易小江，馮曉創(chuàng)，李洪明，廖偉林，盧新泉，汪佳豪，林佳鑫，刁德昌

廣東省中醫(yī)院（廣州中醫(yī)藥大學(xué)第二附屬醫(yī)院）結(jié)直腸外科 廣東 廣州 510000

結(jié)腸癌完整結(jié)腸系膜切除術(shù)（complete mesocolic excision，CME）的應(yīng)用有效改善了患者的預(yù)后，亦為目前臨床應(yīng)用較多的手術(shù)方式[1-2]，同時(shí)，結(jié)腸癌手術(shù)的切除范圍總體上也得到進(jìn)一步規(guī)范，質(zhì)量控制也獲得更客觀的評(píng)價(jià)標(biāo)準(zhǔn)和依據(jù)。此外，腹腔鏡右半結(jié)腸手術(shù)技術(shù)日漸成熟，手術(shù)操作趨于規(guī)范化、程序化。但在區(qū)域淋巴結(jié)清掃和手術(shù)入路方面，仍存在一些細(xì)節(jié)問題，如結(jié)腸肝曲癌是否需常規(guī)清掃幽門下組淋巴結(jié)，這是當(dāng)前臨床診療爭(zhēng)議的焦點(diǎn)之一。

在右半結(jié)腸癌患者中，幽門下組淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率約為1.5%[3]。在對(duì)結(jié)腸肝曲癌與橫結(jié)腸癌的研究中發(fā)現(xiàn)，幽門下組淋巴結(jié)與胃網(wǎng)膜淋巴結(jié)（infrapyloric and gastroepiploic lymph nodes，IGLN）轉(zhuǎn)移率為0.7%～22%，在有結(jié)腸系膜淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的患者中該轉(zhuǎn)移率為1.7%～33.3%[4]。另有研究結(jié)果顯示，結(jié)腸肝曲癌術(shù)后局部復(fù)發(fā)風(fēng)險(xiǎn)高于其他部位的結(jié)腸腫瘤[5]。結(jié)腸肝曲癌淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移很有可能不僅局限于傳統(tǒng)的結(jié)腸旁—中間—中央淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移途徑，也可以轉(zhuǎn)移到鄰近的區(qū)域淋巴結(jié)，如幽門下組淋巴結(jié)，但這往往被忽視[3,6]，結(jié)腸肝曲癌患者是否需進(jìn)行幽門下組淋巴結(jié)清掃仍值得探討[7]。為此，本研究對(duì)129例結(jié)腸肝曲癌患者的臨床資料進(jìn)行回顧性總結(jié)分析，以期為臨床診療提供參考。

1 資料與方法

1.1 一般資料

本研究為回顧性分析，研究對(duì)象為2015年6月至2018年11月本科室收治的129例結(jié)腸肝曲癌患者，患者均在腹腔鏡擴(kuò)大右半結(jié)腸癌D3根治術(shù)中行幽門下組淋巴結(jié)清掃。為了更好地顯示幽門下組淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移情況，我們?cè)谂R床實(shí)踐的后期對(duì)其中8例患者于術(shù)前行納米碳定位示蹤，故在本研究中，我們將總體病例與術(shù)前行納米碳定位示蹤病例的臨床資料分次進(jìn)行分析。因結(jié)腸腫瘤周圍淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移主要在距離腫瘤10 cm范圍內(nèi)[3]，本研究所納入的患者其腫瘤位置位于升結(jié)腸距離幽門下組淋巴結(jié)小于10 cm、結(jié)腸肝曲或橫結(jié)腸右側(cè)1/3，進(jìn)一步分為升結(jié)腸肝曲部、肝曲部、橫結(jié)腸肝曲部。排除標(biāo)準(zhǔn)：（1）行急診手術(shù)；（2）合并腸梗阻行腸內(nèi)支架置入術(shù)；（3）術(shù)前檢查結(jié)果提示腫瘤遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移或局部晚期（T4b），術(shù)中發(fā)現(xiàn)T4b；（4）既往有腹部手術(shù)史；（5）術(shù)前行放化療治療。本研究經(jīng)醫(yī)院倫理委員會(huì)審查通過。患者術(shù)前一般資料見表1。

