劉碧穎，王 毅，劉 苗，曾 濤

（1.成都理工大學(xué)地球科學(xué)學(xué)院，四川 成都 610059；2.中國科學(xué)院地理科學(xué)與資源研究所，北京 100101）

“三江源”為長江、黃河、瀾滄江的發(fā)源地，是我國重要的生態(tài)安全屏障區(qū)域，其大面積的牧場為我國的經(jīng)濟發(fā)展做出了卓越貢獻。然而，近幾十年來，三江源地區(qū)的植被生長狀況面臨嚴峻考驗，30%的高寒草原已經(jīng)嚴重退化[1]，除氣候變化和人類活動之外，以高原鼠兔 (Ochotona curzoniae)為主的草原鼠兔的影響是造成三江源地區(qū)草原大面積退化又一個重要原因[2]。

高原鼠兔廣泛分布于青藏高原高寒草地，是一種小型非冬眠的植食性哺乳動物，多棲息在土壤較為疏松的坡地和河谷地帶[3]。高原鼠兔通常被認為是草地退化的元兇，一直被當作滅殺的對象。有研究指出，在青藏高原及其周邊地區(qū)，頻繁的鼠兔活動會導(dǎo)致高寒草甸土壤細粒物質(zhì)的減少、礫石含量的增加以及土壤的疏松與旱化，并且在凍融過程和風(fēng)力的推動下，逐漸形成土壤龜裂，從而發(fā)展為次生裸地[4-5]。多年凍土區(qū)的活動層厚度也與鼠兔活動息息相關(guān)，因為在鼠兔的覓食與挖掘活動下土壤總孔隙度增加，加速了溫度在土壤中的傳遞，使得淺層土壤升溫，從而導(dǎo)致多年凍土上限的位置下移[6-7]。Gordon和Letnic[8]則認為動物活動在高原植物群落的形成中起著重要作用，而高原鼠兔通過啃食高寒草甸群落中的鵝絨委 陵 菜 (Potentilla anserina)、 細 葉 亞 菊 (Ajania tenuifolia)、 直 立 梗 唐 松 草 (Thalictrum cultratum) 等雜草，影響植被群落組成，從而限制植物生長[9]。此外，在植物生長期和休眠期，裸露的鼠丘促進了土壤水分的蒸發(fā)，使之含水量降低，并逐漸由濕潤緊密型土壤轉(zhuǎn)變?yōu)楦稍锝Y(jié)構(gòu)疏松型土壤[10-11]，使草地生產(chǎn)力減弱[12-13]。而且在未來的氣候條件下，鼠兔的適宜生存環(huán)境面積將增加6.25%，而青藏高原草原退化的威脅將在2050年變得更大[14]。因此，鼠兔活動導(dǎo)致的土壤性質(zhì)的變化和植被蓋度降低客觀上成為水土流失和草地沙化的誘因。

然而，高原鼠兔作為植物和捕食者之間的連接點，是促進高山草原健康發(fā)展的重要角色[15]。在無鼠類活動區(qū)，由于上層植株的遮陰，限制了下層植株光資源的獲取，而高原鼠兔的挖掘活動使得植被稀疏相間，提高了植物對土壤養(yǎng)分資源和光的可利用性，緩解了在資源和空間的競爭中植物之間的相互抑制作用[16]；另一方面，鼠兔的造丘活動對土壤異質(zhì)性的影響打破了草地上各物種之間原有的競爭關(guān)系，優(yōu)勢種首當其沖從而競爭力下降，間接促進了其他植物的生長發(fā)育[17-18]。而鼠類的取食行為同樣為植物的種群擴散提供了有利條件，因為鼠類的搬運，調(diào)節(jié)了植物種子或果實的時空分布，一旦其搬運的儲藏地為適宜的微生境時，種子將快速萌發(fā)生長，完成植物擴散[19-20]。此外，高原鼠兔還為許多地方性物種創(chuàng)造棲息地。而由高原鼠兔造成植被覆蓋的適當減少也會影響到土壤表面活躍的動物群，使之在筑巢過程中形成土壤大孔隙，從而使土壤通透性增加，土壤容重減小，加速水分滲透，減少水土流失[21]。不僅如此，一定程度的鼠類挖掘活動將地下土壤推至地表，陽光的照射使之溫度升高，土壤微生物活性增強，從而促進了土壤的礦化作用和基質(zhì)的養(yǎng)分循環(huán)[22-23]，相對于土壤表層有機物分解緩慢的青藏高原，這無疑為高原生態(tài)系統(tǒng)的內(nèi)物質(zhì)循環(huán)提供了動力[5]。

