同源基因,表明它們可能賦予不同的生物學(xué)功能[16-18]。擬南芥中有4個(gè)UEV1基因,4個(gè)基因均可以補(bǔ)充酵母mms2缺失突變體,而UEV1D缺失植株對(duì)DNA損傷劑的耐受性大大降低[16]。水稻中存在4個(gè)UEV1基因,OsUEV1s的表達(dá)能夠拯救酵母mms2突變體,使其免于DNA損傷劑造成的死亡[17]。短柄草存在3個(gè)UEV1基因,3個(gè)BdUEV1s可與BdUBC13s結(jié)合,在體外催化Lys63-linked多聚泛素化,而且能在功能上彌補(bǔ)mms2酵母突變體DNA損傷耐受中的缺陷[18]。COP10是植物中研究較為清楚的UEV蛋白,研究發(fā)現(xiàn)COP10作為植物光形態(tài)建成的負(fù)調(diào)控因子,通過與DNA損傷結(jié)合蛋白DET1和DDB1相互結(jié)合形成復(fù)合物COP10-DET1-DDB1,催化關(guān)鍵光形態(tài)建成轉(zhuǎn)錄因子HY5的降解,進(jìn)而參與調(diào)控?cái)M南芥葉片的感光性及光周期過程[19-20]。【本研究切入點(diǎn)】UEV作為植物中特殊的E2-like蛋白,在植物DNA損傷,光形態(tài)建成等方面發(fā)揮重要作用。番茄作為重要的蔬菜和模式植物,其有關(guān)UEV基因的研究尚未見報(bào)道。【擬解決的關(guān)鍵問題】本研究從番茄基因組鑒定SlUEV基因,分析其理化性質(zhì)、基因結(jié)構(gòu)、保守結(jié)構(gòu)、進(jìn)化關(guān)系,明確其組織表達(dá)差異及其在高鹽、干旱、高溫和低溫脅迫下的表達(dá)模式,以期為研究SlUEV基因功能和抗逆調(diào)控作用奠定基礎(chǔ),同時(shí)也為番茄抗逆基因挖掘和抗逆育種提供理論參考。
1.1.1 番茄材料 試驗(yàn)所用番茄品種為Heinz 1706,種子由中國(guó)科學(xué)院遺傳與發(fā)育生物學(xué)研究所提供。
1.1.2 組織樣品采集 在番茄開花后,分別采集根、莖、葉、花樣品,液氮速凍后,-80 ℃保存?zhèn)溆?。分別在花后30、40、46和50 d采集番茄幼果、綠熟果、轉(zhuǎn)色果、紅熟果放入液氮速凍后,-80 ℃保存?zhèn)溆谩?/p>
1.1.3 番茄非生物脅迫處理 番茄種子采用10%次氯酸鈉溶液消毒10 min,用無菌蒸餾水沖洗5次,放在無菌濾紙上,25 ℃的黑暗中發(fā)芽4 d。種子萌發(fā)后,在直徑13.5 cm的塑料盆中珍珠巖基質(zhì)種植,在(28±2)℃、光照14 h、暗10 h的溫室中生長(zhǎng)2周后,選取生長(zhǎng)一致的幼苗進(jìn)行脅迫處理。干旱脅迫:將幼苗放置在15% PEG 6000溶液培養(yǎng);高鹽脅迫:將幼苗放置在200 mmol/L NaCl溶液培養(yǎng);低溫脅迫:將幼苗放置在4 ℃培養(yǎng)箱培養(yǎng);高溫脅迫:將幼苗放置在37 ℃培養(yǎng);無處理幼苗作為對(duì)照。分別在處理0、1、6、24 h后采集樣品。所有采集樣品用液氮速凍,-80 ℃保存?zhèn)溆谩?/p>
1.2.1 番茄UEV基因的鑒定 擬南芥全基因組數(shù)據(jù)庫(TAIP)中8個(gè)擬南芥UEV蛋白序列為探針,在番茄基因組數(shù)據(jù)庫(https://solgenomics.net/)和Phytozome12.0(https://phytozome.jgi.doe.gov/pz/portal.html)blastn番茄UEV基因候選成員,并利用SMART對(duì)候選基因進(jìn)行保守結(jié)構(gòu)域檢驗(yàn),具備UBCc結(jié)構(gòu)域且不存在半胱氨酸活性位點(diǎn)的蛋白確認(rèn)為番茄UEV蛋白,同時(shí)在Phytozome12.0(https://phytozome.jgi.doe.gov/pz/portal.html)獲得其CDS、氨基酸序列及染色體位置等信息。
