安柯 雷福明 王文躍

在直腸癌的手術(shù)過程中，腸系膜下動脈（inferior mesenteric artery，IMA）是具有標(biāo)志性且極其重要的一根血管，根據(jù)臨床及解剖學(xué)的研究結(jié)果，IMA發(fā)自腹主動脈分叉頭側(cè)4 cm左右的前壁，主要分支有左結(jié)腸動脈（left colic artery，LCA）、乙狀結(jié)腸動脈（sigmoid artery，SA）和直腸上動脈（superior rectal artery，SRA），提供從結(jié)腸脾區(qū)到大部分直腸的血供。IMA及其分支存在解剖變異情況，Murono等[1]根據(jù)IMA與其分支的解剖關(guān)系，將其分為Ⅰ～Ⅳ型。Ⅰ型（直乙共干型）：LCA首先分出，SA與SRA共干分出；Ⅱ型（左乙共干型）：IMA先分出，成為LCA與SA的共干支；Ⅲ型：LCA、SA和SRA于同一點分出（全共干型）；Ⅳ型（無左型）：缺少LCA；Ⅰ～Ⅳ型所占比例依次為38%、12%、45%和5%。

直腸癌手術(shù)中對于IMA的處理方式一直存有爭議，即選擇“高位結(jié)扎”還是“低位結(jié)扎”。根據(jù)1999年美國結(jié)直腸外科醫(yī)生協(xié)會（American Society of Colon and Rectal Surgeons）的共識來說[2]，低位結(jié)扎意味著從LCA起始處以下結(jié)扎IMA，而從IMA根部即于腹主動脈發(fā)出部位結(jié)扎則被定義為高位結(jié)扎。關(guān)于兩種結(jié)扎方式的選擇其歷史錯綜，消長不停，現(xiàn)為更加明確兩種結(jié)扎方式的由來以及歷史衍變，特用一綜述進行溯源及闡述。

一、各抒己見

1908年Miles在提出直腸癌的腹會陰聯(lián)合切除術(shù)時首次明確提出了IMA的低位結(jié)扎，他的手術(shù)方式是自LCA起始處下方將血管結(jié)扎并完整切除遠(yuǎn)端的淋巴結(jié)和腸道，以期為吻合口提供更充足的血運，即保留了 LCA[3]。而同年，Moynihan[4]提出在IMA自腹主動脈發(fā)出處將血管結(jié)扎，有利于清除位于IMA根部的淋巴結(jié)，即不保留LCA，這便是IMA的高位結(jié)扎。因為他主張，對于惡性腫瘤的切除不僅僅是切除病灶本身，還有其淋巴系統(tǒng)的清除。隨后在19世紀(jì)40年代，病理學(xué)家Dukes[5]也強調(diào)了在直腸癌患者中IMA根部淋巴結(jié)與原發(fā)灶的重要相關(guān)性。

除了以上經(jīng)典的IMA“高位”與“低位”結(jié)扎方式以外，同時期的Bacon等[6]在自己的文章中還提出了不典型的“低位”結(jié)扎手段，即SRA或SA。而Dixon在自己經(jīng)典的直腸低位前切除術(shù)式中卻未對IMA的結(jié)扎部位作出明確規(guī)定[7]。

可見，到目前為止，IMA的結(jié)扎部位究竟選“高位”還是“低位”，各有擁躉，也各有理由，但最終也只是各家闡述自己的方法和意見，沒有系統(tǒng)的研究或者明確的數(shù)據(jù)來證明孰優(yōu)孰劣，因此也不能最終確定一個統(tǒng)一的結(jié)扎部位。

二、一枝獨秀

在接下來的19世紀(jì)50年代，有研究開始顯示IMA的結(jié)扎部位將影響患者的預(yù)后。低位結(jié)扎IMA有可能低估疾病的進展程度[8]，因此很多學(xué)者開始支持高位結(jié)扎，其原因就在于該方式對IMA根部淋巴結(jié)的清掃更加充分，從而可獲得更加精確的腫瘤分期。

