宋鑫 徐杉 何映輝

摘要 鋁毒（Al）是酸性土壤中限制植物正常生長的重要非生物脅迫因素，嚴(yán)重制約了酸性土壤地區(qū)農(nóng)業(yè)的發(fā)展。目前對于植物抵御鋁毒的研究主要集中在有機(jī)酸的分泌、鋁的螯合等方面，并發(fā)現(xiàn)ALMT和MATE是2個(gè)與植物耐鋁性密切相關(guān)的轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白家族。主要從鋁對植物的毒害作用、植物抵御鋁毒的生理響應(yīng)機(jī)制以及耐鋁毒植物的篩選選育方面進(jìn)行了總結(jié)，并提出今后的研究方向。

關(guān)鍵詞 植物;根系;鋁;檸檬酸;蘋果酸

中圖分類號 Q945文獻(xiàn)標(biāo)識(shí)碼 A

文章編號 0517-6611（2021）05-0031-04

doi：10.3969/j.issn.0517-6611.2021.05.008

開放科學(xué)（資源服務(wù)）標(biāo)識(shí)碼（OSID）：

Research Progress on Mechanisms of Plant Aluminum Tolerance

SONG Xin1，XU Shan2，HE Ying-hui3

（1.College of Life Science and Resources and Environment，Yichun University，Yichun， Jiangxi 336000;2.College of Life Science，Chongqing Normal University，Chongqing 401331; 3.College of Animal Medicine，Henan Agricultural University，Zhengzhou，Henan 450046）

Abstract Aluminum toxicity （Al） is an important abiotic stress factor that restricts the normal growth of plants in acidic soil and seriously restricts the development of agriculture in acidic soil areas.Current studies on plant tolerance to aluminum mainly focus on the secretion of organic acids and chelation of aluminum，and ALMT and MATE are found to be two transporter families closely related to plant tolerance to aluminum.In this paper，the toxic effect of aluminum on plants，the physiological response mechanism of plants to aluminum toxicity，the selection and breeding of plants resistant to aluminum toxicity were summarized， the future research direction was proposed.

Key words Plant;Root;Aluminum（Al）;Citric acid;Malic acid

目前全世界約有39.5億hm2酸性土壤，其中可耕性土地為1.79億hm2，主要分布在熱帶、亞熱帶[1]。在我國，酸性土壤主要分布在長江以南的廣大地區(qū)，土壤類型主要為紅壤，總面積約占國土面積的21%[2]。酸性土壤的形成主要有兩方面的因素，其一為自然因素的影響，其二為人類活動(dòng)的影響。自然酸化包括植物根系向土壤中分泌有機(jī)酸以及微生物代謝過程中產(chǎn)生的有機(jī)酸進(jìn)入土壤，同時(shí)在工業(yè)化進(jìn)程中導(dǎo)致高頻度酸雨的形成以及在農(nóng)業(yè)生產(chǎn)過程中大量化肥的施用導(dǎo)致土壤酸化日益嚴(yán)重，最終造成土壤中出現(xiàn)大量的離子態(tài)活性鋁[3-5]。

鋁（Al）是自然界中最豐富的金屬元素，廣泛分布于土壤礦物中。Al占地球地殼的7%（重量），通常以無毒形式的硅酸鹽或其他沉積物存在于植物中[6]。在中性土壤中，鋁主要以鋁硅酸鹽和氧化物形式存在。然而，當(dāng)土壤pH低于5.5時(shí)，Al被溶解為Al3+，離子態(tài)活性鋁對于植物具有毒性，能夠抑制植物根系的生長以及對水分和養(yǎng)分的吸收[7-8]。因此，著手解決土壤酸化問題，開展作物耐酸鋁脅迫的生理機(jī)制研究，挖掘耐酸鋁優(yōu)良基因資源對選育作物耐酸鋁新品種具有十分重要的意義。從鋁對植物的毒害、植物對鋁的耐受機(jī)制以及耐鋁植物資源的篩選與選育三方面進(jìn)行綜述，以期為后續(xù)進(jìn)一步深入研究植物耐酸鋁分子機(jī)理奠定基礎(chǔ)。

