蔡銀美，趙慶霞，張成富

（1.貴州大學農學院，貴陽 550025；2.貴州大學新農村發(fā)展研究院，貴陽 550025）

磷是植物體內許多重要有機化合物組分，以多種方式參與植物呼吸作用、細胞分裂、能量轉化和生物合成等生理生化過程，是植物所必需礦質營養(yǎng)元素。土壤中的磷分為有機磷和無機磷兩類，有機磷占土壤全磷20%～80%，主要包括磷脂、植酸類、核酸、磷蛋白等，需礦化作用分解為無機磷才可被植物吸收利用；無機磷占土壤總磷含量50%～90%，一般以磷酸鹽形態(tài)存在，根據(jù)磷酸鹽溶解度可分為水溶性磷、弱酸性磷和難溶性磷，水溶性磷和弱酸性磷可被植物直接吸收利用，稱為有效磷或速效磷，難溶性磷則為遲效磷，需溶解轉化為磷酸根離子方可被植物直接吸收[1]。土壤中全磷含量為0.31～1.72 g·kg-1，平均值為0.68 g · kg-1， 其 中 無 機 磷 含 量 為136.2～1 202.1 mg·kg-1，有機磷含量為37.5～1 110.0 mg·kg-1，而速效磷含量為0.1～228.8 mg·kg-1，平均值僅為12.89 mg·kg-1[2]。土壤中有效磷含量低，農業(yè)生產中一般通過施用磷肥以滿足農作物對磷的需求，但磷肥中磷酸根離子易與土壤中存在的鈣、鎂、鋅及游離銅離子發(fā)生反應生成絮結、沉淀，導致磷肥當季利用率僅為5%～25%[3]。因此如何有效提高土壤中磷素利用效率是亟待解決的問題。

根系是植物與土壤直接接觸的界面，一方面可從土壤中吸收水分和養(yǎng)分供植物代謝需求，另一方面分泌特定物質釋放至根際，促進土壤養(yǎng)分轉化[4]。研究表明，植物根部受根際區(qū)域環(huán)境影響，向土壤中分泌大量化合物，即根系分泌物[5]。廣義根系分泌物指植物健康組織直接釋放的有機物及衰老組織殘根的分解產物，包括滲出物、裂解物質、分泌物、粘膠質等。狹義根系分泌物指通過溢泌作用進入土壤的可溶性有機物，單指植物根細胞代謝產物，主要是指微量元素在內的礦質營養(yǎng)元素[6]。根系分泌物作為根際沉積重要組成部分，按分子質量可分為多糖、蛋白質、黏膠等大分子物質和有機酸、氨基酸等小分子物質；按種類可分為糖類、氨基酸類、有機酸、酚酸類、脂肪酸、甾醇類、蛋白質、生長因子等[7]。

根系分泌物作為植物-土壤-微生物之間物質和能量交流媒介，在緩解環(huán)境脅迫、改善土壤結構和活化土壤養(yǎng)分等方面均具有不可替代的作用。研究發(fā)現(xiàn)低磷條件下植物根系分泌一定量有機酸、磷酸酶、質子等加速土壤磷轉化，也可通過分泌氨基酸、糖類等物質影響微生物活性間接影響土壤磷轉化。目前，在根系分泌物對土壤磷素轉化方面的綜述缺乏不同植物根系分泌物影響磷素轉化的對比分析及低磷條件下分泌量差異比較。因此，本文將從低磷下根系分泌物種類和含量變化及其對土壤磷素轉化的影響兩方面開展綜述，揭示根系分泌物各組分與土壤磷有效性之間聯(lián)系，以期為進一步明確低磷下植物響應機制提供研究基礎，為提高植物磷利用效率的探究提供理論依據(jù)，為闡明植物根系分泌物對土壤磷素轉化提供參考。

