戴蓓，鄒月芬

股骨頭缺血性壞死是骨科常見(jiàn)且難治性的疾病。研究發(fā)現(xiàn)股骨頭微循環(huán)的改變可能是股骨頭壞死最主要的原因之一[1]。因此了解生理狀態(tài)下髖關(guān)節(jié)骨髓血流灌注的特點(diǎn)，有助于進(jìn)一步分析股骨頭缺血壞死的病理生理改變。動(dòng)態(tài)對(duì)比增強(qiáng)磁共振(dynamic contrast-enhanced magnetic resonance imaging，DCE-MRI)可以無(wú)創(chuàng)性評(píng)估組織微循環(huán)的通透性、血流灌注等信息，已越來(lái)越多地應(yīng)用于臨床[2-5]。其中半定量DCE-MRI參數(shù)計(jì)算較簡(jiǎn)單，但結(jié)果受采集方法和受檢個(gè)體的影響。定量參數(shù)的計(jì)算較復(fù)雜，但更為精確、可重復(fù)性大、受掃描機(jī)器影響小，可以提高不同研究結(jié)果的可比性[6]。目前骨髓血流灌注的研究多集中在脊柱[7-9]，關(guān)于髖關(guān)節(jié)血流灌注的研究相對(duì)較少[10-12]，其中又多為半定量分析。筆者通過(guò)對(duì)成人髖關(guān)節(jié)骨髓的DCE-MRI定量參數(shù)進(jìn)行分析，旨在探討部位、性別、年齡對(duì)髖關(guān)節(jié)骨髓灌注的影響。

1 材料與方法

1.1 研究對(duì)象

回顧性搜集本院因結(jié)直腸病變行盆腔DCE-MRI的患者168例，男88例，年齡22～89歲，平均59.97歲，女80例，年齡21～85歲，平均57.69歲。入選標(biāo)準(zhǔn)：無(wú)明顯骨轉(zhuǎn)移征象、骨關(guān)節(jié)炎或血液系統(tǒng)疾?。粺o(wú)放化療史；圖像質(zhì)量良好。

1.2 檢查設(shè)備及方法

本研究所有患者均采用德國(guó)Siemens Verio 3.0 T磁共振掃描儀和盆腔相控線圈進(jìn)行檢查。DCE-MRI采用橫斷面3D GRE-T1WI序列掃描。檢查前先進(jìn)行3組T1-VIBE平掃(TR 5.32 ms，TE 1.81 ms，層厚3 mm，F(xiàn)OV 280 mm×250 mm；矩陣256×161；反轉(zhuǎn)角分別為5°、10°、15°)，隨后進(jìn)行動(dòng)態(tài)增強(qiáng)檢查，反轉(zhuǎn)角為 15°，其余參數(shù)與前面的平掃序列相同，共包括 25期，每期獲取時(shí)間12.2 s，掃描總共持續(xù)時(shí)間約305 s。在第2個(gè)時(shí)相結(jié)束時(shí)，使用MR高壓注射器注射(Stellant MR Injection system，Medrad，Germany)經(jīng)肘靜脈注射對(duì)比劑釓雙胺[歐乃影，通用電氣藥業(yè)(上海)有限公司]，劑量為 0.1 mmol/kg，流率2.5 ml/s。注射完立即用15 ml生理鹽水以相同流率沖洗連接管。

1.3 圖像分析及后處理

使用OmniKinetics軟件(通用電氣醫(yī)療集團(tuán))對(duì)DCE-MRI圖像進(jìn)行分析處理。以髂動(dòng)脈為Extended Tofts Linear參考模型的動(dòng)脈輸入函數(shù)，參照T2WI冠狀位圖像，選擇雙側(cè)髖臼上緣、股骨骺線頂點(diǎn)上下方2～3層內(nèi)的骨髓區(qū)域(圖1)，注意避開(kāi)骨皮質(zhì)、壞死囊變及血管區(qū)域，手工勾畫共六個(gè)感興趣區(qū)(region of interest，ROI)，并記錄ROI的灌注參數(shù)容積轉(zhuǎn)運(yùn)常數(shù)(volume transfer constant，Ktrans)、速率常數(shù)(rate constant，Kep)和血管外細(xì)胞外間隙容積分?jǐn)?shù)(volume of extravascular extracellular space per unit volume of tissue，Ve)的平均值。