1.2.2 番茄UEV基因的生物信息學(xué)分析 利用GSDS 2.0(http://gsds.cbi.pku.edu.cn/)在線工具繪制番茄UEV基因結(jié)構(gòu)圖,分析其外顯子和內(nèi)含子結(jié)構(gòu)。運(yùn)用在線工具Plant-mPloc(http://www.csbio.sjtu.edu.cn/bioinf/plant-multi/)對(duì)番茄UEV蛋白進(jìn)行亞細(xì)胞定位。利用SMART(http://smart.embl-heidelberg.de/)分析番茄UEV蛋白的保守結(jié)構(gòu)域,并用TBtools繪圖。利用MEME(http://meme-suite.org/tools/meme)在線工具對(duì)番茄UEV蛋白的保守基序進(jìn)行預(yù)測(cè),參數(shù)中預(yù)測(cè)數(shù)目設(shè)置為5,長(zhǎng)度設(shè)置為6~50,其他參數(shù)均為默認(rèn)設(shè)置。利用ClustalX(1.83)將擬南芥和番茄UEV蛋白序列進(jìn)行同源序列比對(duì),并利用MEGA 6.0軟件,采用相鄰連接法(Neighbor-Joining,NJ)構(gòu)建擬南芥、番茄UEV蛋白的系統(tǒng)進(jìn)化樹,校驗(yàn)參數(shù)Bootstrap重復(fù)為1000次,其他參數(shù)均為默認(rèn)值。
1.2.3 番茄UEV基因的表達(dá) 采用植物RNA提取試劑盒(華越洋生物科技有限公司產(chǎn)品)提取番茄不同組織及脅迫處理樣品的總RNA,樣品RNA經(jīng)檢測(cè)質(zhì)量和濃度后,利用M-MLV(Rnase H-)逆轉(zhuǎn)錄酶(TaKaRa公司)反轉(zhuǎn)錄得到cDNA模板,稀釋備用。番茄UEV基因引物采用Primer Premier 5.0軟件進(jìn)行設(shè)計(jì),實(shí)驗(yàn)所用引物由廣州艾基生物技術(shù)有限公司合成,引物序列信息詳見表1。實(shí)時(shí)熒光定量PCR反應(yīng)在Roche LightCycler480中進(jìn)行,實(shí)時(shí)熒光定量PCR試劑盒為SYBR Green Realtime PCR Master mix(TaKaRa公司),反應(yīng)體系及反應(yīng)程序詳見參考文獻(xiàn)[21]。番茄UEV基因的相對(duì)表達(dá)量采用2-ΔΔCt方法進(jìn)行計(jì)算,表達(dá)量上調(diào)2倍或者下調(diào)1/2以上認(rèn)為存在差異表達(dá)[22]。
表1 番茄UEV基因?qū)崟r(shí)熒光定量PCR引物Table 1 Primer sequences used in quantitative real-time PCR analysis of UEV genes of tomato
根據(jù)序列比對(duì),篩選到5個(gè)番茄UEV基因,根據(jù)其在染色體上的位置分別命名為SlUEV1~SlUEV5(表2)。其中SlUEV1,SlUEV2,SlUEV3分布在1號(hào)染色體上,SlUEV4分布在4號(hào)染色體,SlUEV5分布在10號(hào)染色體。SlUEV的CDS長(zhǎng)度在441~855 bp,氨基酸數(shù)目在146~284 aa,分子量在16.20~33.14 kD,等電點(diǎn)在5.12~8.52,亞細(xì)胞定位預(yù)測(cè)結(jié)果表明SlUEV均定位于細(xì)胞核中?;蚪Y(jié)構(gòu)分析發(fā)現(xiàn)SlUEV1、SlUEV2、SlUEV5均含有4個(gè)外顯子,SlUEV4包含5個(gè)外顯子,而SlUEV3僅含有1個(gè)外顯子(圖1)。
表2 番茄UEV基因的序列信息Table 2 Sequence information of UEV genes in tomato