1 鋁對植物的毒害

鋁離子在酸性條件下為三價(jià)陽離子，能夠被植物根細(xì)胞質(zhì)外體中的負(fù)電荷強(qiáng)烈吸附[9]。這一結(jié)果在水稻[10]和玉米[11]上得到了驗(yàn)證。由于鋁并不是植物生長發(fā)育的必需元素，因此鋁被植物吸收并不是一種代謝途徑，而是主要在植物根系表皮以及皮層組織中積累[12]。當(dāng)植物積累過量Al3+時(shí)，根系對于磷酸鹽、Ca、Mg等營養(yǎng)物質(zhì)的吸收作用受限，造成營養(yǎng)元素失調(diào)。同時(shí)，大量Al3+會(huì)破壞細(xì)胞分裂、細(xì)胞壁合成以及破壞膜系統(tǒng)等生理功能，影響根系生長并最終導(dǎo)致整株植物體生長受限[13-15]。

具體來說，鋁對植物的毒害作用主要集中在根系和地上部生長方面。其中對根系的影響主要表現(xiàn)為根系生長受到抑制[3]，具體表現(xiàn)為主根伸長受到抑制，根尖與側(cè)根短粗且脆，顏色呈褐色，根毛顯著減少，根尖表皮破損老化，整個(gè)根系分支減少[16-18]。有研究表明在微摩爾鋁離子濃度下即可對植物產(chǎn)生毒害作用。但關(guān)于鋁離子對植物根系毒害的具體作用部位目前爭議較大，研究觀點(diǎn)主要集中在根冠、分生區(qū)、生長區(qū)[19]。有研究發(fā)現(xiàn)，當(dāng)植物根系積累大量鋁離子時(shí)其對根尖的傷害遠(yuǎn)超過其他根系部位[3]。對玉米根冠的研究發(fā)現(xiàn)鋁離子對根冠的毒害作用較大，根冠是鋁毒害作用的第一感受器[20]。但Ryan等[21]的研究結(jié)果顯示在鋁處理下無論是完整的玉米根系還是去除根冠的玉米根系，其整個(gè)根系的生長并未有顯著差異，因此認(rèn)為根尖分生區(qū)和生長區(qū)才是鋁毒作用的關(guān)鍵部位。

鋁對地上部的影響主要表現(xiàn)與植物缺素癥狀相似，具體表現(xiàn)為葉片小、黃化、壞死，莖稈生長緩慢，葉片、莖稈呈紫色，這與根系生長受限阻礙根系對營養(yǎng)元素的吸收密切相關(guān)[22-23]。

2 植物對鋁的耐受機(jī)制

植物根系對鋁離子的反應(yīng)主要為外部排斥和內(nèi)部耐受機(jī)制[24]。外部排斥機(jī)制主要包括分泌有機(jī)酸[7]、提高根際pH[7]、胞壁對鋁的結(jié)合位點(diǎn)[25]。內(nèi)部耐受機(jī)制主要包括鋁離子區(qū)域化、細(xì)胞內(nèi)鋁離子與有機(jī)酸螯合后毒性鈍化[26]，從而降低鋁對植物的毒害，提高植物抗性。

2.1 外部排斥機(jī)制

2.1.1 有機(jī)酸的分泌。

大量研究結(jié)果表明植物根系所分泌的有機(jī)酸能夠?qū)ν寥乐械匿X離子進(jìn)行螯合，減少根系對其的吸收，減輕鋁對植物的毒害作用[27]。鋁處理能夠誘導(dǎo)植物普遍分泌的有機(jī)酸種類主要有草酸、蘋果酸、檸檬酸等[28]。在眾多的耐鋁機(jī)制中，根系分泌有機(jī)酸被認(rèn)為是最為重要的植物耐鋁機(jī)制[27]。在對黑麥草的研究過程中發(fā)現(xiàn)與對照組相比，在300 μmol/L鋁濃度下，黑麥草根尖分泌檸檬酸、蘋果酸的速率與分泌量均顯著增加[29]。同樣的結(jié)果也在柱花草上得到驗(yàn)證，隨著鋁濃度的增加以及處理時(shí)間的延長，柱花草根系分泌的檸檬酸逐漸增加[30]。楊野等[31]發(fā)現(xiàn)在鋁處理下，小麥根系所分泌的蘋果酸顯著增加，其中耐鋁品種ET8根系分泌蘋果酸速率顯著高于鋁敏感品種ES8。

