竇 潔, 張若燕,劉 敏,錢 雪,肖宏偉,Roman Jashenko,季榮

(1.新疆師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，新疆特殊環(huán)境物種保護(hù)與調(diào)控生物學(xué)實(shí)驗(yàn)室，中亞區(qū)域跨境有害生物聯(lián)合控制國際研究中心，新疆 烏魯木齊 830054； 2.新疆維吾爾自治區(qū)昌吉回族自治州瑪納斯縣草原站，新疆 瑪納斯 832200; 3.哈薩克斯坦共和國教育科學(xué)部動物研究所，阿拉木圖 050060)

飛行前后意大利蝗飛行肌及能源消耗比較

竇 潔1, 張若燕1,劉 敏1,錢 雪1,肖宏偉2,Roman Jashenko3,季榮1

(1.新疆師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，新疆特殊環(huán)境物種保護(hù)與調(diào)控生物學(xué)實(shí)驗(yàn)室，中亞區(qū)域跨境有害生物聯(lián)合控制國際研究中心，新疆 烏魯木齊 830054； 2.新疆維吾爾自治區(qū)昌吉回族自治州瑪納斯縣草原站，新疆 瑪納斯 832200; 3.哈薩克斯坦共和國教育科學(xué)部動物研究所，阿拉木圖 050060)

意大利蝗(Calliptamusitalicus)具有長距離遷飛行為，并常給遷入?yún)^(qū)造成嚴(yán)重?fù)p失。若要提高對其監(jiān)測預(yù)警和防控水平，就需要掌握其飛行肌結(jié)構(gòu)特征，分析其體內(nèi)能源物質(zhì)積累與飛行消耗的動態(tài)，因此本研究比較了意大利蝗吊飛前后飛行肌肌節(jié)長度、肌原纖維直徑和線粒體含量差異及飛行不同距離蟲體內(nèi)糖原和甘油酯含量變化。結(jié)果表明，吊飛組與未吊飛對照組雌蟲之間、雄蟲之間線粒體含量均差異顯著(P<0.05)。意大利蝗雌成蟲飛行超過2.8 km后糖原消耗最多，為11.15 mg·g-1，雄蟲飛行2.1～2.8 km時消耗最多，為16.10 mg·g-1。雌、雄成蟲均在飛行距離大于2.8 km后甘油酯消耗最多，分別為61.69和69.75 mg·g-1。意大利蝗飛行同時消耗糖類和脂肪兩類能源物質(zhì)，且雌雄成蟲分別飛行超過2.8 km和2.1～2.8 km時糖原利用效率最大，飛行超過2.8 km后甘油酯利用效率最大。本研究得出吊飛組個體能改變自身的飛行肌結(jié)構(gòu)來適應(yīng)飛行活動；且飛行過程中意大利蝗能同時利用糖類與脂類，糖類能快速產(chǎn)生能量以供起飛與短距離飛行，隨后主要消耗甘油酯供長距離飛行。

意大利蝗；線粒體含量；飛行??；能源物質(zhì)；利用效率

昆蟲遷飛行為既是種群在進(jìn)化過程中長期適應(yīng)環(huán)境的遺傳特性，也是昆蟲對棲息地資源發(fā)生季節(jié)性或偶然性變化時進(jìn)化出的一種生存對策[1]，遷飛有助于昆蟲尋找適宜的生境，增加種群生存繁衍的機(jī)會[2-3]。

飛行肌對昆蟲飛行有重要意義，肌節(jié)短、肌原纖維粗且飛行肌內(nèi)線粒體含量多有利于肌肉快速收縮和遠(yuǎn)距離遷飛[4]。昆蟲飛行消耗的能源物質(zhì)種類包括脂肪、碳水化合物、氨基酸或者其中的兩種或多種[5-7]，多數(shù)昆蟲飛行時利用碳水化合物和脂肪供應(yīng)能量。雙翅目和膜翅目中的大多數(shù)昆蟲遠(yuǎn)距離飛行以糖原作為能源物質(zhì)[8-9]；直翅目和鱗翅目昆蟲遠(yuǎn)距離飛行則主要消耗脂肪，同翅目昆蟲則以碳水化合物和脂肪兩類物質(zhì)同時作為能源供給[10]。東亞飛蝗(Locustamigratoriamanilensis)在遷飛過程中將糖類和脂質(zhì)同時作為能源物質(zhì)，脂肪體中的甘油激酶將甘油轉(zhuǎn)變?yōu)楹Ｔ逄呛笾苯舆M(jìn)入糖酵解循環(huán)，為飛行提供能量[6-10]。非洲粘蟲(Mythimnaseparata)在飛行過程中，糖類為成蟲羽化及短時飛行提供能源[11]，脂類則在遠(yuǎn)距離遷飛中起重要作用。掌握昆蟲遷飛能源物質(zhì)消耗與利用動態(tài)有助于闡明昆蟲遷飛機(jī)制，為遷飛性害蟲防治提供科學(xué)依據(jù)和決策參考。

