呂亞茹，嚴(yán)俊鑫，王 菲，譚 怡，藺吉祥

（東北林業(yè)大學(xué)園林學(xué)院，哈爾濱 150040）

叢枝菌根（Arbuscular Mycorrhizal，AM）真菌是一類土壤中廣泛存在的真菌，能與80% 以上陸地植物根系形成共生體[1]。在AM真菌與植物形成的共生體中，植物可將高達(dá)20% 固定的碳分配至真菌，AM真菌也將根外菌絲從土壤中吸收的氮、磷等礦質(zhì)營(yíng)養(yǎng)元素轉(zhuǎn)運(yùn)至植物，從而實(shí)現(xiàn)“植物-真菌”之間的互惠共生[2]。植物遭受病害時(shí)會(huì)給農(nóng)林業(yè)帶來(lái)巨大損失，農(nóng)藥使用不僅帶有環(huán)境污染、藥物殘留及植物產(chǎn)生抗藥性等問題，還會(huì)對(duì)植物造成氧化脅迫使植物生長(zhǎng)受抑[3]，微生物技術(shù)作為一種環(huán)境友好型技術(shù)便成為當(dāng)下研究熱點(diǎn)。研究表明AM真菌能促進(jìn)植物生長(zhǎng)，增強(qiáng)抗氧化代謝，誘導(dǎo)植物次生代謝產(chǎn)物等的積累[4]來(lái)增強(qiáng)植物抗病性。因此，了解AM真菌在共生體系中的生態(tài)功能及作用機(jī)制對(duì)于調(diào)節(jié)植物生長(zhǎng)和提高植物抗病性至關(guān)重要。

茉莉酸（Jasmonic Acid，JA）作為一種重要的植物脅迫激素，除了廣泛參與植物生長(zhǎng)發(fā)育和抵抗逆境脅迫外，JA還可以緩解植物對(duì)農(nóng)藥產(chǎn)生的氧化應(yīng)激，減少農(nóng)藥殘留，增強(qiáng)植物的農(nóng)藥解毒潛力[5]。植物體內(nèi)JA通過“十八烷途徑”合成：亞麻酸經(jīng)過脂氧合酶（LOX）、丙二烯氧化合酶（AOS）和丙二烯氧化環(huán)化酶（AOC）的催化生成12-氧代植物二烯酸（OPDA），OPDA經(jīng)過氧化物酶（POD）等的還原氧化最終形成JA[6]。大量研究表明接種AM真菌的植物體內(nèi)JA水平升高且植物抗病性增強(qiáng)[7-9]，同時(shí)越來(lái)越多的研究也證明了JA在AM真菌誘導(dǎo)植物抗病性中起關(guān)鍵作用[10,11]。本文對(duì)JA和AM真菌之間的相互關(guān)系、AM真菌誘導(dǎo)的植物抗病性、JA在AM真菌誘導(dǎo)植物抗病性中的作用進(jìn)行綜述，為AM真菌應(yīng)用于植物生產(chǎn)和保護(hù)提供一定的參考。

1 茉莉酸與叢枝菌根

1.1 茉莉酸對(duì)叢枝菌根形成的影響

內(nèi)源JA對(duì)AM形成尚存在爭(zhēng)議。Hilou等[12]和Isayenkov等[13]抑制苜蓿MedicagotruncatulaJA合成途徑中AOC基因表達(dá)，發(fā)現(xiàn)植物內(nèi)源JA含量顯著降低，含叢枝的細(xì)胞數(shù)量減少，根系A(chǔ)M真菌豐度顯著降低，表明JA可能對(duì)AM的形成起積極作用。JA缺乏的番茄Solanumlycopersicum突變體接種聚生根孢囊霉Rhizophagusfasciculatus后AM定殖減少[14]，然而在接種異形根孢囊霉Rhizophagusirregularis的植物中，JA合成缺陷突變體的番茄菌根定殖率要高于野生型和JA過表達(dá)突變型[15]，Sanchez-Romera等[16]則發(fā)現(xiàn)番茄JA合成受阻對(duì)菌根定殖沒有影響，在JA合成缺陷的水稻Oryzasativa[17]中也不影響AM定殖。這些結(jié)果表明JA對(duì) AM定殖的影響可能與AM真菌和植物種類有關(guān)。

