商侃侃 張希金 宋 坤

(1.上海辰山植物園(中國(guó)科學(xué)院上海辰山植物科學(xué)研究中心)，上海 201602； 2.華東師范大學(xué)生態(tài)與環(huán)境科學(xué)學(xué)院，上海 200241； 3.上海崇明生態(tài)研究院，上海 202162)

枝和葉是植物地上部分兩個(gè)重要的營(yíng)養(yǎng)器官，枝的主要作用在于水分和養(yǎng)分運(yùn)輸以及機(jī)械支撐，而葉是植物有機(jī)物合成和能量代謝的場(chǎng)所[1～2]。枝葉比例關(guān)系不僅可以反映植物的生物量分配模式，也關(guān)系到植物構(gòu)型塑造和生態(tài)適應(yīng)[3～5]。Corner[6]最早發(fā)現(xiàn)枝葉大小間存在著正相關(guān)關(guān)系，后續(xù)眾多研究證實(shí)[7～10]并將其發(fā)展成為著名的Corner法則。在探討枝葉大小關(guān)系時(shí)，通常從面積和質(zhì)量?jī)蓚€(gè)角度展開(kāi)，前者關(guān)注枝條截面積與其所支撐的總?cè)~面積的關(guān)系[11～14]，后者關(guān)注枝條質(zhì)量與葉質(zhì)量的關(guān)系[15～16]。

木本植物的枝葉大小關(guān)系通?？梢援愃偕L(zhǎng)方程y=bxa來(lái)表達(dá)。在眾多實(shí)證研究中，因研究視角(面積/質(zhì)量)、尺度(種間/種內(nèi))、環(huán)境(區(qū)域/海拔)等差異[11,17～18]，異速生長(zhǎng)方程的斜率系數(shù)a和異速生長(zhǎng)常量b存在較大變化[19]。部分研究表明系數(shù)a與1無(wú)顯著差異，枝葉大小關(guān)系表現(xiàn)為等速生長(zhǎng)[16,20]，枝干重與葉干重在常綠樹(shù)種和落葉樹(shù)種、喬木和灌木間均具有共同的斜率，但常綠樹(shù)種比落葉樹(shù)種具有更大的枝干重和葉干重[16]。更多的證據(jù)表明枝葉大小關(guān)系表現(xiàn)為異速生長(zhǎng)，且在不同環(huán)境條件中系數(shù)a存在差異，或大于1[13～15]或小于1[21]，但缺少對(duì)不同生活型物種的比較。由于多數(shù)研究是在自然生態(tài)系統(tǒng)中開(kāi)展的，物種的生境偏好或個(gè)體生存環(huán)境的異質(zhì)性[13～14,16]，直接影響葉片光合作用和水分傳導(dǎo)需求，進(jìn)而改變枝葉的大小關(guān)系。因此，有必要在較為一致的環(huán)境條件下，例如植物園和樹(shù)木園，進(jìn)行枝葉大小關(guān)系的檢驗(yàn)，其結(jié)果更為可靠[17,22]。

因此，本研究以上海辰山植物園149種木本植物為對(duì)象，通過(guò)測(cè)定頂枝上一定長(zhǎng)度枝條的直徑、葉面積及其生物量，對(duì)枝條水平上枝葉生長(zhǎng)及生物量分配進(jìn)行了異速生長(zhǎng)分析，探討相似生境條件下不同生活型木本植物的枝葉生長(zhǎng)關(guān)系，以期為不同生活型植物的遷地保護(hù)提供參考。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)概況

研究區(qū)域位于上海市松江區(qū)上海辰山植物園(31°04′39″N,121°11′12″E)，占地面積207公頃。該地區(qū)屬于北亞熱帶季風(fēng)濕潤(rùn)氣候區(qū)，四季分明，年均氣溫15.6℃，無(wú)霜期236 d，年均日照時(shí)數(shù)1 817 h，降水量1 213 mm，年陸地蒸發(fā)量754.6 mm，最低溫度-8.9℃，最高溫度37.6℃。區(qū)域土壤有機(jī)質(zhì)豐富，pH中性偏堿，電導(dǎo)率、通氣孔隙度、速效養(yǎng)分含量中等或基本滿足植物生長(zhǎng)需要(見(jiàn)表1)。

表1 上海辰山植物園土壤理化性質(zhì)[23]