圖1 番茄UEV基因結(jié)構(gòu)Fig.1 Structure of UEV genes in tomato
對(duì)2個(gè)酵母UEV蛋白、8個(gè)擬南芥UEV蛋白和5個(gè)番茄UEV蛋白構(gòu)建系統(tǒng)進(jìn)化樹(圖2),結(jié)果表明SlUEV1與擬南芥AtCOP10為同源蛋白,屬于COP10亞家族。SlUEV2、SlUEV5、SlUEV4屬于UEV1亞家族,其中SlUEV2和SlUEV5相似度較高,且與AtUEV1C和AtUEV1D為同源蛋白;SlUEV4與AtUEV1A和AtUEV1B聚在一起,同源性高。SlUEV3屬于單個(gè)分枝,說明植物UEV家族在單子葉和雙子葉植物中有所不同。
圖2 番茄、酵母和擬南芥UEV蛋白進(jìn)化樹Fig.2 Phylogenetic tree of UEV proteins in tomato, yeast and Arabidopsis thaliana
前人研究表明泛素結(jié)合酶E2蛋白均擁有一個(gè)高度保守的UBCc結(jié)構(gòu)域,N端和C端的大小和結(jié)構(gòu)上存在很大差別,根據(jù)是否具有N端和C端延長(zhǎng)鏈,將E2s蛋白分4大亞類,ClassⅠ僅含有UBC/UEV結(jié)構(gòu)域,ClassⅡ包含UBC/UEV結(jié)構(gòu)域和C端延長(zhǎng)的蛋白序列,ClassⅢ包含UBC/UEV結(jié)構(gòu)域和N端延長(zhǎng)的蛋白序列,ClassⅣ包含UBC/UEV結(jié)構(gòu)域、N端和C端延長(zhǎng)的蛋白序列[23]。番茄UEV蛋白的UBCc保守結(jié)構(gòu)域如圖3所示,其中SlUEV1屬于ClassⅡ家族,SlUEV2、SlUEV4、SlUEV5均屬于ClassⅠ家族,SlUEV3屬于ClassⅣ家族。與擬南芥的UBCc保守結(jié)構(gòu)域比較發(fā)現(xiàn),同一進(jìn)化樹分枝中的UBCc位置相似,均屬于相同亞家族,這也說明UEV家族的進(jìn)化過程中非常保守。保守基序分析發(fā)現(xiàn):SlUEV2、SlUEV4、SlUEV5存在保守基序數(shù)目和分布也非常相似,均存在保守基序1、2、3,另外SlUEV4還存在保守基序5。SlUEV1存在保守基序1和4,SlUEV3存在保守基序1、4、5(圖4)。
圖3 番茄和擬南芥UEV蛋白的UBCc保守結(jié)構(gòu)域Fig.3 The UBCc conserved protein domain of UEV proteins in Arabidopsis and tomato.
圖4 番茄UEV蛋白保守基序Fig.4 Motif of UEV proteins in tomato
5個(gè)SlUEV基因在番茄不同組織中的表達(dá)模式有差異(圖5)。其中SlUEV1在番茄莖中的表達(dá)量最高,在根中表達(dá)量較低,另外SlUEV1在花和果實(shí)發(fā)育期的表達(dá)量也較高。SlUEV3在花中的表達(dá)量最高,在花中特異表達(dá),預(yù)示其可能在番茄花發(fā)育過程中發(fā)揮作用,且SlUEV3在番茄果實(shí)成熟過程中表現(xiàn)表達(dá)差異,在紅熟果中的表達(dá)量顯著增加,預(yù)示其可能在果實(shí)成熟中發(fā)揮作用。SlUEV4在番茄果實(shí)成熟的各個(gè)階段均有較高表達(dá)量,預(yù)示SlUEV4可能參與番茄果實(shí)的發(fā)育過程。SlUEV2和SlUEV5在番茄不同組織間無差異表達(dá),呈現(xiàn)組成性表達(dá)。
R:根;St:莖;L:葉;F:花;Y:小果,MG:綠果;Br:轉(zhuǎn)色果,RR:紅熟果R: Root; St: Stem; L: Leaf; F: Flower; Y: Young fruits; MG: Green fruits; Br: Breaker fruits; RR: Red ripe fruits圖5 番茄UEV基因在番茄不同組織部位的表達(dá)Fig.5 Differential expression levels of UEV genes in different tissues of tomato