外源JA類物質(zhì)對(duì)AM形成的影響大致總結(jié)為低濃度促進(jìn)、高濃度抑制[18]。高濃度JA降低了旱金蓮Tropaeolummajus和番木瓜Caricapapaya的菌根定殖率[19]，低濃度外源JA促進(jìn)了大蒜Alliumsativum[20]和苜蓿Medicagotruncatula[21]中的 AM 定殖。但用低濃度 5 μmol/L和高濃度 50 μmol/L的茉莉酸甲酯（Methyl Jasmonate，MeJA）噴施接種根內(nèi)根孢囊霉Rhizophagusintratadices的番茄均降低了菌根定殖強(qiáng)度和叢枝豐富度[22]，而低濃度5 μmol/L的MeJA噴施接種摩西斗管囊霉Funneliformismosseae的番茄菌根侵染率卻增加[10]。由此可見，外源JA類物質(zhì)對(duì)AM定殖水平與JA類物質(zhì)的濃度和種類、植物與AM真菌種類有關(guān)，還可能與施加方式、供給時(shí)間和處理周期等因素有關(guān)。

1.2 叢枝菌根對(duì)植物內(nèi)源茉莉酸積累的影響

多數(shù)研究表明，接種AM真菌提高了植物內(nèi)源JA水平[23]，Plett等[24]指出在菌根侵染早期階段，植物將AM真菌當(dāng)作外來(lái)物種，激活植物免疫系統(tǒng)，誘導(dǎo)植物體內(nèi)水楊酸（Salicylic acid，SA）水平上升，后期植物識(shí)別了AM真菌為有益微生物后SA水平回落，JA水平升高。但也有研究表明，接種單一的AM真菌降低了大白茶Camelliasinensis根系中MeJA的含量[25]。

AM真菌促進(jìn)植物體內(nèi)JA水平上升主要表現(xiàn)在空間和時(shí)間上，空間上表現(xiàn)為JA應(yīng)答基因在含叢枝的細(xì)胞中表達(dá)上調(diào)，如接種根內(nèi)根孢囊霉上調(diào)了苜蓿中編碼JA合成的前體OPDA、JA信號(hào)通路核心調(diào)控因子MYC2和編碼JA的Zim結(jié)構(gòu)域（JAZ）蛋白基因的表達(dá)[26]；時(shí)間上表現(xiàn)為菌根共生體建立完成后JA合成酶基因表達(dá)增強(qiáng)，因此推測(cè)含叢枝細(xì)胞的數(shù)量增加可能會(huì)引起 JA水平升高[27]。Hause等[28]發(fā)現(xiàn)大麥Hordeumvulgare接種根內(nèi)根孢囊霉后，AOS和編碼JA誘導(dǎo)蛋白（JIP23）基因表達(dá)增強(qiáng)，JA水平升高，且從時(shí)間上分析轉(zhuǎn)錄發(fā)生在第一次出現(xiàn)叢枝后的4～6 d，這表明植物體內(nèi)JA水平可能是在共生前期開始上升。但是也有研究表明JA水平上升發(fā)生在共生后期[29]，因此AM真菌對(duì)JA的調(diào)控需要更進(jìn)一步的研究。關(guān)于AM如何促進(jìn)植物體內(nèi)JA上升，有研究者曾做出這樣的假設(shè)：對(duì)于菌根植物來(lái)說，大量的碳水化合物從地上部匯集到菌根引起滲透脅迫，而糖本身又可以誘導(dǎo)編碼 JA生物合成酶基因的表達(dá)[30,31]，病原菌入侵時(shí)引起植物體內(nèi)JA和糖含量增加，糖增加導(dǎo)致高滲透壓，標(biāo)志JA合成基因的誘導(dǎo)[28]。

2 叢枝菌根真菌誘導(dǎo)的植物抗病性

2.1 叢枝菌根真菌對(duì)植物抗病性的影響

Safir等[32]在1968年發(fā)現(xiàn)洋蔥Alliumcepa接種摩西斗管囊霉能降低土棘殼孢Pyrenochaetaterestris引起的根腐病發(fā)病率，首次指出AM真菌能增強(qiáng)植物抗病性。接種AM真菌提高了植物的抗病性（表1），AM誘導(dǎo)的抗病性主要有Ralstonia、Fusarium、Phytophthora、Pythium、Rhizoctonia等屬內(nèi)病原菌引起的病害。除了AM真菌的單獨(dú)使用外，AM真菌與其他微生物如酵母菌[46]、纈草芽胞桿菌[47]、生防劑Ulocladium atrum[48]、黑外球菌[49]、哈茨木霉[41]及根瘤菌[50]等的聯(lián)合使用對(duì)病害的防治效果優(yōu)于AM真菌單獨(dú)接種，揭示了AM真菌與其他微生物互作并提高植物抗病性。