目前在分子水平上對植物耐鋁性的研究主要集中在對耐鋁候選基因的挖掘與鑒定，候選基因包括編碼調(diào)控、轉(zhuǎn)運(yùn)蘋果酸、檸檬酸、草酸等有機(jī)酸的基因，同時(shí)也發(fā)現(xiàn)了一些轉(zhuǎn)錄因子與植物耐鋁性密切相關(guān)[32]。目前研究較多的候選基因主要集中在蘋果酸和檸檬酸轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白基因上，這類基因分屬于ALMT和MATE家族[32]。

ALMT1是第一個(gè)被發(fā)現(xiàn)與蘋果酸轉(zhuǎn)運(yùn)密切相關(guān)的轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白，在擬南芥受到鋁脅迫時(shí)，與對照組相比根中ALMT1表達(dá)量顯著升高[33]。ALMTs作為一種陰離子通道在鋁脅迫刺激下被激活，誘導(dǎo)編碼蘋果酸轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白，這些轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白與胞質(zhì)中的Al3+結(jié)合形成穩(wěn)定的化合物從而提高植物耐鋁性，因此ALMTs被認(rèn)為是調(diào)控植物耐鋁性強(qiáng)弱的關(guān)鍵基因[32]。第一個(gè)被分離出來的ALMT基因是Sasaki等[34]在小麥中克隆得到的TaALMT1。在對小麥的進(jìn)一步研究中發(fā)現(xiàn)在高濃度鋁脅迫下TaALMT1被激活，主要編碼蘋果酸轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白，并在根尖大量表達(dá)[35]。ALMTs在編碼蘋果酸轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白的同時(shí)還發(fā)揮著其他重要功能，例如維持蘋果酸的平衡、參與細(xì)胞滲透調(diào)節(jié)等作用[36]。在玉米根尖中發(fā)現(xiàn)ZmALMT1參與了離子選擇性運(yùn)輸[37];大麥中HvALMT1參與了氣孔的開合調(diào)節(jié)以及根部的生長發(fā)育過程[38]。

與ALMT功能類似，MATE主要通過調(diào)節(jié)植物根部檸檬酸、草酸的轉(zhuǎn)運(yùn)與釋放增強(qiáng)植物的耐鋁性[39]。第一個(gè)克隆分離得到的MATE家族基因是大麥HvAACT1基因，其與大麥耐鋁性密切相關(guān)[40]。隨后在擬南芥[41]、桉樹[42]、玉米[43]、高粱[44]、水稻[45]中也陸續(xù)發(fā)現(xiàn)MATE家族基因，且與耐鋁性密切相關(guān)。通過異源表達(dá)發(fā)現(xiàn)，SbMATE在擬南芥和HvMATE在爪蟾卵母細(xì)胞、煙草、小麥、大麥中均能夠促進(jìn)檸檬酸的外排，增強(qiáng)宿主自身耐鋁性[46]。

2.1.2 其他解毒機(jī)制。①根冠pH增加。Degenhardt等[47]發(fā)現(xiàn)當(dāng)外界氫離子進(jìn)入擬南芥根細(xì)胞后會(huì)促進(jìn)根際pH升高，從而使鋁離子活性降低，增強(qiáng)擬南芥耐鋁性。②黏液形成。Miyasaka等[48]發(fā)現(xiàn)，植物根尖分泌的黏液能夠有效阻止鋁離子進(jìn)入根部分生區(qū)細(xì)胞，增強(qiáng)植物耐鋁性。Watanabe等[49]在對野牡丹的研究中證實(shí)了其根尖分泌的黏液鋁離子濃度顯著高于其他部位分泌液鋁離子濃度。③減少細(xì)胞壁鋁離子結(jié)合位點(diǎn)。植物細(xì)胞壁中的果膠主要是鋁離子的結(jié)合位點(diǎn)，當(dāng)鋁離子與細(xì)胞壁果膠結(jié)合后細(xì)胞壁會(huì)發(fā)生一定的形態(tài)學(xué)改變，導(dǎo)致細(xì)胞無法繼續(xù)生長，限制了自身的長度，所以造成鋁離子結(jié)合位點(diǎn)減少，從而減少鋁離子的進(jìn)入[32]。