1 低磷條件下植物根系分泌物變化特征

植物根系分泌物中10%以上初級和次級代謝產物由磷缺乏引起[8]。如低磷條件下，水稻根系分泌物總量較正常供磷水平增加1.5～5 倍[9]，低磷脅迫導致植物有機酸分泌量和組分發(fā)生重大變化。馬尾松根系有機酸分泌量較中磷和高磷水平分別提高60.4%和142.9%，主要是增加蘋果酸、乙酸、草酸分泌量[10]。十字花科、禾本科、廖科植物在低磷條件下有機酸分泌量是正常供磷水平4～65 倍[6]。低磷下苜蓿增加蘋果酸、檸檬酸和琥珀酸分泌量，但不同品種間存在差異，黃花苜蓿根系分泌的檸檬酸是正常供磷條件下2.6倍，蒺藜苜蓿是1.3倍[11]，馬尾松根系分泌大量蘋果酸、草酸和乙酸響應低磷脅迫，但不同品種間分泌乙酸量相差0.6倍，分泌蘋果酸量相差0.7 倍[10]。低磷還引起根系酸性磷酸酶活性變化，進而影響不同形態(tài)磷轉化效率。例如，低磷條件下白羽扇豆根系酸性磷酸酶分泌量升高20倍，赤豆增加1.5倍[12]，玉米根際土酸性磷酸酶是非根際土2～5 倍。此外，低磷條件下，植物根系分泌其他物質也發(fā)生變化。油菜、番茄、鷹嘴豆、桉樹、杉木、大豆等植物在低磷脅迫條件下均向外界環(huán)境主動分泌質子，以此促進土壤磷溶解；低磷下玉米、大豆等農作物根系分泌低分子質量化合物，如氨基酸、糖類、酚類等物質，改善土壤磷素狀況，這可能是植物適應低磷脅迫的一項重要策略。但不同植物或不同品系植物根系分泌物變化不同（見表1）。目前相關研究主要集中在農作物，對木本植物研究較為缺乏。

表1 低磷下植物根系分泌物種類變化特征Table 1 Variation characteristics of plant root exudates under low phosphorus

2 植物根系分泌物不同組分對土壤磷素轉化的影響

植物所吸收磷來源于根際土壤環(huán)境，吸收量由根際土壤中有效磷濃度和擴散系數(shù)決定。利用植物自身磷吸收與轉運高效特性提高土壤磷有效性，不僅高效、環(huán)保，且與土壤環(huán)境親和，是解決土壤有效磷缺乏或磷利用效率低下重要途徑。當植物面臨低磷脅迫時，根系形成各種生理機制以提高土壤中磷有效性。目前，植物根系分泌的有機酸、磷酸酶和質子被普遍認為直接或者間接影響土壤磷有效性，此外，植物根系分泌物中還有一些其他物質（如糖類、氨基酸、酚類，植物激素等）也直接或間接影響土壤磷有效性。

2.1 根系有機酸分泌對土壤磷素轉化的影響

2.1.1 有機酸對土壤磷素轉化作用機制

植物根系分泌低分子質量有機酸，可活化土壤中難溶性磷，促進磷形態(tài)轉化，提高土壤中有效磷含量。有機酸是一類具有酸性的化合物，通過影響土壤磷吸附和解吸過程，解離出根際環(huán)境中游離H+活化難溶性磷酸鹽，同時有機酸陰離子還與Fe3+、Al3+或Ca2+絡合釋放無機磷[43]。有機酸對土壤磷活化主要包括以下5 種機制[5,44]：①有機酸陰離子可替換鐵鋁氧化物表面吸附的磷，或與磷酸根離子競爭土壤顆粒結合位點降低土壤對磷酸根的吸附固定；②通過與土壤中水化物及鐵鋁氧化物間絡合反應，改變吸附劑表面電荷，減小磷酸根吸附固定；③絡合溶解作用，有機酸與土壤中Fe、Al、Ca等金屬離子發(fā)生絡合反應，提高Fe-P、Al-P、Ca-P 等含磷化合物溶解性；④酸溶作用，有機酸存在可降低根際pH，促進難溶性磷溶解，提高磷有效性；⑤有機酸促進溶磷微生物數(shù)量增加，促進土壤中有機磷分解，提高土壤中磷有效性。

2.1.2 有機酸對土壤磷素轉化的影響因素

有機酸對土壤磷轉化受有機酸種類和磷形態(tài)影響。對Fe-P活化能力表現(xiàn)為為檸檬酸＞草酸、蘋果酸＞酒石酸＞乙酸、乳酸＞琥珀酸，對Al-P溶磷作用為蘋果酸＞酒石酸＞乳酸、草酸＞乙酸＞檸檬酸＞琥珀酸，對Ca2-P 為草酸＞乙酸＞琥珀酸＞檸檬酸、酒石酸、蘋果酸＞乳酸，對Ca10-P 溶磷作用為草酸＞蘋果酸＞檸檬酸、酒石酸、乙酸＞乳酸＞琥珀酸[5,14]。且不同有機酸種類對土壤磷活化與其含量關系密切，例如，草酸在高濃度時對Ca-P、O-P，中濃度時對Ca-P、Fe-P、Al-P、O-P，低濃度時對Al-P 活化能力最強，檸檬酸在高濃度時對Fe-P、Al-P，低濃度時對Fe-P活化力最強[25]。