現(xiàn)有的關(guān)于鼠兔對高寒草地的影響研究已有不少；但群落的演替是個長期的過程，通過一次的調(diào)查無法獲取其演替規(guī)律。因此，本研究通過分析不同鼠兔種群密度梯度下，土壤性質(zhì)和植物生物量的響應(yīng)以及植物群落結(jié)構(gòu)的演替規(guī)律，以期為草原生態(tài)環(huán)境治理保護提供理論依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)概況

研究區(qū)位于青海南部三江源地區(qū)，31°82'-33°39' N，96°47'-97°42' E (圖 1)。三江源地區(qū)位于世界屋脊- 青藏高原的腹地，平均海拔3 500～4 800 m，是長江、黃河和瀾滄江的源頭匯水區(qū)[24]。三江源為高原山地氣候，全年平均氣溫為-5.6～3.8 ℃，年平均降水量 262.2～772.8 mm，多集中在6-9月，太陽輻射強烈，年日照時數(shù)平均2 500 h以上，潛在蒸發(fā)量為1 160.3 mm，全年無絕對無霜期，是世界上海拔最高、生物多樣性最集中地區(qū)[25]。研究區(qū)樣點植被為高寒草甸，主要優(yōu)勢種有高山嵩草 (Kobresia setschwanensis)、紫花針茅 (Stipa purpurea) 和甘肅棘豆 (Oxytropis kansuensis) 等[26]。

圖1 采樣點在三江源地區(qū)的位置Figure 1 Location of the sites in the Sanjiangyuan (Source of the Three Rivers) Region

1.2 研究方法

1.2.1 野外取樣

本研究于2016年在三江源高寒草原的巴塘縣，囊謙縣，稱多縣歇武鎮(zhèn)和稱文鎮(zhèn)選取4個不同高原鼠兔密度梯度的采樣點，在每個采樣點劃出50 m × 50 m 的采樣區(qū)并在采樣區(qū)內(nèi)隨機選取 3 個50 cm × 50 cm 的樣方，獲取樣方內(nèi)的地上植被特征 (包括生物量、蓋度和物種信息) 及地下生物量，并采集土壤樣品用以分析土壤理化性質(zhì)。

1.2.2 鼠兔數(shù)據(jù)測定

基于鼠洞法調(diào)查鼠兔密度，用單位面積內(nèi)鼠洞的數(shù)量表征高原鼠兔密度。統(tǒng)一在離地40 m高度利用無人機 (大疆 Phantom 4) 對不同采樣點垂直拍攝，對高原鼠兔的活動區(qū)域進行了觀察。并通過對航片的目視解譯及監(jiān)督分類，將高原鼠兔密度分為4個等級：近似零密度 (每公頃0～15個)(approximately zero-density, AZD)、 低 密 度 (每 公頃10～110 個 ) (low-density, LD)、 中 等 密 度 (每 公頃110～200 個) (medium-density, MD) 和高密度 (每公頃 200～300 個) (high-density, HD)[27](圖 2)。

圖2 采樣點的航拍圖及梯度分級Figure 2 The aerial photographs of sample sites and their gradient grading

1.2.3 植物數(shù)據(jù)測定

在4個不同高原鼠兔密度梯度采樣點，隨機設(shè)置 3 個 50 cm × 50 cm 的植物樣方，互為重復(fù)，記錄各樣方植物種類的植被覆蓋度、高度、數(shù)量及物種多樣性，然后與地表平齊剪取地上生物量；采集地上植被后，采用土鉆法挖取剖面的形式獲取地下生物量，取樣的土壤深度分別為0-10、10-20和20-30 cm，然后用水沖洗，將地上生物和地下生物保存在紙袋中，在烘箱中75 ℃烘干至恒重和并稱重記錄[28]。Shannon-Wiener多樣性指數(shù) (H′) 的計算公式如下：

式中：Pi為樣品中屬于第i種的個體的比例。

1.2.4 土壤數(shù)據(jù)測定

將土鉆取得的土樣 (0-10、10-20和20-30 cm)混合均勻風(fēng)干后過篩，去除草根和小石塊等雜物。土壤 pH 用酸度計法測定，有機碳 (total organic carbon,TOC) 用重鉻酸鉀硫酸外加熱法測定，全磷 (total phosphorus, TP) 和 速 效 磷 (available phosphorus, AP)用鉬銻抗比色法測定，全氮 (total nitrogen, TN) 用半微量凱氏定氮法測定，速效氮 (available nitrogen，AN) 采用擴散吸收法測定[26]，全鉀 (total potassium,TK) 和速效鉀 (available potassium, AK) 用火焰光度法測定[29]，微生物生物量碳 (microbial biomass carbon)和微生物生物量氮 (microbial biomass nitrogen) 用熏蒸提取法測定[30]，每同一采樣點土壤理化性質(zhì)的測定均為3次重復(fù)。