1969年，Turell在Diseases of the Colon and Anorectum一書中將IMA的低位與高位結(jié)扎的術(shù)式分別稱為傳統(tǒng)的腹會陰聯(lián)合切除術(shù)和擴大的腹會陰聯(lián)合切除術(shù)[9]，可見高位結(jié)扎是更為徹底的手術(shù)。同年，法國學(xué)者Lamy[10]在其文章中介紹了理想的左半結(jié)腸癌切除術(shù)，其將高位結(jié)扎IMA作為手術(shù)中必要的一步。同時僅在遠(yuǎn)段腸壁有供血不足高危因素的患者中（如患有糖尿病，動脈硬化等）采用低位結(jié)扎IMA的術(shù)式得到了較多共識[11]。1975年，英國學(xué)者Goligher等[12]在其著作中認(rèn)為，不僅在左半結(jié)腸癌手術(shù)中，在直腸癌手術(shù)中也應(yīng)該將IMA高位結(jié)扎作為金標(biāo)準(zhǔn)。

在這段時期，針對直腸癌的手術(shù)治療，大家更為關(guān)注的是針對癌灶的根治以及術(shù)后的明確分期，因此符合此目標(biāo)的IMA高位結(jié)扎逐漸得到大部分人的推崇并逐漸有成為主流的趨勢。

1982年，Heald教授提出了直腸癌根治術(shù)的金標(biāo)準(zhǔn)即全直腸系膜切除（total mesorectal excision，TME）原則[13]，但在其文章論述中針對IMA結(jié)扎位置沒有提出明確的要求。從此之后，在TME原則下行直腸癌手術(shù)的效果以及預(yù)后有了明顯及長足的提升，而隨著外科手術(shù)技術(shù)的發(fā)展、更多統(tǒng)計數(shù)據(jù)的研究以及臨床經(jīng)驗的積累，眾多學(xué)者對IMA的高位結(jié)扎提出了新的質(zhì)疑，IMA結(jié)扎部位的選擇則又掀起了新一輪的爭議。

三、風(fēng)波再起

進入21世紀(jì)后針對IMA結(jié)扎位置的爭議更加密集并且反復(fù)，主要集中在：IMA根部淋巴結(jié)清除的必要性；IMA結(jié)扎水平對吻合口漏的影響；IMA結(jié)扎水平對盆腔自主神經(jīng)損傷的影響。而對兩種術(shù)式優(yōu)劣之分也在爭議中，尚未有明確定論。

1. IMA根部淋巴結(jié)清除的必要性

進入21世紀(jì)前，Malassagne等[14]研究發(fā)現(xiàn)存在IMA根部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的患者其5年生存率與遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移的患者相似，其死于腫瘤的可能性是沒有根部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移患者的2.5倍。因此他認(rèn)為直腸癌根治術(shù)中進行IMA根部淋巴結(jié)清掃是必須的。

與此相關(guān)的則是253組淋巴結(jié)的提出與清掃選擇（圖1）。253組淋巴結(jié)位于IMA起始部、LCA發(fā)出部和腸系膜下靜脈之間[15]，其轉(zhuǎn)移率為0.3%～8.6%，是直腸癌淋巴引流的第3站[16]。Kanemitsu等[17]進行的回顧性隊列研究表明，對于第3站淋巴結(jié)存在癌轉(zhuǎn)移的患者來說，行IMA的高位結(jié)扎并行IMA根部的淋巴結(jié)清掃可以改善患者長期預(yù)后。此外，253組淋巴結(jié)的轉(zhuǎn)移還具有跳躍現(xiàn)象，在第1、2站淋巴結(jié)未轉(zhuǎn)移的情況下，253組淋巴結(jié)有6%的幾率成為唯一受侵的淋巴結(jié)[18]。因此有專家學(xué)者堅持認(rèn)為，IMA高位結(jié)扎不僅能夠獲得準(zhǔn)確的腫瘤分期，同時還提高直腸癌患者的生存率[19]。

圖1 大腸的淋巴結(jié)分類。紅：腸旁淋巴結(jié)，藍(lán)：中間淋巴結(jié)，黃：主淋巴結(jié)（側(cè)方淋巴結(jié)），白：較主淋巴結(jié)更中樞的淋巴結(jié)，灰色：其他淋巴結(jié)