有機酸對土壤磷轉化受土壤類型影響。張乃于等通過分析1990～2018 年國內外發(fā)表低分子質量有機酸活化土壤磷文獻Meta 分析發(fā)現(xiàn)[45]，低分子質量有機酸添加濃度0～1 mol·L-1范圍內，可使土壤中Al-P、Fe-P、Ca8-P、Ca10-P、Ca-P和閉蓄態(tài)磷量分別減少21.3%、15.5%、8.36%、11.8%、27.1%、8.22%，而有效磷和Ca2-P 分別增加21.3%、7.9%。因為無機磷在酸性土壤中以Al-P和Fe-P為主，在堿性土壤中以Ca-P為主，所以有機酸不僅在堿性土壤中活化難溶性磷，也可在酸性土壤中發(fā)揮作用，且潛力巨大，說明有機酸在不同土壤類型上均可活化難溶性磷，但作用機理不同。酸性土壤缺磷是因為土壤中鋁離子與磷酸根結合生成難溶性磷酸鋁，而植物分泌的蘋果酸、草酸、檸檬酸等有機酸可將磷酸鋁溶解為可溶性鋁鹽供植物吸收利用；在黑土中，草酸、檸檬酸、蘋果酸在一定程度上可活化土壤中無機磷，并與有機質含量呈反比；在喀斯特地區(qū)石灰土中碳酸鈣是主要磷吸附基質，根系分泌的有機酸陰離子占據(jù)磷原來吸附位點，促進難溶性磷解離；在暗棕壤中，草酸對促進土壤表層的磷釋放較明顯，且草酸對土壤中難溶性磷轉化有累加效應，磷釋放量由草酸載荷量決定[46]；在紅壤中，草酸和檸檬酸明顯促進土壤磷素活化。由此可見，在各種土壤類型中，檸檬酸和草酸活化效果均較好，且草酸對石灰性和中性土壤中磷活化效果最佳，而檸檬酸對酸性土壤中磷活化效果最佳。

因此，有機酸對土壤磷活化是一個緩慢持續(xù)的動態(tài)過程，不僅受有機酸種類、濃度影響，還與土壤類型和土壤磷形態(tài)密切相關。目前，有機酸對土壤磷轉化影響有一定研究，但由于有機酸種類繁多，且不同植物分泌的有機酸種類差異較大，還有許多種類有機酸對土壤磷轉化效果及機理尚不明確。

2.2 根系酸性磷酸酶活性對土壤磷素轉化的影響

土壤中有機磷為非活性養(yǎng)分，需轉化為無機磷形態(tài)方可被植物吸收利用，土壤中有機磷轉化為可供植物吸收利用的無機磷是一個從大分子到小分子、固態(tài)到液態(tài)的過程，酸性磷酸酶在其中發(fā)揮重要作用。磷酸酶分為酸性磷酸酶、中性磷酸酶和堿性磷酸酶[47]，根據(jù)底物不同，磷酸酶可分為特異性磷酸酶和非特異性磷酸：堿性磷酸酶為非特異性磷酸單酯酶，可催化幾乎所有磷酸單酯水解反應，生成無機磷酸和相應醇、酚、糖等，在植物生長中運用較少；酸性磷酸酶可水解難溶性有機磷單脂鍵，釋放磷酸根離子，從而提高磷生物有效性，對磷礦化作用效果較明顯。植物根系通過分泌酸性磷酸酶可將復雜的難溶性有機磷化合物水解為植物易吸收利用的磷酸鹽，還可催化裂解脂類化合物釋放無機磷，提高磷生物有效性。例如，有一種紫色酸性磷酸酶，對含有磷酸單脂鍵底物具有水解性，可水解根際或質外體空間難溶性有機磷，水解無機磷酸根離子，尤其對磷酸化糖類、磷酸化氨基酸、三磷酸腺苷、焦磷酸及植酸水解活性較高，進而活化根際和植物體內有機磷[48]。在低磷條件下，水稻、小麥、甜菜、花生、番茄、紫云英、三葉草、柱花草、油茶等植物根系均通過分泌酸性磷酸酶適應逆境，提高植物對土壤磷利用率。