1.2.5 數(shù)據(jù)分析

首先，統(tǒng)計了各樣點植物群落組成及各物種生物量比例，以探究不同高原鼠兔密度梯度下植物群落結(jié)構(gòu)格局的演替規(guī)律；然后，比較了4個采樣點的地上、地下生物量及其比值 (為了將各個梯度地下地上生物量的比值統(tǒng)一到一個數(shù)量級，對其取對數(shù))，觀察不同高原鼠兔密度梯度下植物生物量的響應(yīng)；又分別對相同土壤深度 (0-10、10-20和20-30 cm) 的土壤理化性質(zhì)在不同高原鼠兔密度梯度下做差異性分析，比較不同高原鼠兔密度對土壤的影響程度；最后，對所有采集的土壤理化性質(zhì)指標與地上、地下生物量的比值進行做熱度圖分析，以獲取影響植物生物量響應(yīng)的調(diào)控因素。所有分析均認為P＜ 0.05具有統(tǒng)計學(xué)意義[31]。分析過程 采 用 了 ArcGIS 10.2(ESRI, Inc., Redlands, CA,USA)、 SigmaPlot 10.0(Systat Software, Inc., Chicago,IL, USA) 和 R 軟件[32]。

2 結(jié)果與分析

2.1 不同鼠兔種群密度梯度下植被群落性狀的變化

三江源地區(qū)植被群落性狀在不同鼠兔種群密度梯度下差異較為明顯 (表1)，具體表現(xiàn)為當高原鼠兔密度為AZD時，采樣點植被群落的物種豐富度最高，為15.00，其優(yōu)勢物種為嵩草、發(fā)草 (Deschampsia caespitosa) 和鵝絨委陵菜；當為LD時，植被群落的物種豐富度降低為9.67，優(yōu)勢物種為昆侖蒿(Artemisia nanschanica)，紫花針茅和莓葉委陵菜(Potentilla fragarioides)；當為MD時，植被群落的物種豐富度為10.00，與LD沒有顯著差異(P＞0.05)，優(yōu)勢物種與AZD類似，為嵩草和鵝絨委陵菜；當為HD時，植被群落的物種豐富度最低，為5.70，其優(yōu)勢物種為地錦草 (Euphorbia humifusa) 和甘肅棘豆，相對前3個梯度也發(fā)生較大變化。植被群落的物種豐富度整體上隨鼠兔密度的增加呈現(xiàn)顯著下降趨勢，但采樣點LD和HD的植被群落優(yōu)勢物種均為在AZD中未采集到的新物種。

2.2 不同鼠兔種群密度梯度下地上地下生物量的響應(yīng)

采樣點地上生物量和地下生物量都隨著高原鼠兔密度的增加而減少 (圖3A)。對采樣點的地上生物量而言，除LD和MD之間外，各個鼠兔種群密度梯度下，采樣點地上生物量都有顯著差異 (P＜0.001)；對地下生物量而言，AZD與HD差異性顯著，而其他兩個鼠兔種群密度梯度的地下生物量差異不大 (P= 0.15)。此外，在4個鼠兔種群密度梯度下，采樣點HD的根莖比 (lgR/lgS)最大，為2.03；其余3個采樣點根莖比從大到小分別為LD(1.86)、MD(1.78) 和AZD(1.76)，整體隨鼠兔種群密度梯度呈逐漸升高的趨勢。但是當高原鼠兔密度不是很大時 (AZD、LD和MD)，不同采樣點間的根莖比差異不顯著 (P= 0.15) (圖 3B)。

2.3 不同鼠兔種群密度梯度下土壤理化性質(zhì)