表1 患者術(shù)前一般資料

1.2 納米碳示蹤技術(shù)操作方法

患者術(shù)前一天經(jīng)腸道準(zhǔn)備后，送內(nèi)鏡室靜脈全麻下行結(jié)腸鏡檢查，于病灶口側(cè)和肛側(cè)行黏膜下納米碳混懸注射液注射定位，每個(gè)點(diǎn)注射0.1～0.3 mL，緩慢推注，約3 min推完。

1.3 手術(shù)方法

患者采用氣管插管全身麻醉，取分腿平臥位。術(shù)者站于患者左側(cè)，助手位于右側(cè)，持鏡助手站于兩腿中間。手術(shù)采用5孔法：臍下3 cm為觀察孔（12 mm），左側(cè)鎖骨中線肋緣下3 cm為主操作孔（10 mm），左側(cè)反麥?zhǔn)宵c(diǎn)為副操作孔（5 mm），助手操作孔分別位于右側(cè)鎖骨中線肋緣下3 cm和麥?zhǔn)宵c(diǎn)。氣腹壓力維持在12～15 mmHg。

行尾側(cè)入路法，系膜根部清掃采用經(jīng)典的腸系膜上靜脈（superior mesenteric vein，SMV）旁清掃[8]，即靜脈入路清掃方法。首先對(duì)右結(jié)腸系膜進(jìn)行游離，步驟如下：（1）患者取頭低足高位，將小腸推至上腹部，助手右手提起闌尾或盲腸，左手提起小腸系膜，充分暴露并張緊右結(jié)腸系膜后葉尾部和后腹膜，顯露右結(jié)腸系膜與后腹膜之間的“黃白交界線”，即膜橋（tri-junction）。（2）切開膜橋，應(yīng)用銳性、鈍性分離相結(jié)合的方法，拓展右結(jié)腸系膜后間隙（右側(cè)Toldt間隙），向外游離至右側(cè)側(cè)腹膜，向內(nèi)游離至十二指腸水平部右側(cè)1/3。（3）沿右側(cè)Toldt間隙向頭側(cè)及內(nèi)側(cè)拓展，進(jìn)入胰十二指腸前間隙，顯露胰腺頭部，注意勿損傷回流至SMV的胰腺細(xì)小屬支，如胰十二指腸下靜脈。（4）向頭側(cè)及外側(cè)游離至橫結(jié)腸系膜下緣。右結(jié)腸系膜后方的游離到此結(jié)束，在胰頭前方放置小紗塊作標(biāo)志及起隔離作用。

以SMV在腹膜后的體表投影為航標(biāo)，于回結(jié)腸血管遠(yuǎn)心側(cè)解剖SMV，與之前游離的右側(cè)Toldt間隙貫通。由尾側(cè)向頭側(cè)沿SMV解剖回結(jié)腸血管、右結(jié)腸血管以及中結(jié)腸血管，并清掃相應(yīng)的淋巴結(jié)，分別為No.203組、No.213組及No.223組淋巴結(jié)。游離胃結(jié)腸共同干（Henle干）時(shí)，我們選擇游離出Henle干的每條屬支，再進(jìn)行結(jié)扎離斷，在游離胃網(wǎng)膜右血管的同時(shí)進(jìn)行幽門下組淋巴結(jié)（No.206組）清掃，如圖1、圖2。

圖1 術(shù)中所見No.206組淋巴結(jié)（納米碳示蹤）

圖2 術(shù)后標(biāo)本所見No.223組淋巴結(jié)與No.206組淋巴結(jié)（納米碳示蹤）

再將視野轉(zhuǎn)向橫結(jié)腸上區(qū)，于胃大彎血管弓外切斷胃結(jié)腸韌帶，同時(shí)清掃胃結(jié)腸韌帶中的胃網(wǎng)膜淋巴結(jié)（No.4d組），進(jìn)入小網(wǎng)膜囊，分離右側(cè)橫結(jié)腸后間隙，與已游離的右側(cè)Toldt間隙貫通，繼續(xù)逆時(shí)針方向離斷肝結(jié)腸韌帶，升結(jié)腸側(cè)韌帶，從而完成右半結(jié)腸及其系膜的完整游離。