對(duì)番茄幼苗進(jìn)行高鹽、干旱、低溫、高溫的非生物脅迫試驗(yàn),結(jié)果(圖6)表明:番茄UEV基因?qū)Ω珊堤幚淼捻憫?yīng)最為敏感,其中SlUEV1的表達(dá)量在干旱處理6和24 h分別為0 h的5.5和4.4倍;SlUEV2的表達(dá)量在干旱處理6 h為0 h的2.74倍;隨著干旱處理時(shí)間的延長(zhǎng),SlUEV3的表達(dá)量呈上升趨勢(shì),在干旱處理1、6、24 h分別為0 h的3.40、6.02、7.87倍。SlUEV5在干旱處理6 h的表達(dá)量為0 h的2.38倍,而干旱處理下,SlUEV4基因的表達(dá)量無差異。鹽脅迫下SlUEV1表達(dá)量無差異,而SlUEV2和SlUEV5分別在鹽脅迫處理6 h出現(xiàn)下調(diào)表達(dá),SlUEV3和SlUEV4分別在鹽脅迫處理24 h時(shí)出現(xiàn)上調(diào)表達(dá)。冷脅迫處理下SlUEV1和SlUEV3基因的表達(dá)量呈現(xiàn)先升高后降低的趨勢(shì),但是與0 h的表達(dá)量相比無差異;SlUEV2和SlUEV5在冷脅迫下基因表達(dá)無差異;冷脅迫下SlUEV4基因的表達(dá)量呈現(xiàn)先升高后降低的趨勢(shì),且在1 h表達(dá)量為0 h的2.05倍,呈差異表達(dá)。高溫脅迫條件下SlUEV2、SlUEV4和SlUEV5表達(dá)量呈現(xiàn)下降趨勢(shì),且在24 h表達(dá)量最低,差異均在2倍以上,呈差異表達(dá)。SlUEV3表達(dá)量在高溫脅迫下有略微升高,但與0 h的表達(dá)量無差異。SlUEV1表達(dá)量在高溫脅迫24 h下降至0 h的0.44倍,呈差異表達(dá)。
圖6 番茄 UEV 基因在高鹽、干旱、低溫和高溫脅迫下的表達(dá)分析Fig.6 Analysis of expression levels of the UEV genes in tomato under salt, drought, cold and heat stresses
泛素結(jié)合酶變體(UEV)蛋白在性質(zhì)和結(jié)構(gòu)上與泛素結(jié)合酶(E2)相似,但由于缺乏催化的半胱氨酸殘基,它們無法與泛素形成硫醇酯鍵連接,因此其在生物體中的作用也與E2不同。研究表明UEV與UBC13組成形成穩(wěn)定的異源二聚體來介導(dǎo)Lys63-linked多聚泛素化。單細(xì)胞真核生物基因組通常包含單個(gè)UEV基因,而在高等植物中發(fā)現(xiàn)了多種同源基因,且在不同物種中的UEV基因數(shù)目存在差異。在酵母中僅存在1個(gè)UEV基因,而在擬南芥和水稻中存在8個(gè)UEV基因,其中4個(gè)UEV基因可以與UBC13形成穩(wěn)定的異源二聚體。高粱[24]和龍眼[22]和可可[25]中分別存在7、3和6個(gè)UEV基因。本研究從番茄中鑒定到5個(gè)UEV基因,進(jìn)化樹分析可以分為3類,SlUEV2、SlUEV5、SlUEV1屬于UEV1亞家族,且SlUEV2、SlUEV5間的同源性較高,其保守結(jié)構(gòu)域和保守基序也相似。SlUEV4屬于COP10亞家族,SlUEV3與擬南芥的UEV蛋白并未聚在一起,表明植物UEV家族在單子葉和雙子葉植物中有所不同。