通過對比不同鼠兔種群密度梯度下同一土壤深度的土壤屬性發(fā)現(xiàn)，不同土壤屬性及其在不同土壤深度上對鼠兔種群密度梯度的響應(yīng)差異顯著(表2)。在0-10 cm的土壤中，除全鉀、pH和速效鉀外，其他土壤屬性均隨鼠兔種群密度梯度的增加呈現(xiàn)波動狀遞減趨勢，pH隨鼠兔種群密度梯度的增加有逐漸遞增趨勢；采樣點AZD和HD的土壤屬性整體上差異顯著，而采樣點AZD和MD的土壤屬性值趨于近似。而在10-20 cm的土壤中，除全氮、微生物碳和微生物氮外，其他土壤屬性對鼠兔種群密度梯度的響應(yīng)變化趨勢基本一致。但在20-30 cm的土壤中，除了pH和速效鉀對鼠兔種群密度梯度的響應(yīng)變化趨勢與0-10 cm和10-20 cm相同外，其余均與前兩層土壤的土壤屬性的響應(yīng)變化趨勢不同，且速效磷、微生物碳和微生物氮對鼠兔種群密度梯度的遞增沒有表現(xiàn)出任何顯著差異 (P＞ 0.05)。

表1 植物群落組成及各物種生物量比例Table 1 Plant community composition and biomass proportion of each species

圖3 4個采樣點的地上、地下生物量 (A) 及其比值 (B)Figure 3 Underground biomass, aboveground biomass and the ratio of Underground biomass to aboveground biomass in the four sampling sites

2.4 不同鼠兔種群密度梯度下影響植物生物量響應(yīng)的調(diào)控因素

不同鼠兔種群密度梯度下，采樣點植物根莖比與各土壤屬性的熱度圖 (圖4) 顯示，在采樣點AZD中，除OM、TK和AK外，剩余7個土壤因子對RS都是抑制作用，且其中除pH外，都是顯著抑制作用 (P＜ 0.05) 。在采樣點 LD 中，對 RS 有顯著 (P＜0.05) 促進作用和顯著 (P＜ 0.05) 抑制作用的土壤因子數(shù)量相等，均為4個，分別是MC、MN、TN、TP和TK、AP、AK、pH。而在采樣點MD中，對RS有顯著 (P＜ 0.05) 促進作用的土壤因子和對 RS 有顯著 (P＜ 0.05) 抑制作用的土壤因子同樣數(shù)量相等，分別是MC、MN、OM、AP和TN、AK、N、pH。作為鼠兔種群密度梯度最為嚴重的樣點，HD中除了TK，所有土壤因子對RS均表現(xiàn)為促進作用，且其中僅有pH為非顯著促進作用。

3 討論與結(jié)論

本研究通過分析三江源區(qū)域不同鼠兔種群密度梯度下，植物群落結(jié)構(gòu)、土壤性質(zhì)和植物生物量的響應(yīng)，揭示了低密度 (LD) 和高密度 (HD) 的鼠兔種群均不利于草地的健康發(fā)展，而中等密度 (MD)的高原鼠兔對草地植物的生長有顯著的促進作用。此外，發(fā)現(xiàn)高原鼠兔影響背景下，土壤因子是影響植物根莖比變化的主要驅(qū)動力。

前人研究強調(diào)了高原鼠兔的挖掘活動對草地植物賴以生長的土壤結(jié)構(gòu)的破壞，以及高原鼠兔的種群數(shù)量增加導(dǎo)致草地次生裸地面積的升高[33]，也有人通過統(tǒng)計分析處理證明高原鼠兔數(shù)量與危害面積率之間存在著顯著的對數(shù)曲線關(guān)系, 而且基本不受生境變化的影響[34]。雖然本研究也證明隨著鼠兔種群密度梯度的增加，地上地下生物量都隨之遞減 (圖3A)。但適量的高原鼠兔對草甸群落的組成的影響 (表1) 證明，適當密度的高原鼠兔對草地植物群落結(jié)構(gòu)和植物多樣性是有益的。有研究提出，高原鼠兔活動在一定程度上可增加須根類植物生物量，因為須根類植物沒有主軸根，即使受到鼠兔的啃食，仍舊不影響植株利用其未受損傷的根系生長發(fā)育，同時地下根系的生長抑制，會促進頂端優(yōu)勢，使得植株地上部分加速發(fā)育，使得光合作用積累的有機物增多，彌補了根部損傷的損失；而對于營養(yǎng)儲存及運輸功能均集中于軸根的直根類和根莖類植物，根系一旦遭到破壞，土壤營養(yǎng)和水分的吸收與利用必定受阻，從而導(dǎo)致植株生長緩慢[35]。但當高原鼠兔增加到一定數(shù)量時，高寒草甸群落中唐松草、莓葉委陵菜、昆侖蒿等毒雜草會被優(yōu)先啃食，則其在群落中的數(shù)量與競爭力驟減，從而為禾本科和莎草科牧草的生長提供了機會，促進了它們在群落中的擴散[36]。所以鼠兔種群密度增加，草地卻出現(xiàn)了新的植物物種，例如毒雜草昆侖蒿；而發(fā)草和嵩草等禾本科和莎草科牧草在LD中的物種生物量比例急劇下滑，但在MD中，莎草科嵩草生物量比例又出現(xiàn)了很大的回升，說明適量密度的高原鼠兔能夠改變草甸群落的組分。但隨著高寒草甸高原鼠兔活動的持續(xù)增加，土壤呼吸作用和生態(tài)系統(tǒng)生產(chǎn)總量也會因超出生態(tài)系統(tǒng)調(diào)控范圍而繼續(xù)下降[37-38]。相應(yīng)的，物種豐富度、多樣性、植物生物量等植被結(jié)構(gòu)也會發(fā)生顯著變化 (表1、圖3A)。