意大利蝗(Calliptamusitalicus)具有長距離遷飛行為，屬直翅目(Orthoptera)斑腿蝗科(Acridoidea)星翅蝗屬(Calliptamus)。中國和哈薩克斯坦邊境相鄰的荒漠半荒漠草原是意大利蝗嚴(yán)重發(fā)生區(qū)，借助有利的氣象條件，意大利蝗常跨境遷飛至新疆邊境區(qū)域危害，并造成了嚴(yán)重?fù)p失[12-13]。由于意大利蝗遷飛危害具有突發(fā)性、暴發(fā)性和毀滅性，為提高對其監(jiān)測預(yù)警和防控水平，掌握意大利蝗飛行肌結(jié)構(gòu)特征，本研究分析其遷飛能源物質(zhì)消耗，以期為預(yù)測中哈邊境相鄰區(qū)域意大利蝗種群遷飛動態(tài)及防控提供科學(xué)參考。

1 材料與方法

1.1 試蟲飼養(yǎng)與吊飛處理

2016年7月于新疆維吾爾自治區(qū)昌吉瑪納斯南山蝗區(qū)(43°54′N、86°07′E，海拔1 310 m)采集意大利蝗末齡蝗蝻，將雌雄蝗蝻分開飼養(yǎng)于蟲籠中(95 cm×95 cm×95 cm)，蟲口密度70～100頭·m-2以獲得群居型意大利蝗成蟲。群居型意大利蝗判斷采用張洋[14]的方法，首先根據(jù)其體色及前胸背板，群居型意大利蝗體色比散居型深，且前翅有兩條明顯白色長條紋；其次依據(jù)前翅長度與后足股節(jié)寬度比值，如介于1.42～1.94為群居型，小于1.42則為散居型[14]；每天以新鮮玉米(Zeamays)、小麥(Triticumaestivum)、苜蓿(Medicagosativa)和冷蒿(Artemisiafrigida)混合飼喂，并以麥麩輔助飼養(yǎng)。在(25±3) ℃、濕度為(50%±5%)時，自成蟲開始羽化逐日選取健康且體重相近(±0.2 g)的同性別成蟲吊飛(JDFXM-3，佳多)，每次吊飛24頭(♀∶♂=1∶1)，重復(fù)3次，以獲得雌雄成蟲飛行能力最強(qiáng)的日齡。根據(jù)飛行距離得出7日齡雌蟲和2日齡雄蟲的遷飛能力最強(qiáng)。

1.2 飛行前后飛行肌結(jié)構(gòu)測量

將飛行能力最強(qiáng)日齡的雌、雄成蟲吊飛10 h(10:00-20:00)后選取健康個體在0.65%生理鹽水中解剖其飛行肌，戊二酸固定，環(huán)氧樹脂包埋聚合(EPON872包埋)，超薄切片(Leica uc6)70 nm，電鏡下(JEOL 1230，日本電子株式會社)觀察并測量相鄰兩個Z帶之間的距離即肌節(jié)長度(nm)、肌纖維直徑(nm)和線粒體在肌纖維所占的體積百分含量(%)。每次吊飛24頭(♀∶♂=1∶1)，重復(fù)3次，以未吊飛的相同日齡和性別且體重相近(±0.2 g)的成蟲作為對照組。

肌節(jié)長度和肌原纖維直徑在電子顯微鏡下測量，線粒體含量用其所占方格紙格數(shù)除以總格數(shù)得到。

1.3 飛行前后糖原和甘油酯測定

將飛行能力最強(qiáng)日齡的雌、雄成蟲吊飛10 h(10:00-20:00)后按照不同飛行距離進(jìn)行分組，并于液氮罐中處死置于-80 ℃冰箱保存。剔除吊飛過程中死亡或飛行距離≤100 m的個體，以未吊飛的相同日齡和性別且體重相近(±0.2 g)的成蟲作為對照組。