2.2 內(nèi)部排斥機(jī)制

2.2.1 細(xì)胞質(zhì)螯合作用。

一些研究結(jié)果表明某些高等植物能夠在體內(nèi)積累較多的鋁，但不會(huì)顯示鋁毒癥狀[50]。例如蕎麥能夠在鋁脅迫5 h后每千克干重中積累大于400 mg的鋁[51]。沈丹艷等[52]研究發(fā)現(xiàn)，蕎麥葉片中Al主要是以Al3+-草酸形式存在。在對繡球花的研究中發(fā)現(xiàn)其葉片中鋁離子含量達(dá)15.66 mmol/kg，進(jìn)一步通過核磁共振發(fā)現(xiàn)其細(xì)胞中積累的鋁主要是以可溶性Al3+-檸檬酸形式存在[51]。以上研究結(jié)果說明鋁在植物體內(nèi)主要是以無毒或低毒的螯合物形式存在，但不同植物體內(nèi)鋁的螯合物可能有所不同[53]。

2.2.2 液泡區(qū)域化。

植物能夠?qū)Ⅲw內(nèi)過多的鋁離子區(qū)域化在液泡中來提高耐鋁性[32]。Shen等[54]發(fā)現(xiàn)耐鋁性強(qiáng)的蕎麥品種葉片中所積累的鋁80%都以Al3+-草酸形式區(qū)域化在液泡中。Larsen等[55]在擬南芥上分離克隆了一個(gè)液泡膜上的ABC轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白基因AtALS1，其主要功能是將胞質(zhì)中的鋁轉(zhuǎn)運(yùn)到液泡中;在水稻中也發(fā)現(xiàn)了一個(gè)與AtALS1相類似的基因OsALS1，其功能也是將水稻葉片胞質(zhì)中的鋁轉(zhuǎn)運(yùn)到液泡中進(jìn)行區(qū)域化，減輕鋁對水稻的毒害[56]。

2.2.3 鋁誘導(dǎo)蛋白的合成及抗逆酶活性的變化。鋁誘導(dǎo)蛋白的合成可能是植物耐鋁的重要機(jī)制之一[50]。在對苜蓿的研究中發(fā)現(xiàn)耐鋁品種在鋁脅迫下會(huì)產(chǎn)生一個(gè)18.7 kD的蛋白質(zhì)，但敏感品種卻沒有[57]。楊建立等[58]研究發(fā)現(xiàn)在鋁脅迫下鋁敏感小麥根尖蛋白的組分發(fā)生劇烈變化，但耐鋁小麥根尖蛋白組分幾乎不受鋁脅迫的影響。

鋁脅迫能夠誘導(dǎo)植物體內(nèi)一些酶活性發(fā)生顯著變化[59]。在對高粱的研究過程中發(fā)現(xiàn)，鋁脅迫下耐鋁性強(qiáng)的高粱品種葉片硝酸還原酶（NR）活性顯著高于敏感品種，相似結(jié)果在花生上也得到驗(yàn)證[59]。隨后的研究發(fā)現(xiàn)鋁脅迫還會(huì)誘導(dǎo)植物體內(nèi)抗氧化酶活性發(fā)生變化，包括SOD、POD、CAT等[60]。王芳等[61]研究發(fā)現(xiàn)蕎麥能夠通過提高SOD、POD活性來增強(qiáng)耐鋁能力。Dipierro等[62]研究發(fā)現(xiàn)，南瓜在鋁脅迫下能夠通過抗壞血酸過氧化物酶（APX）活性的增強(qiáng)來提高對活性氧自由基的清除能力。雖然鋁脅迫能夠引起植物體內(nèi)某些酶活性的變化，但在其他非生物脅迫因素下植物體內(nèi)的酶活性也會(huì)發(fā)生類似變化，是否具有特異性耐鋁酶的存在還有待進(jìn)一步研究。