表1 AM真菌誘導(dǎo)的植物抗病性匯總Table 1 The summary of plant disease resistance induced by AM fungi

2.2 叢枝菌根真菌誘導(dǎo)植物抗病性機(jī)制

AM真菌與植物形成的共生體可以保護(hù)植物抵御病原菌侵染，這可能來(lái)自菌根誘導(dǎo)抗性（Mycorrhiza-Induced Resistance，MIR）[51]。關(guān)于AM真菌的致病相關(guān)分子模式（PAMPs）可能涉及AM真菌“分枝因子”（Myc）與宿主受體之間的相互作用[52]。根據(jù)Cameron等[53]提出的MIR時(shí)空模型，根系分泌物中一些Myc誘導(dǎo)AM真菌孢子萌發(fā)和菌絲分枝并促進(jìn)其對(duì)植物的侵染。AM真菌在侵染過程中與病原菌競(jìng)爭(zhēng)侵染位點(diǎn)和能源物質(zhì)[54]，根系表皮在遭到病原菌入侵時(shí)，細(xì)胞壁不斷的木質(zhì)化、硅質(zhì)化，加大了病原菌的入侵難度[55]。

AM真菌與植物的共生體可以通過表達(dá)MIR來(lái)保護(hù)植物免受病原菌攻擊[56,57]，雖然MIR的機(jī)制尚不完全清楚，但已知MIR是通過防御酶[58]活性增加或病程相關(guān)蛋白[59]表達(dá)升高介導(dǎo)的。因此AM真菌引起的防御激素水平調(diào)節(jié)被認(rèn)為是啟動(dòng)植物增強(qiáng)病原菌防御的重要因素。在AM真菌侵染根皮層時(shí)，與生物營(yíng)養(yǎng)病原體[60]引起的防御反應(yīng)相似，植物天然免疫系統(tǒng)識(shí)別真菌的微生物相關(guān)分子模式（MAMPs），觸發(fā)免疫并產(chǎn)生信號(hào)抑制對(duì)AM真菌[61]的初始防御反應(yīng)，由此誘導(dǎo)SA防御和系統(tǒng)獲得抗性（Systemic Acquired Resistance，SAR）啟動(dòng)。雖然關(guān)于SA對(duì)MIR的貢獻(xiàn)目前知之甚少，但這個(gè)過程對(duì)MIR是必需的。在共生關(guān)系建立的早期，植物內(nèi)源SA水平的增加導(dǎo)致植物防御基因表達(dá)增加，這些基因隨后被抑制，從而導(dǎo)致AM成功定殖[62]，這似乎表明在菌根形成早期對(duì)SA的抑制是成功定殖的關(guān)鍵。有研究發(fā)現(xiàn)在菌根缺陷體（Myc-）的豌豆Pisumsativum中SA積累增強(qiáng)，而在菌根植物（Myc+）中SA積累水平較低[63]或只是短暫的積累[64,65]。SA水平與菌根定殖程度呈負(fù)相關(guān)，在接種根內(nèi)根孢囊霉和摩西斗管囊霉的煙草Nicotiana tabacum中，低SA含量的轉(zhuǎn)基因NahG（一種使SA失活的過表達(dá)水楊酸細(xì)菌羥化酶）植株中菌根定殖率高，侵染細(xì)胞和叢枝數(shù)量也較多，而在SA含量高的CAS（合成SA）植株中則相反，當(dāng)最終達(dá)到根定殖水平之后，就沒有再檢測(cè)到SA水平的調(diào)節(jié)作用，因此SA水平升高可能會(huì)延遲根系定殖，但不會(huì)影響根系定殖的最大程度[66]。