但在2002年，學(xué)者Cohen[20]在其著作Operation for colorectal cancer：low anterior resection中指出，采用高位結(jié)扎IMA以清除高位以及腹主動脈旁淋巴結(jié)所帶來的腫瘤學(xué)收益甚小，因為以上部位淋巴結(jié)有轉(zhuǎn)移的患者即使實行了高位結(jié)扎，進行了淋巴結(jié)的清掃，也終將因其較晚的腫瘤學(xué)分期而不能獲得更好的根治性手術(shù)效果以及腫瘤學(xué)預(yù)后[21]。對沒有以上部位淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的患者高位結(jié)扎只帶來較高的并發(fā)癥發(fā)生率。同期相關(guān)文獻顯示，在直腸癌患者中，IMA根部淋巴結(jié)的轉(zhuǎn)移率不到5%[22-23]，甚至有研究顯示轉(zhuǎn)移率僅為1.7%，而pT1期的直腸腫瘤甚至不會合并血管根部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移[24]。

于此同時一系列針對直腸癌手術(shù)選擇性保留血管的研究結(jié)果均提示，低位結(jié)扎IMA同樣可達(dá)到與高位結(jié)扎組相當(dāng)?shù)牧馨徒Y(jié)清掃效果[25-26]。因此，在技術(shù)上保留LCA的低位結(jié)扎IMA與IMA根部淋巴結(jié)的清掃并不矛盾。并且，2012年國外一項薈萃分析顯示：高位結(jié)扎IMA相對于低位結(jié)扎，針對淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移與否來看并不能獲得明顯的生存獲益[27]。

2. IMA結(jié)扎水平對吻合口漏的影響

吻合口漏是結(jié)直腸術(shù)后常見且嚴(yán)重的并發(fā)癥，一旦出現(xiàn)將給患者帶來巨大的痛苦和負(fù)擔(dān)，甚至危及患者生命。因為出現(xiàn)吻合口漏后常并發(fā)盆腔感染以及彌漫性腹膜炎，一部分患者會因為感染無法控制而死亡，此外吻合口漏后二次手術(shù)的患者死亡率更高，綜合死亡率達(dá)6%～20%，甚至能達(dá)到40%[28]。關(guān)于吻合口漏的發(fā)生，其血供則起著至關(guān)重要的作用。

2006年，Scott-Conner[29]在其論著中表明，高位結(jié)扎IMA帶來的吻合口缺血的風(fēng)險已大于其腫瘤學(xué)預(yù)后收益，因此他建議在直腸癌手術(shù)中采用IMA低位結(jié)扎的方式。

從理論上說，從根部高位結(jié)扎IMA后，將主要由來自結(jié)腸中動脈的邊緣動脈來供應(yīng)吻合口部位的血供。通常認(rèn)為單純地依靠邊緣動脈也可以勉強滿足吻合口的供血。但與此相關(guān)的比較重要的解剖學(xué)結(jié)構(gòu)是Riolan動脈弓，對于Riolan動脈弓的解剖定義歷來有多種解釋，比較常見的包括：結(jié)腸中動脈左支與左半結(jié)腸動脈的交通支，或者結(jié)腸中動脈左支在脾曲附近與LCA升支之間的吻合支等[30]。不同解釋下，其出現(xiàn)率亦不盡相同。我國學(xué)者針對此解剖結(jié)構(gòu)進行研究后發(fā)現(xiàn)此動脈弓的出現(xiàn)幾率大約為7.6%[31]。如若缺如此動脈弓，左半結(jié)腸將僅由IMA供血，這類患者一旦高位離斷IMA，結(jié)腸中動脈的血供只能到達(dá)結(jié)腸脾曲，從而造成脾曲遠(yuǎn)端的左半結(jié)腸和吻合口的缺血性改變，進而造成吻合口漏甚至腸管缺血性壞死等嚴(yán)重后果。而低位結(jié)扎IMA后，因為能保留LCA及其上升支，所以可以為吻合口提供更多的血供。Komen等[32]術(shù)中利用激光多普勒檢測高位結(jié)扎組與低位結(jié)扎組IMA結(jié)扎前后結(jié)腸殘端的血流量比，結(jié)果發(fā)現(xiàn)低位結(jié)扎組血流量比更高，這表明低位結(jié)扎時吻合口灌注更好，從而可以降低吻合口漏的發(fā)生率[33]。