1.4 統(tǒng)計(jì)分析

采用SPSS 23.0統(tǒng)計(jì)分析軟件先對(duì)數(shù)據(jù)進(jìn)行正態(tài)性檢驗(yàn)和方差齊性檢驗(yàn)，數(shù)據(jù)不符合正態(tài)分布、方差不齊，因此數(shù)據(jù)使用中位數(shù)[(上、下四分位數(shù))，M(Q1、Q3)]，并采用非參數(shù)檢驗(yàn)進(jìn)行分析。髖關(guān)節(jié)不同部位灌注參數(shù)值的比較使用Kruskal-Wallis秩和檢驗(yàn)。采用Spearman相關(guān)性檢驗(yàn)分析男女年齡與髖關(guān)節(jié)不同部位灌注參數(shù)之間的相關(guān)性。其后根據(jù)年齡將人群分為：(1)≤50歲組120髖，其中男性60髖，女性60髖；(2)＞50歲組216髖，男性116髖，女性100髖。在不同年齡段內(nèi)使用Wilcoxon秩和檢驗(yàn)比較男女髖關(guān)節(jié)不同部位灌注參數(shù)的差異，所有結(jié)果以P＜0.05時(shí)為差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

2 結(jié)果

2.1 髖關(guān)節(jié)不同部位灌注參數(shù)比較

本研究測(cè)量髖臼、股骨頭骺線上方區(qū)域及股骨干骺端區(qū)域各336個(gè)。DCE-MRI定量灌注參數(shù)分析結(jié)果顯示髖關(guān)節(jié)不同部位Ktrans、Kep、Ve值的差異均有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(χ2值分別為660.253、605.009、464.322，P值均＜0.05)，兩兩比較除股骨頭骺線上方區(qū)域、股骨干骺端Ve值的差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，余兩兩比較差異均有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，即髖臼、股骨干骺端、股骨頭骺線上方區(qū)域的Ktrans、Kep值依次降低，髖臼的Ve值高于股骨干骺端、股骨頭骺線上方區(qū)域的Ve值，而股骨干骺端、股骨頭骺線上方區(qū)域Ve值的差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(表1，圖2)。

圖1 感興趣區(qū)的勾畫。A～C分別為髖臼上緣、股骨頭骺線上方區(qū)域、股骨干骺端。D為T2WI冠狀位上髖臼上緣(紅線)、股骨頭骺線上方區(qū)域(黃線)、股骨干骺端(藍(lán)線)所對(duì)應(yīng)的層面 圖2 與圖1為同一患者，35歲男性。其髖臼、股骨頭骺線上方區(qū)域、股骨干骺端對(duì)應(yīng)的Ktrans偽彩圖 圖3 男女髖臼Ktrans、Kep、Ve值和年齡的相關(guān)性。女性股骨頭骺線上方區(qū)域Kep值和年齡的相關(guān)性。A～C：男女髖臼的Ktrans、Kep、Ve值與年齡存在負(fù)相關(guān)(男性Spearman秩相關(guān)系數(shù)分別為-0.532，-0.476，-0.319，女性為-0.566，-0.387，-0.406，P值均為0.000)。D：女性股骨頭骺線上方區(qū)域Kep值和年齡呈正相關(guān)，rs為0.282，P=0.001 圖4 不同年齡、性別患者髖臼Ktrans偽彩圖，A～C為36、46、75歲男性，D～F為36、46、74歲女性Fig. 1 Representative region of interests (ROIs) in the acetabulum, epiphysis and the metaphysis of the femur in a 35 years old male. Fig. 2 Ktrans maps in the acetabulum, epiphysis and the metaphysis of the femur in the same patient as in Fig.1. Fig. 3 Scatterplots showing significant correlations between Ktrans, Kep,Ve values and age in acetabular in males and females, and between Kep values and age in femoral epiphysis in females. Fig. 4 Ktrans maps of the acetabulum in 35, 46, 75 years old men and 36, 46, 74 years old women.

2.2 年齡和髖關(guān)節(jié)不同部位灌注參數(shù)的相關(guān)分析

Spearman相關(guān)分析顯示，年齡與髖臼Ktrans、Kep、Ve值均存在負(fù)相關(guān)(男性rs分別為-0.532，-0.476，-0.319，女性為-0.566，-0.387，-0.406，P值均＜0.05)(圖3，4)。男性年齡和股骨頭骺線上方區(qū)域Ve值負(fù)相關(guān)，rs為-0.152，女性年齡和股骨頭骨骺Kep呈正相關(guān)，rs為0.282(圖3)；女性年齡和股骨干骺端Ktrans、Kep負(fù)相關(guān)，rs為分別為-0.200，-0.297；以上P值均＜0.05。其余參數(shù)和年齡無(wú)相關(guān)性(P＞0.05)。