糖原含量采用蒽酮比色法[15]測定，甘油酯含量采用甘油酯酶法測定，甘油酯試劑盒(Tissue triglyceride assay kit E1013)由普利萊基因技術(shù)有限公司(北京)提供。

能源消耗量(mg·g-1)指對照組體內(nèi)能源物質(zhì)含量減去吊飛組體內(nèi)能源物質(zhì)含量。

利用率[mg·(km·ind)-1]是指蟲體內(nèi)能源物質(zhì)含量與飛行距離和試蟲頭數(shù)乘積的比值，可用來評價昆蟲飛行能源利用效率情況，利用率越小表明個體單位飛行距離所需的能源物質(zhì)越少，說明能源利用效率越高。

1.4 數(shù)據(jù)處理

意大利蝗最強(qiáng)飛行日齡雌雄成蟲之間肌節(jié)長度、肌原纖維直徑、線粒體含量差異采用t-檢驗(yàn)(P<0.05)；吊飛前后意大利蝗體內(nèi)糖原、甘油酯含量采用單因素方差分析(One-way ANOVA)，結(jié)合最小顯著差數(shù)法(LSD)和多范圍檢驗(yàn)(Duncan’s檢驗(yàn))分析差異顯著性(P<0.05)，數(shù)據(jù)分析軟件采用SPSS 19.0。

2 結(jié)果與分析

2.1 吊飛組和對照組飛行肌結(jié)構(gòu)比較

吊飛組雌、雄成蟲的肌節(jié)長度分別為2 939.9和2 487.47 nm，對照組分別為3 171.43和3 545.47 nm；吊飛組雌、雄成蟲的肌原纖維直徑分別為1 134.28和1 268.03 nm，對照組分別為905.04和749.61 nm；兩組雌蟲之間、雄蟲兩組之間的肌節(jié)長度、肌原纖維直徑無顯著差異(P>0.05)；吊飛組雌、雄成蟲的線粒體含量分別為36.07%和35.86%，對照組分別為23.91%和22.38%，兩組雌蟲之間、雄蟲之間差異顯著(P<0.05)(表1)。

表1 吊飛前后意大利蝗雌雄成蟲肌節(jié)長度、肌原纖維直徑、線粒體含量比較Table 1 Sarcomere length,myofibrils diameter and mitochondria content of females and males Calliptamus italicus adults of pre- and post-flight

注:同列不同小寫字母表示同一性別吊飛組和對照組間顯著差異(最小顯著差數(shù)法LSD和Duncan’s檢驗(yàn)，P<0.05) 。

Note: Different lowercase letters within the same column indicate significant difference of the same sex between control group and test group at the 0.05 level (LSD and Duncan’s test).

2.2 飛行前后能源物質(zhì)消耗比較

根據(jù)吊飛組意大利蝗雌雄成蟲的飛行距離分為5組，即<0.7、0.7～1.4、1.4～2.1、2.1～2.8和≥2.8 km。隨飛行距離增加，雌蟲體內(nèi)糖原消耗量增加，飛行距離超過2.8 km后體內(nèi)糖原消耗最多，為11.15 mg·g-1，顯著高于飛行距離<0.7、0.7～1.4 km的糖原消耗(P<0.05)；雌蟲飛行距離<0.7和0.7～1.4 km之間、1.4～2.1和2.1～2.8 km之間差異不顯著(P>0.05)。雄蟲體內(nèi)糖原消耗量則隨飛行距離增加先增加后減少，飛行距離在2.1～2.8 km時糖原消耗最多，為16.10 mg·g-1，顯著高于飛行距離<0.7、0.7～1.4和≥2.8 km的糖原消耗量；飛行距離1.4～2.1 km的顯著高于<0.7和0.7～1.4 km的糖原消耗量；雄蟲飛行距離<0.7、0.7～1.4 和≥2.8 km之間糖原消耗差異不顯著(P>0.05)(圖1)。飛行距離1.4～2.1、2.1～2.8和≥2.8 km時雌、雄成蟲之間糖原消耗差異顯著(P<0.05)。

圖1 不同飛行距離意大利蝗糖原消耗比較Fig. 1 Glycogen consumption of different flight distance of Calliptamus italicus

注：不同小寫字母表示同一性別(雌蟲、雄蟲)不同飛行距離間差異顯著(最小顯著差數(shù)法LSD和Duncan’s檢驗(yàn)，P<0.05)；*表示同一飛行距離雌蟲和雄蟲間差異顯著(P<0.05) 。圖2同。

Note：Different lowercase letters indicate significant difference of males or femals between different flight distances at the 0.05 level； * for the same flight distance indicate significant difference between females and males at the 0.05 level; similarly for Fig. 2.