在定殖后期，SA水平回落，宿主植物感知菌根分泌物傳遞的信號(hào)后誘導(dǎo)系統(tǒng)抗性（Induced Systemic Resistance，ISR），產(chǎn)生JA和乙烯（Ethylene，ET）防御[53]，由此激活JA途徑，因此JA很可能是通過ISR對(duì)MIR做出貢獻(xiàn)。在研究MeJA在菌根誘導(dǎo)番茄對(duì)尖孢鐮刀菌抗性表達(dá)中的作用時(shí)，發(fā)現(xiàn)在應(yīng)對(duì)病原菌時(shí)菌根和對(duì)照植株中SA水平和SA響應(yīng)基因均有增加，并且系統(tǒng)獲得性抗性途徑基因NIM1不管有無(wú)病原菌侵染，在AM和對(duì)照植物中均未表現(xiàn)出差異顯著，由此可以判斷SA介導(dǎo)的SAR在植物與病原菌交互中不起作用[67]。用水楊羥肟酸（SHAM，JA合成抑制劑）處理菌根番茄后，發(fā)現(xiàn)抗性受到了抑制，這說明AM誘導(dǎo)的JA水平升高參與了MIR，而在SHAM處理后SA應(yīng)答基因PR1在應(yīng)答尖孢鐮刀菌時(shí)增加，而在未使用SHAM處理的對(duì)照植株中未觀察到此類現(xiàn)象，這說明了JA可能抑制了SA的反應(yīng)，而JA與SA在植物病原菌互作中的拮抗作用之前也被多次驗(yàn)證過[67]。因此，AM定殖產(chǎn)生MIR的機(jī)制可能是通過調(diào)節(jié)內(nèi)源JA水平和激活JA來(lái)實(shí)現(xiàn)的，但是JA能否作為菌根誘導(dǎo)ISR的內(nèi)源信號(hào)，尚待進(jìn)一步研究。

3 茉莉酸在叢枝菌根真菌誘導(dǎo)植物抗病性中的作用

外源施加MeJA不僅恢復(fù)了擬南芥ArabidopsisthalianaJA合成缺失突變體對(duì)腐霉Pythiummastophorum的抗性[11]，還上調(diào)了菌根番茄中JA調(diào)控的防御基因表達(dá)，降低番茄葉片對(duì)灰葡萄孢Botrytiscinerea的感染率[68]，表明JA可能參與調(diào)控AM真菌誘導(dǎo)的植物抗病性。接種AM真菌的番茄受到機(jī)械傷害和毛蟲取食時(shí)產(chǎn)生的防御也受JA調(diào)節(jié)，這進(jìn)一步證明了JA在MIR中的重要性[56]。與非菌根植物不同，菌根植物在感受到外界的刺激信號(hào)后會(huì)先將接收的刺激信號(hào)放大[69]，然后激活JA途徑，JA水平上升，在茉莉酰氨基酸結(jié)合物合成酶 1（JA amino acid conjugate synthase 1，JAR1）催化下與異亮氨酸Ile形成茉莉酸-異亮氨酸JA-Ile（Jasmonic acid-isoleucine）復(fù)合物并與JA受體F-box家族冠毒素不敏感型蛋白COI1（Icoronatine insensitive I）特異性結(jié)合，在E3泛素連接酶SCFCOI1復(fù)合物的作用下促使茉莉酸ZIM結(jié)構(gòu)域JAZ（Jasmonate zim domain，JAZ）蛋白泛素化，26S蛋白酶體將其降解釋放出MYC2及其他因子，隨后啟動(dòng)JA早期應(yīng)答基因轉(zhuǎn)錄[70-74]，如機(jī)械屏障、酶蛋白、次生代謝產(chǎn)物和信號(hào)合成物質(zhì)等相關(guān)基因，由此產(chǎn)生 JA誘導(dǎo)相關(guān)防御（圖1）。

圖1 AM真菌誘導(dǎo)的JA防御Fig.1 The JA defense induced by AM fungi

3.1 誘導(dǎo)形成防御結(jié)構(gòu)