表1 髖關(guān)節(jié)不同部位DCE-MRI灌注參數(shù)值比較[M (Q1、Q3)]Tab. 1 DCE-MRI perfusion parameters in different locations of the hip [M (Q1, Q3)]

表2 50歲及以下人群男女髖關(guān)節(jié)不同部位DCE-MRI灌注參數(shù)值比較[M (Q1、Q3)]Tab. 2 DCE-MRI perfusion indices of the hip in males and females 50 years and below [M (Q1, Q3)]

表3 50歲以上人群男女髖關(guān)節(jié)不同部位灌注參數(shù)值比較[M (Q1、Q3)]Tab. 3 DCE-MRI perfusion indices of the hip in males and females aged older than 50 years [M (Q1, Q3)]

2.3 不同年齡段、髖關(guān)節(jié)不同部位灌注參數(shù)的比較

≤50歲人群中，男女髖臼和股骨干骺端Ktrans、Kep、Ve值的差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P值均＜0.05)，女性髖臼、股骨干骺端的Ktrans、Kep、Ve值均高于男性(表2)。＞50歲人群中，除髖臼、股骨頭骺線上方區(qū)域Ve值差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，余參數(shù)的差異均有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P＜0.05；表3)。

3 討論

3.1 DCE-MRI成像原理

本研究采用DCE常用兩室模型，其認(rèn)為對(duì)比劑經(jīng)血管內(nèi)皮在血管和血管外細(xì)胞外間隙(extravascular extracellular space，EES)之間流動(dòng)，但沒(méi)有進(jìn)入細(xì)胞內(nèi)[6]。通過(guò)ROI和血管輸入函數(shù)的時(shí)間濃度曲線以及特定的藥代動(dòng)力學(xué)模型可計(jì)算出定量參數(shù)[6，13-14]。本研究使用定量參數(shù)有Ktrans、Kep、Ve。Ktrans為容積轉(zhuǎn)運(yùn)常數(shù)，是對(duì)比劑向EES擴(kuò)散的參數(shù)，主要和血流量、毛細(xì)血管的表面積、血管內(nèi)皮的通透性有關(guān)，單位為min-1。Ve為血管外細(xì)胞外間隙容積分?jǐn)?shù)，為所測(cè)組織內(nèi)對(duì)比劑能滲透到的細(xì)胞外組織外間隙占組織整體容積的比值，因此其受EES容積及血管通透性的影響，同時(shí)血管外細(xì)胞外間隙內(nèi)有些成分如纖維等不強(qiáng)化，也會(huì)對(duì)其產(chǎn)生影響。Ve無(wú)單位。Kep為速率常數(shù)，是Ktrans和Ve的比值，即Kep=Ktrans/Ve，單位為min-1，代表對(duì)比劑從血管外細(xì)胞外間隙流回到血管內(nèi)的通過(guò)率，此參數(shù)和影響Ktrans、Ve的因素相關(guān)。

3.2 髖關(guān)節(jié)紅黃骨髓轉(zhuǎn)化及分布規(guī)律

骨髓可分為紅骨髓和黃骨髓，其細(xì)胞構(gòu)成及血供不同[2]。黃骨髓主要由脂肪細(xì)胞組成，化學(xué)成分為80%脂肪、15%水、5%蛋白。黃骨髓血管較少，只有少量連續(xù)毛細(xì)血管。紅骨髓由造血細(xì)胞和脂肪細(xì)胞組成，化學(xué)成分通常是40%～60%脂質(zhì)，30%～40%水，10%～20%蛋白質(zhì)。紅骨髓負(fù)責(zé)產(chǎn)生血液細(xì)胞，血供豐富，有大量的血管竇。人剛出生時(shí)，紅骨髓存在于所有骨骼。隨著年齡增長(zhǎng)，紅骨髓會(huì)轉(zhuǎn)化為黃骨髓，其轉(zhuǎn)化順序?yàn)樽酝庵芟蛑醒?，在長(zhǎng)骨中，骨髓轉(zhuǎn)化先發(fā)生于骨骺，其次為骨干，最后為干骺端。在成人，紅骨髓只出現(xiàn)在中軸骨及股骨和肱骨干骺端中。髖關(guān)節(jié)則既包含有中軸骨-髖臼，也包含外周骨-股骨。