Table 1 Physical and chemical parameters of soil in Shanghai Chenshan Botanical Garden

參數(shù)Parameter范圍Range平均值±標(biāo)準(zhǔn)差Mean±SD密度Bulk density(mg·m-3)1.08～1.971.61±0.16通氣孔隙度Aeration porosity(%)1.10～55.0014.52±8.70pH5.67～7.957.31±0.64EC(mS·cm-1)0.05～0.590.20±0.15有機(jī)質(zhì)Organic matter(g·kg-1)2.83～62.8231.50±12.60水解氮Hydrolysable N(mg·kg-1)11.63～221.21108.59±64.63有效磷Available P(mg·kg-1)1.44～130.7633.34±30.88速效鉀Available K(mg·kg-1)48.05～231.00134.79±48.29陽(yáng)離子交換量CEC(cmol·kg-1)11.94～20.5917.52±2.43

1.2 枝葉取樣和測(cè)量

目前，對(duì)木本植物枝葉大小關(guān)系的研究多集中在小枝或當(dāng)年生枝水平上[15,17,24]，也有部分研究從不同枝條層級(jí)[25]、植株水平[26]探討枝葉大小關(guān)系的。鑒于木質(zhì)部導(dǎo)管的多少與枝的傳導(dǎo)和支撐等功能有著密切聯(lián)系，而木本植物邊材導(dǎo)管部組織分布不均勻，枝頂導(dǎo)管小于與枝底部[27]，越靠近葉端導(dǎo)管越小[28～29]，使得不同枝條位置的導(dǎo)水率存在差異。因此，利用不同長(zhǎng)度的枝條來(lái)檢驗(yàn)枝葉大小關(guān)系，尤其是枝條截面積與總?cè)~面積關(guān)系，會(huì)帶來(lái)潛在的偏差[21]。在2018年6～9月期間，采集149種木本植物的枝葉樣品。每個(gè)木本植物種類，選取健康植株3～4株，記錄高度、胸徑和物種名后，從冠層外部隨機(jī)采集1～2個(gè)長(zhǎng)70 cm且沒(méi)有明顯葉面積損失的頂端枝條，記錄枝條采集高度，立即帶回實(shí)驗(yàn)室測(cè)量。

樣品帶回實(shí)驗(yàn)室后，在6 h內(nèi)完成枝葉形態(tài)指標(biāo)的測(cè)量。以每個(gè)枝條為單位，用游標(biāo)卡尺測(cè)量枝條基部直徑(mm)，稱量枝條的總鮮重(g)，再按10 cm截?cái)嗪箅S機(jī)選取30%～40%枝條樣品測(cè)定干重(g)，換算成70 cm長(zhǎng)度枝條的總干重(g)。采集70 cm長(zhǎng)度枝條上所有葉片，稱量完葉片的鮮重后，再用葉面積儀(Li-3100C，Lincoln，USA)測(cè)量所有葉片的葉面積(cm2)；各樣品置于70℃烘箱中烘干至恒重后稱量干重(g)，以備其他分析。

1.3 取樣材料基本特征

采集到的149種木本植物，包括25種常綠闊葉喬木、84種落葉闊葉喬木、13種常綠闊葉灌木和27種落葉闊葉灌木(表2)。喬木平均高度為6.6～7.6 m，平均胸徑為18.5～18.6 cm，取樣高度3.7～4.1 m；灌木平均高度為2.9～4.3 m，平均胸徑為4.9～6.6 cm，取樣高度1.6～2.1 m。枝條截面積為44.6～77.1 mm2，以常綠喬木最大，落葉灌木最??；枝條干重12.7～29.1 g，以常綠灌木樹(shù)種最高。枝條上總?cè)~面積的大小順序?yàn)槁淙~喬木、常綠喬木、常綠灌木和落葉灌木；葉干重為14.8～43.0 g，以常綠喬木最高，其次為落葉喬木和常綠灌木，落葉灌木最小。

表2 采樣植物基本特征

1.4 數(shù)據(jù)處理

所收集到的數(shù)據(jù)包括枝條截面積、總?cè)~面積、枝條干重、葉干重。枝葉大小關(guān)系間用y=bxa來(lái)描述，線性轉(zhuǎn)化為log(y)=log(b)+alog(x)，其中x和y表示枝條和葉的大小特征參數(shù)；a為斜率，即相對(duì)生長(zhǎng)的指數(shù)(a=1為等速生長(zhǎng)，大于或小于1時(shí)為異速生長(zhǎng))；b代表性狀關(guān)系的截距，即異速生長(zhǎng)常量。