低磷下，根際酸性磷酸酶活性和基因表達量顯著提高，不僅可水解土壤中難溶性有機磷，還可讓植物體內磷被多次重復吸收利用。研究表明，磷脅迫下植物酸性磷酸酶分泌量是正常供磷1～12 倍，且在一定范圍內隨根際供磷水平降低而顯著提高，如磷脅迫條件下黑麥草和紫云英根際土壤酸性磷酸酶活性增強，且顯著高于非根際土壤酸性磷酸酶活性，但酸性磷酸酶分泌量和活性存在較大差異，主要受以下因素影響：①不同植物種類或不同基因型植物酸性磷酸酶分泌量和活性不同。豆科植物酸性磷酸酶分泌量高出油料作物22%，高出禾本科植物72%[49]，鷹嘴豆中酸性磷酸酶活性是玉米2～3倍[30]。磷高效品種體內酸性磷酸酶活性高于磷低效品種，使磷高效品種體內磷代謝較快，可溶性磷比例高，更有利于加快磷運輸，促進磷再利用。②酸性磷酸酶活性可能與土壤中有效磷濃度有關。研究發(fā)現(xiàn)，油茶、大豆等植物缺磷時酸性磷酸酶分泌量可達正常供磷時1～12倍[14,19]，箭筈豌豆是正常供磷3.7倍[22]，油菜可高達10～20 倍[32]。但樊明壽等[50]和沈有信等[51]研究卻發(fā)現(xiàn)植物體內酸性磷酸酶活性與磷脅迫程度無相關性，作物耐低磷脅迫能力通過其他途徑實現(xiàn)。③根系分泌酸性磷酸酶活性與根形態(tài)聯(lián)系密切。根尖和排根是分泌酸性磷酸酶的主要分泌部位[20]。④土壤-根系界面磷酸酶活性還受土壤質地和有機質含量影響。⑤根系分泌物增加細胞外酸性磷酸酶分泌及促進細胞內酸性磷酸酶合成，且細胞外分泌促進有機酸活化、提高土壤磷有效性，而細胞內合成有利于體內有機酸與無機酸相互轉換，所以根系磷酸酶分泌量和活性與有機酸分泌情況有關，二者具有協(xié)同效應，有機酸對產酸性磷酸酶的微生物有刺激作用，同時可作營養(yǎng)物質促進微生物生長和繁殖，增強植物根際酸性磷酸酶活性[52]。

可見，酸性磷酸酶活性受多種因素影響，探明不同條件下植物酸性磷酸酶分泌情況，及其對土壤磷轉化影響，可為生產實踐中如何利用酸性磷酸酶提高土壤磷有效性提供理論參考。

2.3 根系分泌質子及其他組分對土壤磷素轉化的影響

低磷下植物通過增加Ca、Mg 吸收和減少S 吸收促進質子從根部釋放，酸化根際土壤，降低根際周圍土壤pH[53]。pH 下降，不僅有利于Ca-P 溶解，還可增加交換態(tài)磷提高土壤有效磷含量。所以質子對無機磷溶解與有機酸中H+與PO43-結合原理相似，均通過影響土壤pH 影響土壤磷有效性[54]。根際酸化對中性和堿性土壤中磷轉化效果較明顯[32]。低磷條件下大豆不同品種H+分泌量較正常供磷條件均顯著增加，且品種間存在差異[25]，水稻根系分泌質子量比正常供磷時高60%，且種屬間也存在明顯差異[21]，在比較大豆、玉米、蠶豆根際酸化能力差異試驗中得出結論，缺磷條件下，蠶豆釋放大量質子，促進蠶豆和玉米種間磷溶解，進一步證實根系分泌物具有化感作用[25]。此外，林木根系分泌物中含有使土壤根際酸化質子，促進難溶性磷溶解，桉樹在低磷環(huán)境中增加根系分泌質子量使根際土壤酸化，增加其對周圍環(huán)境中有效磷利用率響應植物低磷脅迫效應[24]。所以質子對土壤pH 有明顯影響，pH 與土壤磷活化息息相關。但植物分泌質子量也隨植物類型、土壤供磷水平及土壤根際環(huán)境變化而變化。其分泌量低、活化土壤磷效果無有機酸和磷酸酶明顯，且活化能力不穩(wěn)定。