3.3 髖關(guān)節(jié)不同部位骨髓灌注參數(shù)的差異

本研究結(jié)果顯示髖關(guān)節(jié)不同部位灌注參數(shù)相比，髖臼的Ktrans、Kep、Ve均為最高，股骨干骺端的Ktrans、Kep值高于股骨頭骺線上方區(qū)域，而股骨干骺端、股骨頭骺線上方區(qū)域Ve值的差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。與牛金亮等[15]的半定量DCE-MRI研究結(jié)果類似。其原因可能主要和髖關(guān)節(jié)不同部位紅骨髓的含量有關(guān)。成年后股骨頭骺線上方區(qū)域?yàn)辄S骨髓，因此其灌注最低。股骨干骺端骨髓轉(zhuǎn)化早于髖臼，含有的黃骨髓多，灌注低于髖臼。股骨干骺端和股骨頭骺線上方區(qū)域Ve值的差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，可能是由于Ve值受多種因素的影響，其綜合作用使其無(wú)明顯變化，也可能是由于股骨干骺端骨髓分布不均，而測(cè)得的參數(shù)僅能反映ROI內(nèi)的平均值導(dǎo)致的偏差。其機(jī)制仍有待研究。

3.4 髖關(guān)節(jié)不同部位男女骨髓灌注參數(shù)和年齡的相關(guān)性

本研究中男女的年齡與髖臼Ktrans、Kep、Ve值均存在負(fù)相關(guān)，男性年齡和股骨頭骺線上方區(qū)域Ve值呈負(fù)相關(guān)，女性年齡和股骨頭骨骺Kep呈正相關(guān)，女性年齡和股骨干骺端Ktrans、Kep呈負(fù)相關(guān)，其原因可能與隨著年齡增長(zhǎng)，紅黃骨髓進(jìn)一步轉(zhuǎn)化、骨髓脂肪含量增加、骨量丟失、血管情況改變(如動(dòng)脈粥樣硬化等)以及女性雌激素改變相關(guān)[2，16]。Breault等[17]對(duì)腰椎和骨盆的研究顯示Ktrans、Kep值隨著年齡及脂肪分?jǐn)?shù)的增加而減低，而Ve值和年齡無(wú)明顯相關(guān)性，在李勤祥等[18]對(duì)腰椎的研究發(fā)現(xiàn)Ktrans、Kep值和年齡呈負(fù)相關(guān)，而Ve值和年齡呈正相關(guān)，而本研究中Ve值和年齡的相關(guān)性在不同性別、髖關(guān)節(jié)不同部位也存在差異。Ve值的結(jié)果存在差異可能與骨髓本身變異大、研究對(duì)象的差異、掃描參數(shù)及后處理軟件不同相關(guān)，其機(jī)制仍有待研究。骨髓的灌注和骨密度也相關(guān)，骨密度減低，骨髓灌注參數(shù)降低[4，16]。Zhu等[19]通過(guò)卵巢切除術(shù)式建立大鼠骨質(zhì)疏松模型的研究發(fā)現(xiàn)Ktrans值的改變不晚于松質(zhì)骨微觀結(jié)構(gòu)參數(shù)和脂肪分?jǐn)?shù)(fat fraction，F(xiàn)F)的改變，提示在骨質(zhì)疏松早期，定量DCE-MRI就能夠顯示骨代謝和病理生理改變。其認(rèn)為在骨質(zhì)疏松早期血管收縮和血管內(nèi)皮細(xì)胞間的連接變緊可能是主要原因，而在骨質(zhì)疏松晚期骨髓脂肪組織增加，微血管密度減少，骨髓纖維化增加會(huì)加重骨髓缺血。目前骨密度、骨髓脂肪含量和骨髓灌注之間的先后及因果關(guān)系仍未被闡明，這也反映了骨和骨髓的代謝密切相關(guān)。在本研究中，女性年齡和股骨頭骨骺Kep呈正相關(guān)，在散點(diǎn)圖上，Kep的高值基本集中在圍絕經(jīng)期，因此筆者推測(cè)可能和絕經(jīng)后雌激素的改變有關(guān)。在男性，除年齡和股骨頭骺線上方區(qū)域Ve值負(fù)相關(guān)，股骨骺線上方區(qū)域和干骺端其余參數(shù)和年齡無(wú)明顯相關(guān)性，可能和樣本量小有關(guān)，也可能與相應(yīng)部位紅黃骨髓含量較穩(wěn)定、男性雌激素隨年齡變化小有關(guān)。