植物葉片毛狀體具有重要的防御功能，研究表明接種AM真菌和外源使用JA類物質(zhì)均可增加植物葉片毛狀體密度，且在一定JA濃度范圍內(nèi)毛狀體密度與JA濃度呈正相關(guān)[75,76]。JA類化合物調(diào)節(jié)表皮分化，導(dǎo)致毛狀體密度增加，如青蒿Artemisiaannua體內(nèi)毛狀體密度與內(nèi)源JA水平之間表現(xiàn)出強(qiáng)烈的正相關(guān)，接種根內(nèi)根孢囊霉與外源MeJA處理的青蒿體內(nèi)毛狀體密度相近，是對(duì)照植物的2倍，而用布洛芬（IBU，JA合成抑制劑）處理后毛狀體密度顯著降低[77]。木質(zhì)素作為細(xì)胞壁的骨架物質(zhì)起著強(qiáng)化細(xì)胞壁的作用，木質(zhì)素加大了病原菌入侵和酶降解細(xì)胞壁的難度，阻止水分和養(yǎng)分向病原菌運(yùn)輸，為植物提供有效防護(hù)[78,79]。JA/MeJA誘導(dǎo)植保素和木質(zhì)素合成關(guān)鍵酶基因表達(dá)，無(wú)法合成JA的轉(zhuǎn)基因植物在感病后不能合成植保素，且植保素的關(guān)鍵合成酶基因也未被病原菌所誘導(dǎo)[80]。接種摩西斗管囊霉的草莓Fragariaananassa根系中木質(zhì)素含量上升，增強(qiáng)了對(duì)枯萎病的抗性，但是在矮牽牛PetuniahybridaAM缺陷型vapyrin中抑制了木質(zhì)素的積累，同時(shí)對(duì)枯萎病的防御減弱[81]。通過菌根菌絲網(wǎng)絡(luò)（CMNs）連接的未感染晚疫病原菌Phytophthora infestans的受體馬鈴薯Solanumtuberosum在供體感染的24 h后，JA/ET依賴性防御基因PR-1b、PAL、ERF3和LOX上調(diào)[82]。機(jī)械性屏障（如木質(zhì)素、植保素、植物防衛(wèi)素等）相關(guān)基因PAL1、GST、LOX、CHS、PDF1.2等也受JA調(diào)控[18]，可見AM真菌可能通過JA介導(dǎo)形成防御結(jié)構(gòu)。

3.2 提高酶活性及合成防御蛋白

AM真菌侵染植物后激活苯丙烷代謝途徑[83]，苯丙烷代謝途徑中的苯丙氨酸解氨酶（PAL）使L-苯丙氨酸轉(zhuǎn)化為反式肉桂酸，產(chǎn)生植物防御素和酚類物質(zhì)[84]。Cordier等[85]認(rèn)為菌根植物中鄰苯二酚水平增加可以增強(qiáng)植物抗病性。菌根番茄葉片中 PAL活性、苯酚濃度和植物體內(nèi)的 JA水平呈正相關(guān)，因此推測(cè)AM真菌可能通過誘導(dǎo)PAL酶產(chǎn)生酚類物質(zhì)提高植物抗病性，且JA參與該過程[86]。已有研究表明AM真菌侵染植物后激活了防御酶如多酚氧化酶（PPO）、超氧化物歧化酶（SOD）、過氧化物酶（POD）及過氧化氫酶（CAT）等酶活性，而這些酶活性在JA誘導(dǎo)后也會(huì)增強(qiáng)[87]；另外，用MeJA噴施接種摩西斗管囊霉的JA合成突變體和野生型番茄，番茄體內(nèi)的POD、PPO和LOX活性顯著提高，病情指數(shù)降低，但是在未接菌的野生型、接菌未噴施MeJA的JA合成突變體spr2中未發(fā)現(xiàn)該類現(xiàn)象。Nair等[88]發(fā)現(xiàn)菌根番茄中LOX活性與MeJA含量相關(guān)。這些結(jié)果共同揭示出AM真菌可能通過JA增強(qiáng)了防御酶活性，進(jìn)而參與菌根誘導(dǎo)抗性[10]。

在植物激活的防御體系中，除了激活防御酶類保護(hù)系統(tǒng)外，還包括病程相關(guān)蛋白的誘導(dǎo)，β-1,3-葡聚糖酶和幾丁質(zhì)酶作為重要的PR蛋白通過分解暴露在真菌菌絲尖端的β-1,3-葡聚糖和幾丁質(zhì)參與植物防御[89]。接種摩西斗管囊霉可以促進(jìn)番茄非菌根化根段中PR蛋白的積累[79]，抵御寄生疫霉的侵染。CMNs在番茄間傳遞早疫病Alternariasolani防御信號(hào)，激活了植物防御基因（PR-1、PR-2、PR-3、PAL、LOX），且在JA合成缺陷的番茄中不能誘導(dǎo)該防御反應(yīng)，說明JA信號(hào)通路是必需的[90,91]。許多研究均發(fā)現(xiàn)在菌根植物中防御相關(guān)蛋白（PR-1，β-1,3-葡聚糖酶，幾丁質(zhì)酶）誘發(fā)了對(duì)植物病原菌的防御[58,92]，而這些蛋白的調(diào)控受JA/MeJA誘導(dǎo)[93]。此外，JA還調(diào)控病程相關(guān)蛋白基因PR1、PR2、PR10等，硫素基因CHI-B、凝集素基因HTA1、幾丁質(zhì)酶基因BJCHI1、蛋白酶抑制劑基因Pin-2等[18]。由此可見，JA可能介導(dǎo)了AM真菌誘導(dǎo)合成防御蛋白增強(qiáng)植物抗病性。