作上腹部正中切口（視腫瘤大小，一般為3～4cm），取出游離后腸管（含腫瘤），在預(yù)定切線及范圍切除腫瘤，回腸、橫結(jié)腸側(cè)側(cè)吻合，腸管還納腹腔，關(guān)閉腸系膜裂孔。

1.4 觀察指標(biāo)

（1）術(shù)中情況，包括中轉(zhuǎn)開腹、手術(shù)時(shí)間、術(shù)中出血量、聯(lián)合臟器切除、術(shù)中輸血、術(shù)中血管損傷、其他臟器損傷等。

（2）淋巴結(jié)檢出情況，包括獲取淋巴結(jié)數(shù)目及陽性淋巴結(jié)數(shù)目。

（3）術(shù)后并發(fā)癥發(fā)生情況，其中吻合口漏的判定參照Rahbari等[9]的定義和分級(jí)標(biāo)準(zhǔn)。

（4）術(shù)后恢復(fù)情況，包括術(shù)后首次肛門排氣時(shí)間、術(shù)后恢復(fù)進(jìn)食時(shí)間、術(shù)后住院時(shí)間、術(shù)后入住ICU情況、術(shù)后30 d內(nèi)死亡率及再次入院率等。

1.5 統(tǒng)計(jì)學(xué)方法

應(yīng)用SPSS 22.0軟件進(jìn)行數(shù)據(jù)分析。符合正態(tài)分布的計(jì)量資料采用（±s）表示，符合偏態(tài)分布的計(jì)量資料采用M（QL，QU）表示。計(jì)數(shù)資料以（n）表示。

2 結(jié)果

129例患者中：

（1）1例患者因先天腸管旋轉(zhuǎn)不良致腹腔嚴(yán)重粘連而中轉(zhuǎn)開腹手術(shù)治療；術(shù)中無血管損傷和其他臟器損傷情況；3例患者行聯(lián)合臟器切除，2例患者因膽囊結(jié)石行聯(lián)合膽囊切除術(shù)，1例患者因小腸麥克爾憩室行小腸部分切除術(shù)。術(shù)中6例患者輸血原因是術(shù)前合并中度及以上貧血。

（2）共獲取幽門下組淋巴結(jié)710枚，其中發(fā)生轉(zhuǎn)移12枚，幽門下組淋巴結(jié)陽性率為1.7%。6例（4.7%）患者檢出陽性幽門下組淋巴結(jié)，腫瘤位置分布：升結(jié)腸肝曲部1例，肝曲部1例，橫結(jié)腸肝曲部4例。

（3）6例患者住院期間出現(xiàn)術(shù)后并發(fā)癥：1例為B級(jí)吻合口漏，術(shù)后復(fù)查CT提示吻合口周圍膿腫，經(jīng)抗感染治療后好轉(zhuǎn)；1例胃癱，2例切口感染，1例腸梗阻，1例淋巴漏，經(jīng)保守治療后均恢復(fù)。

（4）4例患者當(dāng)次住院期間術(shù)后入住ICU，其中2例患者因急性心功能衰竭病情變化，1例患者因腎功能衰竭需轉(zhuǎn)ICU行血液透析，1例患者因呼吸衰竭行監(jiān)護(hù)治療。無術(shù)后30 d內(nèi)死亡患者，無術(shù)后30 d內(nèi)再次入院患者。

（5）應(yīng)用納米碳示蹤技術(shù)的8例患者均可見黑染幽門下組淋巴結(jié)，共獲取幽門下組淋巴結(jié)27枚，其中發(fā)生轉(zhuǎn)移5枚，幽門下組淋巴結(jié)陽性率為18.5%。2例患者檢出陽性幽門下組淋巴結(jié)，腫瘤位置均為肝曲部。