3.5 不同年齡段內(nèi)髖關(guān)節(jié)不同部位男女骨髓灌注參數(shù)的差異

≤50歲人群中，女性髖臼、股骨干骺端的Ktrans、Kep、Ve值均高于男性。＞50歲人群中，除髖臼、股骨頭骺線上方區(qū)域Ve值外，余女性各部位各參數(shù)均高于男性。育齡期女性髖臼、股骨干骺端灌注參數(shù)較高可能與女性因月經(jīng)生理性失血刺激骨髓造血，促進(jìn)紅骨髓代謝有關(guān)[16]?？紤]到月經(jīng)周期失血量相對(duì)較少，女性骨髓灌注可能更多地是受雌激素的影響。雌激素與骨代謝、骨髓造血微環(huán)境及血管內(nèi)皮的功能等密切相關(guān)。雌激素能通過(guò)調(diào)節(jié)成骨細(xì)胞、破骨細(xì)胞、間充質(zhì)干細(xì)胞等來(lái)促進(jìn)骨生成、抑制骨吸收[20]。有研究證明雌激素和造血干細(xì)胞的增生和分化及造血干細(xì)胞微環(huán)境的調(diào)節(jié)相關(guān)[21]。Zhu等[19]通過(guò)動(dòng)物實(shí)驗(yàn)發(fā)現(xiàn)在雙側(cè)卵巢切除的大鼠中，雌激素下降，內(nèi)皮素-1的水平升高，Ktrans降低，透射電子顯微鏡顯示電子顯微鏡顯示腫脹的線粒體增多，血管內(nèi)皮連接變緊，這些改變會(huì)導(dǎo)致血管內(nèi)皮功能障礙及血管內(nèi)皮細(xì)胞的通透性減低。MRS研究顯示在年輕男女中，男性比女性骨髓脂肪比值多10%～15%，而在絕經(jīng)后，女性骨髓脂肪比值顯著上升，比男性多10%～15%[4]。脂肪成分的增加對(duì)灌注參數(shù)的改變可能也起到了一定的作用。既往關(guān)于脊柱的半定量研究[22]顯示骨髓的半定量參數(shù)在≤50歲的男女中有差異，而在＞50歲男女中無(wú)差異，而本研究中＞50歲男女灌注參數(shù)的差異雖然小于≤50歲人群，但在兩個(gè)年齡段髖臼的Ktrans、Kep值、股骨干骺端的Ktrans、Kep、Ve值差異均有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，可能與部位、研究對(duì)象的差異、后處理軟件不同等有關(guān)。在≤50歲人群中，股骨頭骺線上方區(qū)域灌注參數(shù)無(wú)差異，可能是因?yàn)槌赡旰竽信晒趋烤€上方區(qū)域?yàn)辄S骨髓。而＞50歲人群中，女性股骨頭骺線上方區(qū)域Ktrans、Kep值高于男性，筆者推測(cè)可能與絕經(jīng)后雌激素減低導(dǎo)致的骨髓改變有關(guān)。 雌激素減低，原富含紅骨髓區(qū)域的造血細(xì)胞減少，股骨頭骺線上方區(qū)域的黃骨髓可能會(huì)發(fā)生代償，其機(jī)制仍有待研究。

3.6 本研究的結(jié)論與局限性

本研究存在的局限：研究對(duì)象并非健康人群，但筆者通過(guò)嚴(yán)格的篩選標(biāo)準(zhǔn)來(lái)減少可能產(chǎn)生的偏差；本研究為回顧性研究，無(wú)相應(yīng)的組織病理學(xué)、骨密度、脂肪分?jǐn)?shù)、激素水平等資料，無(wú)法進(jìn)一步研究其生理病理機(jī)制；研究樣本量偏少；掃描序列并非專門的髖關(guān)節(jié)DCE-MRI，掃描參數(shù)有一定的差異；在手動(dòng)勾畫ROI方面存在誤差，并且只選擇一個(gè)平面而不是三維的勾畫；Extended Tofts Linear參考模型受多種因素影響[6，23]，尤其動(dòng)脈輸入函數(shù)(arterial input function，AIF)的選擇缺乏精確標(biāo)準(zhǔn)，會(huì)影響到灌注參數(shù)的計(jì)算。

綜上所述，部位、性別、年齡對(duì)髖關(guān)節(jié)的灌注參數(shù)均有影響。定量DCE-MRI能夠較準(zhǔn)確、無(wú)創(chuàng)地評(píng)估髖關(guān)節(jié)骨髓血流灌注特征，今后若能使用該技術(shù)對(duì)股骨頭缺血壞死早期血流灌注進(jìn)行動(dòng)態(tài)監(jiān)測(cè)并和臨床資料進(jìn)行具體的相關(guān)研究，可能會(huì)有利于深入理解股骨頭缺血壞死的發(fā)生機(jī)制，并為其風(fēng)險(xiǎn)預(yù)測(cè)及隨訪提供有價(jià)值的信息。

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