然而同期也有部分學(xué)者研究表明IMA的高位結(jié)扎并不會增加吻合口漏的發(fā)生率[34]，可能是由于高位結(jié)扎可以獲得更長的腸道游離進而可降低吻合口的張力。因為據(jù)Bonnet等[35]的解剖研究顯示：高位結(jié)扎比低位結(jié)扎可以多獲得約10 cm的游離腸段。但Buunen等[36]對15例尸體標(biāo)本的解剖研究則指出在80%的病例中，低位結(jié)扎IMA也可獲得足夠的游離腸段進行無張力吻合，LCA的降支是其他20%病例的限制因素。Reddy等[37]的前瞻性隊列研究共納入了26例接受直腸乙狀結(jié)腸切除術(shù)的患者，結(jié)果表明結(jié)扎LCA降支安全可行，可以提供額外的長度完成無張力吻合，不影響結(jié)腸的血供。此外，直腸癌手術(shù)中根據(jù)實際情況選擇脾曲游離也有助于降低吻合口張力。因此IMA的低位結(jié)扎也是可以得到滿意的無張力吻合的。

3. IMA結(jié)扎水平對盆腔自主神經(jīng)損傷的影響

直腸癌術(shù)中的盆腔植物神經(jīng)損傷是患者術(shù)后排尿或性功能障礙的主要因素，也是近10余年來頗引人關(guān)注的方面。Nano等[38]和Zhang等[39]為了探索一個更為合理、安全的IMA結(jié)扎位點，進行了一系列研究，他們發(fā)現(xiàn)在IMA根部存在一個先天的沒有分布腹下神經(jīng)叢等自主神經(jīng)纖維的“天窗”，并以此為依據(jù)，提出了最合理、安全的結(jié)扎位點位于IMA根部的觀點。

近年來，有后續(xù)的研究，如楊曉飛等[40]提出：在IMA根部仍有腹主動脈叢的下行神經(jīng)纖維分布，未發(fā)現(xiàn)明顯的安全切入點。我國葉穎江教授的文章中也表示，在直腸TME手術(shù)中高位結(jié)扎IMA有可能損傷到腸系膜下叢神經(jīng)，從而影響到其泌尿生殖功能[41]。2017年 Mihara等[42]研究結(jié)果表明，低位結(jié)扎IMA與高位結(jié)扎相比排尿功能障礙出現(xiàn)的幾率更低。此結(jié)果與同期我國尤小蘭等[43]研究結(jié)果一致。分析其原因認(rèn)為，近年來，隨著腹腔鏡技術(shù)的普及與發(fā)展，術(shù)者得以在高清視野下打開IMA血管鞘進行裸化，IMA血管鞘內(nèi)無自主神經(jīng)纖維分布，剝離范圍亦較小，從而在低位結(jié)扎IMA的同時也可以盡可能的保護神經(jīng)，避免出現(xiàn)排尿及性功能障礙。

四、結(jié)語

綜上所述，直腸癌根治手術(shù)中IMA結(jié)扎部位的選擇爭論百年余，目前仍尚無明確定論。但結(jié)合近些年的研究結(jié)果來看，低位結(jié)扎在保證吻合口血供、恢復(fù)腸道功能等方面的獲益更為明顯，因此對于有著高危因素（比如糖尿病、動脈硬化及可能存在的中結(jié)腸動脈狹窄、結(jié)腸邊緣動脈弓閉塞或缺乏Riolan動脈弓）的直腸癌患者，在不犧牲腫瘤根治性的前提下可采用IMA低位結(jié)扎，同時亦可降低吻合口漏等并發(fā)癥的發(fā)生。而對于臨床分期達(dá)到cT3、cT4的患者，IMA根部及周圍淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率較高，則建議行IMA的高位結(jié)扎，手術(shù)難度不大，同時亦可確保病灶清除的徹底性。最后，一名外科醫(yī)生要在知識經(jīng)驗與操作技術(shù)的雙重加持下個體化地進行結(jié)扎位置的選擇，努力做到在不增加手術(shù)難度、不犧牲腫瘤根治性的前提下，降低手術(shù)后吻合口漏等并發(fā)癥的風(fēng)險。