隨飛行距離增加，雌雄成蟲甘油酯消耗量逐漸增加，飛行距離超過2.8 km后雌雄成蟲體內(nèi)甘油酯消耗量最多，分別為61.69和69.75 mg·g-1(圖2)。雌蟲兩組之間、雄蟲兩組之間均在飛行距離≥2.8 km時顯著高于<0.7 km時的甘油酯消耗量(P<0.05)；飛行距離為0.7～1.4、1.4～2.1和2.1～2.8 km時甘油酯消耗量與<0.7和≥2.8 km時的甘油酯消耗量均無顯著差異(P>0.05)。任何飛行距離條件下，雌雄成蟲之間無顯著差異(P>0.05)。

圖2 不同飛行距離意大利蝗甘油酯消耗比較Fig. 2 Glyceride consumption of different flight distance of Calliptamus italicus

2.3 意大利蝗飛行中體內(nèi)糖原和甘油酯利用率分析

意大利蝗雌雄成蟲飛行距離分別在≥2.8和2.1～2.8 km時，糖原利用率最小，表明單位飛行距離糖原消耗最少，利用效率最高；飛行距離≥2.8 km，雌、雄成蟲甘油酯利用率均最小，表明單位飛行距離甘油酯消耗最少，利用效率最高。飛行距離對雌蟲、雄蟲的糖原和甘油酯的利用率均有顯著影響(P<0.05)，相同飛行距離下，成蟲的性別對糖原和甘油酯的利用率均無顯著影響(P>0.05)(表2)。

注：同列不同小寫字母表示不同距離間利用率差異顯著(最小顯著差數(shù)法LSD檢驗(yàn)，P<0.05)，同行相同能源利用率不同大寫字母表示相同距離雌雄成蟲之間利用率差異顯著(獨(dú)立樣本t檢驗(yàn)，P<0.05)。

Note: Different lowercase letters indicate significant difference between different flight distances at the 0.05 level(LSD test). Different capital letters within the same row of same energy utilization efficiency indicate significant difference at the 0.05 level between females and males(independent-samplettest)

3 討論與結(jié)論

昆蟲的飛行能力很大程度上取決于其飛行肌結(jié)構(gòu)的發(fā)育情況[16]。肌原纖維和線粒體是飛行肌中的重要組成部分，也是昆蟲飛行生理系統(tǒng)的動力來源中心[17]，線粒體為肌原纖維收縮提供能量，肌原纖維為昆蟲飛行提供動力[18]。在研究煙草天蛾(Manducasexta)、天蠶蛾(Antheraeayamamai)、粘蟲(Mythimnaseparate)和東亞飛蝗時發(fā)現(xiàn)，肌節(jié)短、肌原纖維直徑粗且線粒體含量多有利于昆蟲長距離飛行，因較短的肌節(jié)長度和粗的肌纖維直徑能夠使肌肉收縮頻率加快，使其能高頻振翅，同時更多的線粒體含量保證提供更多的能量以供飛行[19-20]。本研究亦得出相似結(jié)論，吊飛組個體的飛行肌結(jié)構(gòu)更適于飛行。為了比較飛行前后飛行肌和能量消耗差異，本研究只選擇了飛行能力最強(qiáng)日齡雌雄成蟲作為研究對象，但逐日齡成蟲飛行肌及飛行能量消耗仍是值得探討的問題。