患者手術(shù)及病理相關(guān)資料見表2。

表2 患者手術(shù)及病理相關(guān)資料

3 討論

結(jié)腸肝曲腫瘤、橫結(jié)腸腫瘤及結(jié)腸脾曲腫瘤的解剖部位與胃結(jié)腸韌帶區(qū)有著密切的聯(lián)系。對(duì)于結(jié)腸肝曲癌患者而言，幽門下組淋巴結(jié)（No.206組）以及胃網(wǎng)膜淋巴結(jié)（No.4d組）均包含在胃結(jié)腸韌帶區(qū)淋巴結(jié)的范疇[1,10]。發(fā)生距離腫瘤10 cm以遠(yuǎn)的淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移是少見的[3]，此外，也有觀點(diǎn)認(rèn)為，對(duì)于橫結(jié)腸癌患者，幽門下組淋巴結(jié)屬于第三站淋巴結(jié)，故D3根治術(shù)應(yīng)包含幽門下組淋巴結(jié)的清掃[11]。由此，我們將結(jié)腸肝曲癌定義為升結(jié)腸腫瘤距幽門下組淋巴結(jié)距離小于10 cm，或是腫瘤位于肝曲，或是腫瘤位于橫結(jié)腸右側(cè)1/3，其發(fā)生幽門下組淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移可能性較大，右半結(jié)腸系膜區(qū)域外的淋巴結(jié)清掃應(yīng)包含距離腫瘤10 cm以內(nèi)的幽門下組淋巴結(jié)。

胃十二指腸動(dòng)脈發(fā)出胃網(wǎng)膜右動(dòng)脈，其分支可供血于十二指腸下緣區(qū)域，包括幽門下組淋巴結(jié)區(qū)域[12]。結(jié)腸肝曲、結(jié)腸脾曲與大網(wǎng)膜、胰腺鉤突之間存在血流溝通；對(duì)于橫結(jié)腸癌，發(fā)生胰下區(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移、胃網(wǎng)膜右動(dòng)脈區(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移與相關(guān)動(dòng)脈的分布與交匯有關(guān)，這些動(dòng)脈包括中結(jié)腸動(dòng)脈分支、胰腺動(dòng)脈（部分可起源于胃十二指腸動(dòng)脈）、胃網(wǎng)膜右動(dòng)脈、網(wǎng)膜血管等[13]。我們認(rèn)為前述解剖網(wǎng)絡(luò)構(gòu)成了結(jié)腸系膜與胰腺、幽門下區(qū)域、胃網(wǎng)膜右系膜之間的淋巴溝通的可能性。胰腺鉤突前方的Henle干存在不同的分型，匯集了來自右結(jié)腸靜脈/副右結(jié)腸靜脈、胃網(wǎng)膜右靜脈等的血液，該區(qū)域也是結(jié)腸系膜根部和胃網(wǎng)膜右系膜的交匯點(diǎn)，而且無筋膜分隔，結(jié)腸系膜內(nèi)擴(kuò)散的癌細(xì)胞有可能通過Henle干區(qū)域擴(kuò)散至胃網(wǎng)膜右系膜。在本研究中，有8例患者于術(shù)前經(jīng)結(jié)腸鏡行納米碳混懸注射液注射，在術(shù)中探查胃結(jié)腸韌帶區(qū)，特別是幽門下區(qū)域，均可見黑染淋巴結(jié)，提示胃網(wǎng)膜右系膜與右結(jié)腸系膜之間存在溝通。龔建平等[14]認(rèn)為清掃幽門下組淋巴結(jié)的實(shí)質(zhì)是游離并切除胃網(wǎng)膜右系膜，而胃網(wǎng)膜右系膜與右半結(jié)腸系膜的關(guān)系屬于系膜與系膜床之間的關(guān)系，且兩者之間存在系膜屏障，出現(xiàn)幽門下組淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移應(yīng)考慮屬于腫瘤的遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移。但是，筆者認(rèn)為該觀點(diǎn)未考慮胃網(wǎng)膜右系膜與結(jié)腸系膜根部存在交匯的問題。