基因在不同組織的表達(dá)模式影響基因功能的發(fā)揮。水稻中OsUEV1B和OsUEV1C在不同組織中的表達(dá)水平較高且較為一致,OsUEV1A轉(zhuǎn)錄水平較低,且表達(dá)量在各部位較為一致。OsUEV1D在不同組織中的表達(dá)差異較大,其中OsUEV1D在葉片的各部位表達(dá)量高,但在花粉和精子細(xì)胞中的表達(dá)量較低[17]。雙穗短柄草中存在3個(gè)UEV1基因,組織表達(dá)分析發(fā)現(xiàn)BdUEV1C在2周大的葉片(L2)和8周大的穗(SP8)中的表達(dá)量增加,而BdUEV1A和BdUEV1B的表達(dá)量在各組織間呈組成型表達(dá),表達(dá)量較為一致[18]。番茄UEV基因組織表達(dá)分析發(fā)現(xiàn)5個(gè)SlUEV基因在不同組織的表達(dá)量存在差異,SlUEV1在番茄莖中的表達(dá)量最高,而SlUEV3在花中的表達(dá)量最高,SlUEV4在果實(shí)發(fā)育期的表達(dá)量明顯高于其他生育時(shí)期,SlUEV2、SlUEV5屬于同源基因,它們?cè)诜巡煌M織中呈現(xiàn)組成性表達(dá)。綜上所述番茄UEV基因可能在番茄組織的不同發(fā)育時(shí)期起到不同的調(diào)節(jié)作用。
植物由于它們的固著性,不斷地受到不同類型的脅迫,如紫外線照射下的DNA損傷、鹽和干旱脅迫等,這些脅迫嚴(yán)重?fù)p害植物的生存,降低作物產(chǎn)量。研究表明:UEV基因參與泛素化過程,而泛素化過程往往與植物的應(yīng)激反應(yīng)有關(guān)。前期研究表明UEV可以應(yīng)答非生物脅迫,但是在不同作物中UEV基因?qū)Ψ巧锩{迫的應(yīng)答模式不盡相同。如Jia等[24]發(fā)現(xiàn)高粱中存在7個(gè)UEV基因,分別命名為SbUBC2、SbUBC12、SbUBC14、SbUBC29、SbUBC32、SbUBC37、SbUBC40。其中SbUBC2、SbUBC12、SbUBC14在鹽脅迫下顯著上調(diào)表達(dá),SbUBC29、SbUBC40在干旱處理下顯著下調(diào),SbUBC2、SbUBC14在干旱處理下顯著上調(diào),其中SbUBC40在鹽脅迫和干旱脅迫處理下表達(dá)量均上調(diào)10倍以上,表明SbUBC40可以強(qiáng)烈響應(yīng)干旱和鹽脅迫。Jue等[22]研究發(fā)現(xiàn)龍眼中僅存在3個(gè)UEV基因,命名為DlUBC4、DlUBC6、DlUBC9,其中DlUBC6在非生物脅迫下表達(dá)量無顯著變化,而DlUBC4、DlUBC9在高溫處理下顯著上調(diào)表達(dá),而對(duì)冷脅迫無明顯應(yīng)答。非生物脅迫處理發(fā)現(xiàn)3個(gè)雙穗短柄草BdUEV1基因表達(dá)量均受冷脅迫誘導(dǎo)上調(diào)表達(dá),而高溫和干旱脅迫下BdUEV1的表達(dá)量顯著上調(diào),暗示該基因受高溫和干旱脅迫誘導(dǎo)[17]。本研究結(jié)果表明:番茄UEV基因?qū)Ω珊得{迫較為敏感,干旱脅迫時(shí)SlUEV1、SlUEV2、SlUEV3和SlUEV5均顯著上調(diào)表達(dá),而SlUEV4在干旱脅迫下無顯著變化,說明番茄UEV基因表達(dá)受干旱脅迫誘導(dǎo)。而高溫和低溫脅迫下,UEV基因表達(dá)量變化較小,表明番茄UEV基因可能不響應(yīng)環(huán)境中的溫度變化。SlUEV2、SlUEV5高鹽脅迫下在6 h時(shí)顯著下調(diào)表達(dá),表明這些基因?qū)}脅迫負(fù)響應(yīng)。
從番茄基因組數(shù)據(jù)庫中鑒定到5個(gè)UEV家族基因,分別分布在1、4、10三條染色體上,系統(tǒng)進(jìn)化樹分析將其分為3個(gè)亞家族。多個(gè)SlUEV基因在番茄不同組織表達(dá)存在差異。SlUEV1,SlUEV2,SlUEV3和SlUEV5基因受干旱脅迫誘導(dǎo)上調(diào)表達(dá),推測(cè)其在番茄適應(yīng)干旱脅迫過程中起著重要作用,對(duì)SlUEV2、SlUEV5高鹽脅迫時(shí)顯著下調(diào)表達(dá),推測(cè)其負(fù)調(diào)控番茄鹽脅迫,對(duì)溫度脅迫響應(yīng)較小。本研究為深入開展SlUEV基因在植物生長(zhǎng)和逆境脅迫響應(yīng)中的功能研究提供理論基礎(chǔ)。