3 耐鋁植物資源的篩選與選育

3.1 傳統(tǒng)土培法 傳統(tǒng)土培法是將植物直接種植于添加AlCl 3的土壤中，根據(jù)植物生長狀況以及生物量等生長性狀指標(biāo)來判斷評估植物耐鋁性強(qiáng)弱[50]。土培法的優(yōu)點(diǎn)是操作管理簡單，篩選過程更加接近于自然環(huán)境，但缺點(diǎn)是無法隨時(shí)觀察到植物根系的生長情況，同時(shí)土壤環(huán)境也比較復(fù)雜，存在大量土壤微生物，這些都會(huì)影響到植物的耐鋁性。因此，土培法可作為一種簡單、粗略了解植物耐鋁性的方法。

3.2 營養(yǎng)液培養(yǎng)法

營養(yǎng)液培養(yǎng)法就是在營養(yǎng)液中加入一定量的單體鋁，然后將植物放在溶液中進(jìn)行培養(yǎng)生長，同時(shí)觀察和記錄植物地上部和根系的生長狀況[50]。營養(yǎng)液培養(yǎng)法能夠?qū)⒉煌蛐汀⒉煌贩N的植物共同培養(yǎng)在同一個(gè)濃度溶液中，節(jié)省空間，并且能夠精確控制試驗(yàn)條件，保證了結(jié)果的客觀性。同時(shí)還能夠隨時(shí)對溶液顏色、黏稠度、根系分泌物、溶液pH進(jìn)行檢測，更加精確地反映不同植物對鋁脅迫的影響。缺點(diǎn)是對試驗(yàn)條件要求較高，操作比較煩瑣。

3.3 基因工程選育耐鋁品種

國外自20世紀(jì)60年代開始就利用基因工程的方法選育耐鋁植物材料[63]。例如目前發(fā)現(xiàn)大麥中存在一個(gè)控制耐鋁性的顯性基因Alp，因此可以將耐鋁大麥中的Alp轉(zhuǎn)入鋁敏感大麥中，使得敏感品種獲得耐鋁特性。隨著組培技術(shù)和轉(zhuǎn)基因技術(shù)的進(jìn)一步發(fā)展，也可以將已知的在其他植物上發(fā)現(xiàn)的耐鋁基因轉(zhuǎn)入到大麥、小麥、水稻、玉米等農(nóng)作物中，使得農(nóng)作物獲得耐鋁特性[64]。

4 展望

我國南方地區(qū)的土壤以酸性紅土為主，土壤中鋁含量較高，容易對農(nóng)作物造成毒害作用。開展耐鋁作物的選育及篩選適宜高鋁土壤生長的植物資源對于南方酸性紅土耕地的利用具有十分重要的意義。

目前對于植物耐鋁的研究主要集中于植物根系分泌有機(jī)酸、鋁與其他元素進(jìn)行螯合形成沉淀物以及與耐鋁性密切相關(guān)的轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白ALMT和MATE等方面，今后研究可以從以下方面進(jìn)行加強(qiáng)：①加強(qiáng)收集不同物種的種質(zhì)資源，進(jìn)行耐鋁性篩選，篩選出適合在鋁毒害較嚴(yán)重地區(qū)種植的材料;②進(jìn)一步明確植物耐鋁機(jī)制，探明植物在抵御鋁脅迫過程中基因調(diào)控網(wǎng)絡(luò)機(jī)制;③積極采用組學(xué)技術(shù)深入挖掘調(diào)控植物耐鋁性的關(guān)鍵候選基因，為今后選育耐鋁新品種奠定基礎(chǔ);④提高和改進(jìn)鋁毒害較嚴(yán)重地區(qū)作物栽培管理措施，通過新的栽培管理技術(shù)體系來幫助農(nóng)作物在鋁毒害環(huán)境中提高產(chǎn)量，充分挖掘土壤耕地的生產(chǎn)潛力。

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