對于根系分泌物，大多數(shù)研究者將其分為小分子有機化合物、大分子粘膠物質、細胞或組織脫落物質溶解產物。此外，還有質子和無機離子，通過調節(jié)土壤pH和氧化還原電位影響營養(yǎng)元素在植物根際有效性。小分子有機化合物在養(yǎng)分活化方面作用較明顯，其作用原理是改變土壤pH、調節(jié)氧化還原條件、通過還原作用和螯合作用提高土壤中某些養(yǎng)分溶解性和移動性，從而促進植物吸收養(yǎng)分[52]。大分子粘膠物質，如多糖、多聚半乳糖醛酸及酚類化合物，主要從根冠和根外皮層細胞中分泌得到，然后包裹于根尖細胞表面防止幼嫩細胞脫水同時對根系也發(fā)揮潤滑作用，加強根系與土壤間聯(lián)結，促進根系表面-粘膠層-土壤顆粒三者之間水分移動和離子交換[1]，且在酸性土壤中，粘膠質吸附固定土壤中Fe、Al、Mn、Cd 等重金屬元素，緩減重金屬對植物毒害程度，同時細胞或組織脫落物及溶解產物包括根冠細胞和根毛細胞內含物，是微生物能源物質，通過影響根際微生物數(shù)量和活動而對土壤中營養(yǎng)元素發(fā)揮間接活化作用。

所以根系分泌物中還有許多成分通過影響植物根際土壤中微生物群落、土壤酶活性，從而影響磷含量，如目前已分離到糖類、氨基酸及酚酸類物質。土壤微生物是土壤生態(tài)環(huán)境中最為重要且對環(huán)境變化極其敏感的生物活性因子，以其所具有生物化學活性，積極參與土壤中物質轉化過程，為植物提供有效養(yǎng)分，同時也是土壤中各種生物化學和生理學過程動態(tài)平衡重要調節(jié)者。根系分泌物中許多物質均作為土壤微生物食物來源，低磷下植物通過增加根系分泌物分泌，增加微生物生物量和多樣性，從而影響磷轉化。研究發(fā)現(xiàn)低磷下玉米分泌多糖使根際微生物數(shù)量高出非根際5～50倍[5]。植物分泌半乳糖醛酸通過減少土壤膠體對磷酸鹽吸附提高土壤磷有效性[55]。植株分泌酚類物質也影響土壤磷素轉化，一是通過化感作用參與根系細胞無機磷釋放和循環(huán)，二是降低根際微生物對檸檬酸鹽分解[39]。根系分泌的一些氨基酸也影響微生物定殖和生長，例如精氨酸、絲氨酸和半胱氨酸改變土壤細菌和真菌結構，絲氨酸促進細胞銅綠假單胞菌生長[56]，賴氨酸通過刺激叢枝菌根真菌菌絲生長促進植物磷吸收[57]。且低磷條件下植物根系還分泌一些植物激素，促進側根形成，增大根表面積，改變根系構型，提高植物對磷吸收效率[42]?？傮w來說，低磷條件下多糖、酚類、氨基酸、植物激素等分泌直接或間接改變土壤磷素有效性，促進植物對磷吸收，但由于土壤中磷轉化的影響因素較多，過程較復雜，目前相關研究有限，作用機制尚不清楚。

3 結 語

低磷條件下植物通過改變根系分泌物種類和數(shù)量，影響磷素形態(tài)轉化，提高磷有效性，是植物低磷適應重要策略之一。植物根系可分泌有機酸、酸性磷酸酶、質子、糖類、酚類、氨基酸等物質直接或間接影響土壤磷轉化，但不同物質作用機理不同。有機酸主要通過競爭絡合、競爭吸附位點等方式提高土壤磷有效性；酸性磷酸酶通過催化裂解酯類化合物釋放無機磷；質子分泌降低根際土壤pH，提高磷溶解率；糖類和氨基酸等是微生物能源物質，通過影響根際微生物數(shù)量和多樣性加速有機磷礦化；生長素、細胞分裂素等通過增加根表面積，改變根系構型，提高植物磷吸收。因此，根系分泌物對植物適應低磷環(huán)境具有重要意義。但由于根系分泌物組分復雜，且不同組分之間存在協(xié)同效應，許多組分對土壤磷素轉化影響機制尚不明確，作用效果不清晰。所以未來應加大研究低磷下植物根系分泌物數(shù)量及組分，深入探究不同組分對土壤磷轉化作用機制。

研究植物根系分泌物對土壤磷素轉化影響具有重要應用價值：一是根系分泌物不同組分對土壤磷轉化影響研究，明確其作用機理和效果差異，可用于土壤磷素活化劑研發(fā)；二是基于不同植物根系分泌物特征及其對磷轉化影響效果，可搭配不同種植模式，特別是在套作及農-林復合系統(tǒng)中應用，促進資源優(yōu)勢互補，提高經(jīng)濟效益；三是可為鑒定磷高效基因型植物及培育磷高效基因型植株提供新視角。