3.3 誘導(dǎo)次生代謝物質(zhì)合成

AM真菌侵染可促進(jìn)植物體內(nèi)JA水平上升，誘導(dǎo)如酚類、萜類、生物堿和黃酮類化合物等次生代謝產(chǎn)物增加，從而增強(qiáng)植物抗病性[31]。PAL是苯丙烷代謝途徑中的關(guān)鍵酶，對(duì)類黃酮生物合成至關(guān)重要，在某些植物中編碼PAL的基因受JA調(diào)控[93]，且這些基因在含有叢枝的細(xì)胞中表達(dá)量上升，表明AM真菌誘導(dǎo)植物體內(nèi)黃酮類化合物的形成與JA有關(guān)。苯丙烷代謝途徑中大多數(shù)化合物都具有抗氧化特性，這將保護(hù)植物免受活性氧的侵害[94]，如香豆酸可以作為抗菌和抗氧化化合物，在菌根植物中含量升高[95]。接種AM真菌能提高根細(xì)胞壁結(jié)合態(tài)酚的含量，而酚類是重要的抗病物質(zhì)[96]。菌根誘導(dǎo)植物體內(nèi)酚酸含量增強(qiáng)，這將抑制病原菌活性從而增強(qiáng)防御[77]。經(jīng)鑒定洋蔥中細(xì)胞壁結(jié)合態(tài)酚的主要成分有阿魏酸和對(duì)香豆酸，這兩種物質(zhì)在菌根小麥中增加，并且在JA類物質(zhì)處理的非菌根植物中也會(huì)積累，因此推測(cè)JA參與AM真菌調(diào)節(jié)細(xì)胞壁結(jié)合態(tài)酚含量的增加來(lái)提高植物抗病性[97]。Maes等[98]在青蒿葉片中鑒定出493個(gè)JA誘導(dǎo)的相關(guān)基因，且外源JA處理青蒿促進(jìn)體內(nèi)青蒿素合成途徑相關(guān)基因的表達(dá)，Mandal等[99]發(fā)現(xiàn)具有相似內(nèi)源JA水平的非菌根和接種根內(nèi)根孢囊霉的青蒿體內(nèi)青蒿素濃度相近，而布洛芬處理則導(dǎo)致植物青蒿素濃度下降，這表明青蒿素濃度增加是由增高的JA水平所介導(dǎo)。所以JA作為重要的誘導(dǎo)植物抗病相關(guān)次生代謝物質(zhì)產(chǎn)生的植物激素，可能是AM真菌誘導(dǎo)植物抗病性中的重要媒介。