在結(jié)腸癌患者中，淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移除了傳統(tǒng)的系膜內(nèi)轉(zhuǎn)移途徑，還存在“變異”的轉(zhuǎn)移途徑，例如區(qū)域系膜外的轉(zhuǎn)移[3,15]。Bertelsen等[6]報(bào)道顯示，98例結(jié)腸癌患者的胃結(jié)腸韌帶區(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率為4%，且神經(jīng)侵犯與胃結(jié)腸韌帶區(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移有關(guān)。Uematsu等[16]對(duì)35例T2期以上結(jié)腸近肝曲癌患者進(jìn)行分析，結(jié)果顯示胃結(jié)腸韌帶區(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率為9%。Feng等[17]報(bào)道在18例結(jié)腸肝曲癌患者中，有3例存在幽門下組淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移。Toyota等[3]在右半橫結(jié)腸癌患者中發(fā)現(xiàn)幽門下組淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率為3.8%。此外，于亮等[18]對(duì)27例結(jié)腸肝曲癌患者行擴(kuò)大右半結(jié)腸癌D3根治術(shù)，常規(guī)清掃幽門下組淋巴結(jié)，結(jié)果顯示幽門下組淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移度為32.1%。崔艷成等[19]對(duì)115例行幽門下組淋巴結(jié)清掃的右半結(jié)腸癌患者資料進(jìn)行分析，結(jié)果顯示有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的3例患者均為結(jié)腸肝曲癌患者，他們認(rèn)為對(duì)于結(jié)腸肝曲癌應(yīng)清掃幽門下組淋巴結(jié)，CME有助于徹底清掃該區(qū)域淋巴結(jié)。關(guān)于影響結(jié)腸癌幽門下組淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的因素，白志強(qiáng)[20]認(rèn)為T3+T4期腫瘤及腫瘤位于橫結(jié)腸近肝曲是其危險(xiǎn)因素。結(jié)合文獻(xiàn)，我們認(rèn)為對(duì)結(jié)腸肝曲癌進(jìn)行幽門下組淋巴結(jié)清掃的相對(duì)指征為T3期及以上，伴有結(jié)腸系膜淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移，伴有神經(jīng)侵犯及橫結(jié)腸肝曲癌。我們后續(xù)亦擬進(jìn)一步探討結(jié)腸肝曲癌幽門下組淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的危險(xiǎn)因素。

在術(shù)后并發(fā)癥及預(yù)后方面，Uematsu等[16]報(bào)道對(duì)35例接受腹腔鏡右半結(jié)腸切除/擴(kuò)大右半結(jié)腸切除術(shù)（行胃結(jié)腸韌帶區(qū)淋巴結(jié)清掃）的進(jìn)展期結(jié)腸近肝曲癌患者資料進(jìn)行分析，結(jié)果顯示術(shù)后并發(fā)癥發(fā)生率為31%（11/35），但均為Clavien-Dindo Ⅰ～Ⅱ級(jí)并發(fā)癥，其中2例為A級(jí)胰漏。Bertelsen等[6]報(bào)道在130例行胃結(jié)腸韌帶區(qū)淋巴結(jié)清掃的結(jié)腸癌患者中，有2例發(fā)生胃穿孔。Zhao等[21]報(bào)道接受開腹或腹腔鏡擴(kuò)大右半結(jié)腸切除術(shù)+D3淋巴結(jié)清掃的220例結(jié)腸癌患者的3年總生存率為92%；另有研究報(bào)道，未行幽門下組淋巴結(jié)清掃的腹腔鏡右半結(jié)腸切除術(shù)+D3淋巴結(jié)清掃的結(jié)腸癌患者3年總生存率為83.73%[22]。在我們的研究中，術(shù)后總體并發(fā)癥發(fā)生率為4.7%（6/129），其中1例為胃癱，發(fā)生原因可能與胃網(wǎng)膜右血管離斷有關(guān)。目前關(guān)于幽門下組淋巴結(jié)清掃增加術(shù)后并發(fā)癥的發(fā)生風(fēng)險(xiǎn)，特別是關(guān)于胃癱、胃穿孔發(fā)生率的研究較少，尚無較為充分的證據(jù)。減少術(shù)后并發(fā)癥更多的是依靠手術(shù)醫(yī)師的操作熟練程度，特別是腹腔鏡操作技術(shù)及手術(shù)團(tuán)隊(duì)的配合程度。

本研究為單中心的回顧性研究，存在一定的選擇偏倚。結(jié)合我們的臨床實(shí)踐認(rèn)為，對(duì)于結(jié)腸肝曲癌患者，幽門下組淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移是腫瘤轉(zhuǎn)移路徑之一，在腹腔鏡擴(kuò)大右半結(jié)腸癌D3根治術(shù)中行幽門下組淋巴結(jié)清掃總體上是安全可行的，也期待更多的研究進(jìn)一步探討該術(shù)式的臨床療效。

利益沖突聲明 全體作者均聲明不存在與本文相關(guān)的利益沖突。