表2 4個采樣點不同深度下的土壤理化性質(zhì)Table 2 Chemical properties in different depth soil on four sampling sites

續(xù)表 2Table 2 (Continued)

圖4 4個采樣點植物根莖比與土壤因子的熱度圖Figure 4 Heat map of root: shoot ratios and soil factors at the four sampling sites

適當數(shù)量的高原鼠兔促進生態(tài)系統(tǒng)的健康平衡發(fā)展不僅僅表現(xiàn)在草地植物群落結(jié)構(gòu)和植物多樣性上[39]，10-20 cm的土壤因子隨鼠兔種群密度梯度的先減后增的動態(tài)變化同樣揭示了其重要作用。高原鼠兔的活動主要集中于地面[40]，伴隨覓食和常有選擇地在其巢區(qū)內(nèi)排泄糞、尿等活動，而植食性小哺乳動物糞尿的分解能促進生態(tài)系統(tǒng)的物質(zhì)循環(huán)[41]，可顯著提高表層土壤 (0-20 cm) 有機質(zhì)含量。此外，高原鼠兔的挖掘活動使得土壤總孔隙度增加，土壤透氣性增強，土壤有機物的分解速率加快[42]。而土壤的疏松和透氣性提高了植物根系的固氮能力，同時使土壤保水保肥能力都得到提高[43-45]，使得各土壤因子在適當?shù)氖笸梅N群密度梯度下都有相對增加的趨勢 (表2)。但在20-30 cm土壤層，各樣點的土壤因子對鼠兔種群密度梯度的響應(yīng)規(guī)律與表層土壤并不一致，而部分土壤因子沒有顯著差異。一是因為高寒草地的根系主要分布在0-30 cm，但是又以淺層的根系分布最多，大約占根系總量的60%～80%，植物與深層土壤的相互作用不明顯[46]；二則證明鼠兔活動基本集中在淺層土壤，對深層土壤的影響不大[47-48]。

除了植物群落結(jié)構(gòu)和土壤因子外，植物根莖比是本研究的另一重要指標。植物根莖比整體上隨鼠兔種群密度梯度呈逐漸升高的趨勢 (圖3)，圖4揭示了土壤因子對植物根莖比的促進或抑制作用，這種作用導(dǎo)致植物根莖比與鼠兔種群密度梯度之間對應(yīng)變化。在AZD中，無鼠兔區(qū)域的土壤裸露較少，土壤含水量較高，植物根系都分布在地表附近，其吸收的土壤營養(yǎng)主要供給地上生物的生長[49]，土壤因子對植物根莖比表現(xiàn)為抑制作用。而鼠兔的出現(xiàn)使鼠洞周邊土丘裸露，容易接受日光輻射和透氣，使微生物活動旺盛，礦化作用較強，在破壞地上根莖的同時也在促進植物地上地下生物量的積累[50]，所以在LD和MD中，土壤因子對RS的促進和抑制作用相差不大，且RS值表現(xiàn)為無顯著差異。眾所周知，N、P和K為植物正常生長發(fā)育所必需的大量元素，是影響群落地上生物量的相對生長率的關(guān)鍵因子[51]，在LD中，TN和TP都對RS有顯著促進作用，而在MD中僅有AP對RS的促進作用，所以LD的RS值略高于MD的。當鼠兔種群密度持續(xù)增加后，土壤養(yǎng)分大量丟失，而植物為了生存，只能往縱深生長來吸收足夠的營養(yǎng)[52]，使得HD中的土壤因子對RS表現(xiàn)為強烈的促進作用。所以，不同鼠兔種群密度梯度下土壤因子是影響植物生物量的主要調(diào)控因素。

當然，本研究由于樣本量較少，沒有大量的試驗數(shù)據(jù)佐證，有一定的局限性，因此，投入大量的試驗去推敲和驗證結(jié)論，是下一步研究的重點。