3.4 誘導(dǎo)調(diào)控信號(hào)分子

一氧化氮（NO）及過氧化氫（H2O2）等一些信號(hào)分子參與了AM真菌誘導(dǎo)的抗病性，多數(shù)研究證明NO參與JA誘導(dǎo)的植物對(duì)病原菌入侵和傷害脅迫的抗性[100]。NO通過抑制H2O2的產(chǎn)生和蛋白酶基因的表達(dá)，成為JA合成的下游介質(zhì)[101]，而在連翹Hypericumperforatum中NO清除劑抑制真菌誘導(dǎo)子誘導(dǎo)的NO和JA生物合成，JA合成抑制劑不影響誘導(dǎo)子誘導(dǎo)的NO的產(chǎn)生，說明JA可能在響應(yīng)真菌誘導(dǎo)子處理的NO生成的下游起作用[102]，由此可見，NO與植物抗逆信號(hào)JA之間存在著復(fù)雜的關(guān)系，有待進(jìn)一步的驗(yàn)證。NO誘導(dǎo)JA關(guān)鍵酶合成基因、蛋白（如鐵蛋白、PR-1）和酶（POD、PAL）的表達(dá)，而這些與抗病機(jī)制有關(guān)[103]。Vos等[104]研究表明菌根番茄誘發(fā)的大量防御基因，特別是參與苯丙烷途徑和活性氧代謝的基因，誘導(dǎo)了對(duì)根結(jié)線蟲（RNK）病的抗性，這些基因也可能參與NO和（或）JA介導(dǎo)的RNK防御。張藝燦等[105]也發(fā)現(xiàn)菌根真菌的菌絲橋傳導(dǎo)JA信號(hào)并誘導(dǎo)受體植物中NO和激素變化抵御潰瘍病菌的危害。接種摩西斗管囊霉誘導(dǎo)了三葉草Trifoliumrepens根中H2O2、NO和SA積累，酚類物質(zhì)上升，因此AM真菌可能通過 H2O2、NO和 SA信號(hào)通路促進(jìn)了根系酚類物質(zhì)的合成，提高了植物對(duì)病原菌的抵抗力[106]，而H2O2的水平也與JA積累有關(guān)[107]。此外，NO積極調(diào)控JA誘導(dǎo)木質(zhì)素的過程[108]，參與菌根形成及碳氮代謝過程影響植物抗病性[8]。因此，或許在信號(hào)分子參與的植物抗病性中也是通過JA介導(dǎo)的。

3.5 茉莉酸與其他激素相互作用

AM真菌誘導(dǎo)植物合成內(nèi)源激素，通過一種激素主導(dǎo)或多種激素共同作用來(lái)提高植株的抗病能力[27]。對(duì)于植物防御，水楊酸（SA）主要在營(yíng)養(yǎng)型病原菌中起作用，而JA主要在壞死型病原菌中起作用，且JA和SA互相拮抗[109]，但在接種AM真菌的植株中，二者的關(guān)系知之甚少。Ludwig-Muller和Yoram[57]作出這樣的假設(shè)：植物接種AM真菌之后，生長(zhǎng)素（Auxin，IAA）和細(xì)胞分裂素類（Cytokinin，CK）促進(jìn)JA抑制SA，而赤霉素（Gibberellic acid，GA）抑制JA促進(jìn)SA，ET和SA的瞬時(shí)積累會(huì)啟動(dòng)植物根部的防御，進(jìn)而調(diào)節(jié)菌根定殖，植物接種AM真菌誘導(dǎo)的防御反應(yīng)與PR蛋白有關(guān)，主要的防御激素JA、SA和ET均可誘導(dǎo)PR蛋白的產(chǎn)生，而IAA和CK則抑制PR蛋白的轉(zhuǎn)運(yùn)，因此PR蛋白或許是連接激素間相互作用的一個(gè)交叉點(diǎn)。用枝狀鐮孢Fusariumvirguliforme侵染接種異形根孢囊霉的大豆，轉(zhuǎn)錄組分析發(fā)現(xiàn)信號(hào)相關(guān)基因（IAA、ABA、ET、JA、SA）上調(diào)[9]，JA與IAA、ET與SA表現(xiàn)出協(xié)同作用，而JA與SA并非拮抗關(guān)系。在研究接種變形球囊霉對(duì)植物抵御立枯絲核菌的侵害時(shí)，南美蟛蜞菊Wedeliatrilobata體內(nèi)的JA和GA含量沒有顯著變化，ABA含量上升；相同處理下空心蓮子草Alternantheraphiloxeroides體內(nèi)JA和SA水平降低，由此可見，激素在植物防御中的相互作用極為復(fù)雜，這可能是由于物種間防御機(jī)制的差異性造成的[110]。