昆蟲飛行主要利用的能源有糖類、脂類和氨基酸。糖類能快速產(chǎn)生能量，因而是多數(shù)昆蟲起飛或短距離飛行主要能源；脂類因能量較高，適合昆蟲長距離的飛行。本研究得出，意大利蝗飛行消耗的能源物質(zhì)種類包括糖類和脂類，這與東亞飛蝗、亞洲小車蝗(Oedaleusasiaticus)[21]的研究結(jié)果一致。研究發(fā)現(xiàn)，隨飛行距離增加意大利蝗、雄蟲的糖原利用效率先增后略微下降，雌蟲的糖原利用效率則逐漸增加；隨飛行距離增加雌、雄成蟲甘油酯利用效率均增大，且飛行不同距離糖原利用效率均大于甘油酯。究其原因，這與飛行起始過程階段主要消耗糖類，能快速產(chǎn)生能量以供起飛與短距離飛行，隨后主要消耗甘油酯供長距離飛行有關(guān)。飛行不同距離意大利蝗雄蟲體內(nèi)糖原和甘油酯消耗均大于雌蟲，這可能與雌雄生殖活動有關(guān)。意大利蝗成蟲在羽化16 d左右開始交配[22]，雄蟲最強(qiáng)飛行日齡為2日齡，推測此時更多能量消耗用于飛行尋找合適交配繁殖的雌蟲，而雌蟲最強(qiáng)飛行日齡為7日齡，此時更多能量消耗用于卵巢發(fā)育。研究發(fā)現(xiàn)，同多數(shù)遷飛性昆蟲一樣，群居型意大利蝗較散居型有更強(qiáng)的飛行能力，前者最大飛行距離可達(dá)2.66 km，后者僅為0.2 km[23]，但群居型意大利蝗借助氣流其擴(kuò)散距離可達(dá)120 km[24]。因此，中哈邊境蝗蟲跨境遷飛需借助當(dāng)?shù)厥⑿械奈鞅憋L(fēng)才能實(shí)現(xiàn)遠(yuǎn)距離遷飛[25]。本研究結(jié)果可為在中國和哈薩克斯坦邊境區(qū)域蝗蟲遷飛路徑中建立監(jiān)測預(yù)警平臺提供決策依據(jù)。

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(責(zé)任編輯 武艷培)

Comparison of flight muscle and energy consumption of pre- and post-flight inCalliptamusitalicus(Orthoptera：Acrididae)

Dou Jie1, Zhang Ruo-yan1, Liu Min1, Qian Xue1, Xiao Hong-wei2, Roman Jashenko3, Ji Rong1

(1.College of Life Science, Xinjiang Normal University, Urumqi 830054, China；2.Grassland Service Station of Hui Autonomous Prefecture of Changji of Xinjiang Uygur Autonomous Region, Manasi 832200, China；3.Ministry of Education and Science of the Republic of Kazakhstan, Almaty 050060, Kazakhstan)

Calliptamusitalicushas the ability to fly long distance for migration, which can have negative effects in migrated areas. In this study onC.italicus, we compared the sarcomere length, myofibrils diameter, mitochondrial content, and changes in glycogen and glyceride levels during different flight distances. Our results indicate significant (P<0.05) differences between females, males, females and males of test group members and control group in the mitochondrial content. The most glycogen consumption was recorded for females flying over 2.8 km and males flying between 2.1～2.8 km, which were 11.15 and 16.10 mg·g-1, respectively. The most glyceride consumed for both, females and males was to fly over 2.8 km, which were 61.69 and 69.75 mg·g-1, respectively. We found thatC.italicusconsumed both, carbohydrates and lipid at the same time during flight. Females and males had the highest glycogen utilization efficiency when the travelling distances were over 2.8 and 2.1～2.8 km, respectively. Highest glyceride utilization efficiency was also observed when the travelling distance was over 2.8 km.

Calliptamusitalicus; mitochondria content; flight muscle; energy substances; utilization efficiency

Ji Rong E-mail:jirong@xjnu.edu.cn

10.11829/j.issn.1001-0629.2017-0066

2017-02-14 接受日期：2017-07-13

科技部國際科技合作專項(xiàng)(2015DFR30290)；國家自然科學(xué)基金項(xiàng)目(U1120301)

竇潔(1992-)，女，新疆奎屯人，在讀碩士生，主要從事新疆草原蟲害生物學(xué)研究。E-mail:doujie92@163.com

季榮(1970-)，女，江蘇泰興人，教授，博士，主要從事新疆草原蟲害生物學(xué)研究。E-mail:jirong@xjnu.edu.cn

Q969.26+5.1

A

1001-0629(2017)08-1721-06

竇潔,張若燕,劉敏,錢雪,肖宏偉,Roman Jashenko,季榮.飛行前后意大利蝗飛行肌及能源消耗比較.草業(yè)科學(xué),2017,34(8)：1721-1726.

Dou J,Zhang R Y,Liu M,Qian X,Xiao H W,Roman J,Ji R.Comparison of flight muscle and energy consumption of pre-and post-flight inCalliptamusitalicus(Orthoptera：Acrididae).Pratacultural Science，2017,34(8)：1721-1726.

動物生產(chǎn)層