植物抵抗病原菌入侵時(shí)誘導(dǎo)體內(nèi)多種激素信號(hào)途徑激活，JA與多種激素相互作用提高植物抗病性（圖2）。如ABA可以誘導(dǎo)JA和ABA途徑的共同調(diào)節(jié)因子MYC2的表達(dá)[111]。GA信號(hào)的抑制子DELLA通過與MYC2競(jìng)爭(zhēng)結(jié)合JAZ1 蛋白增強(qiáng)了MYC2對(duì)下游傷害應(yīng)答基因轉(zhuǎn)錄和對(duì)壞死營(yíng)養(yǎng)性病原體抗性的激活；GA存在，Della蛋白被降解使JAZ和MYC2結(jié)合阻斷JA信號(hào)途徑；在DELLA突變體中，MeJA誘導(dǎo)的PDF1.2抗性基因表達(dá)不敏感，且抗死體營(yíng)養(yǎng)性真菌侵染的能力下降[112,113]。在對(duì)抗病原菌/病毒侵染時(shí)，WRKY70過表達(dá)正調(diào)節(jié)SA對(duì)PR的表達(dá)增強(qiáng)對(duì)活體營(yíng)養(yǎng)型病原菌抗性，同時(shí)負(fù)調(diào)節(jié)MeJA對(duì)PDF1.2的誘導(dǎo)減弱對(duì)腐生型病原菌的抗性[114]。有研究證實(shí)轉(zhuǎn)基因提高了CK水平，引起了JA途徑代謝產(chǎn)物OPDA的積累，并且在擬南芥中CK促進(jìn)對(duì)腐生型病原菌的免疫反應(yīng)[115]。病原菌能誘導(dǎo)ERF1在JA和ET互作中激活植物抗性并調(diào)節(jié)PDF1.2、b-CHI等抗性基因的表達(dá)，ET的增加使細(xì)胞對(duì)JA或MeJA的響應(yīng)更加敏感[72]；JAZ蛋白負(fù)調(diào)控EIN3/EIN1轉(zhuǎn)錄因子，導(dǎo)致JA調(diào)節(jié)的轉(zhuǎn)錄因子（如ERF1和ORA59）以及ET和JA調(diào)節(jié)的基因（包括PDF1.2）協(xié)同激活[116]；而ET通過EIN3/EIN1來(lái)減弱MYC2的轉(zhuǎn)錄激活活性，抑制JA途徑中MYC2介導(dǎo)的傷害應(yīng)答和對(duì)昆蟲防御相關(guān)基因的表達(dá)[117-119]。在病毒侵染中油菜素內(nèi)酯（Brassinosteroid，BR）信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)元件直立葉 1（Elf1）降低水稻紋枯病防御反應(yīng)的正調(diào)控因子OsWRKY4的穩(wěn)定性，而外源JA處理抑制了這種作用；同樣在野生型水稻中JA處理上調(diào)了OsWRKY4的表達(dá)而BR則下調(diào)了其表達(dá)，所以O(shè)sWRKY4參與BR介導(dǎo)的JA反應(yīng)的抑制[120]。在抗壞死性病原菌中IAA與JA途徑也是正相互作用，如擬南芥IAA缺陷突變體比野生型植物更容易受到壞死型病原菌的侵染[121]，IAA和MeJA協(xié)同誘導(dǎo)防御相關(guān)基因PDF1.2和HEL的表達(dá)。這些由JA介導(dǎo)的激素之間的互作可能依然存在于AM誘導(dǎo)的植物抗病性中，但有待進(jìn)一步深入研究。

圖2 不同激素信號(hào)途徑在植物抗病防御中的相互作用Fig.2 The interaction of different hormone signal pathways in plant disease-resistance denfense

4 展望

目前，關(guān)于MIR菌根化對(duì)植物地上部抗?。ú《尽⒉≡┓烙恼T導(dǎo)尚存爭(zhēng)議，其作用機(jī)制還不得而知。而AM真菌是否誘導(dǎo)所有植物產(chǎn)生抗病性，誘導(dǎo)產(chǎn)生的系統(tǒng)抗性與局部抗病性之間有什么不同，病原菌、AM真菌和植物種類之間又存在著什么關(guān)系，還需結(jié)合多組學(xué)技術(shù)來(lái)加以研究。此外，MIR是否可以通過表觀遺傳延續(xù)到下一代也是個(gè)有意思但完全未知的課題，有待將來(lái)進(jìn)一步探索。關(guān)于JA介導(dǎo)下AM真菌誘導(dǎo)植物防御的作用模式則更需明確，如AM真菌誘導(dǎo)和其他誘導(dǎo)因子激發(fā)的JA信號(hào)防御有哪些差異，JA信號(hào)途徑是否在所有的MIR中均起作用，可以通過控制JA水平如使用JA合成或途徑特異位點(diǎn)突變體或JA積累型突變體、JA抑制劑、同位素標(biāo)記等生物技術(shù)入手來(lái)進(jìn)一步探討此類問題。