每個(gè)枝條功能特征數(shù)據(jù)先計(jì)算個(gè)體內(nèi)算術(shù)平均值，然后計(jì)算種內(nèi)平均值，最后以物種平均值進(jìn)行對(duì)數(shù)(以10為底)轉(zhuǎn)換后進(jìn)行分析，對(duì)數(shù)轉(zhuǎn)換使之符合正態(tài)。用于種間分析的異速生長(zhǎng)方程的參數(shù)估計(jì)，回歸方程的參數(shù)估計(jì)采用標(biāo)準(zhǔn)化主軸估計(jì)(SMA)方法，每一個(gè)回歸斜率的置信區(qū)間根據(jù)Pitman[30]的方法計(jì)算求得?；貧w斜率與1或-1的顯著性檢驗(yàn)根據(jù)Warton和Weber的方法判斷。在完成線性回歸后，對(duì)回歸斜率進(jìn)行異質(zhì)性檢驗(yàn)，如果組間沒(méi)有差異性，則表示其有共同斜率[31]，此后，再進(jìn)行ANOVA分析，利用成對(duì)比較檢驗(yàn)(Tukey)分析不同生活型的線性回歸方程y軸截距的差異。此外,為了確定不同功能性狀之間的相互關(guān)系是否隨進(jìn)化分歧而改變，進(jìn)行系統(tǒng)獨(dú)立比較分析。上述分析在R軟件(v3.4.1)中，采用smart(3.4.8)[32]軟件包完成。

2 結(jié)果與分析

2.1 枝條截面積與總?cè)~面積的關(guān)系

所有生活型的枝條截面積與總?cè)~面積呈顯著的正相關(guān)關(guān)系(對(duì)于任一組內(nèi)均是P<0.05，見(jiàn)表3)，并與系統(tǒng)發(fā)生獨(dú)立性比較的結(jié)果相一致(0.970)。4種生活型具有相同的斜率a=1.148 6(95%置信區(qū)間CI=1.000 6～1.302 3)，顯著的高于1.0(P<0.001，見(jiàn)圖1)，表明枝條截面積與總?cè)~面積呈顯著的異速生長(zhǎng)關(guān)系，且葉面積增加的速度較枝條截面積快。此外，落葉喬木枝條共同斜率的y軸截距極顯著大于常綠喬木和常綠灌木(P<0.000 1)，其他兩兩生活型配對(duì)之間無(wú)顯著差異。這表明在某一給定的枝條截面積時(shí)，落葉喬木比常綠喬木和常綠灌木具有更大的葉面積。

表3 不同生活型木本植物枝條截面積與總?cè)~面積關(guān)系的SMA分析

Table 3 Summary of SMA regression parameters for the scaling relationships between stem cross-sectional area and total leaf area of woody plants among different life forms

生活型Life form樣本量Number相關(guān)系數(shù)R2顯著水平P斜率Slope95%置信區(qū)間95% CIs常綠喬木Evergreen tree240.30880.00481.1486(1.0006,1.3023)落葉喬木Deciduous tree850.4646<0.00011.1486(1.0006,1.3023)常綠灌木Evergreen shrub130.36180.03861.1486(1.0006,1.3023)落葉灌木Deciduous shrub270.6011<0.00011.1486(1.0006,1.3023)

圖1 不同生活型木本植物枝條截面積與總?cè)~面積的關(guān)系Fig.1 Regression between stem cross-sectional area and total leaf area of woody plants among different life forms

圖2 不同生活型木本植物枝條干重與葉干重的關(guān)系Fig.2 Regression between stem mass and leaf mass of woody plants among different life forms

2.2 不同生活型枝條干重與葉干重的關(guān)系

所有生活型枝條干重與葉干重都呈極顯著的正相關(guān)關(guān)系(對(duì)于任一組內(nèi)均是P<0.01，表4)，并與系統(tǒng)發(fā)生獨(dú)立性比較的結(jié)果相一致(0.970)。關(guān)系斜率在4種生活型物種間無(wú)顯著差異，具有相同的斜率a=1.054 2(95%置信區(qū)間CI=0.921 3～1.205 6)，且與1.0無(wú)顯著差異(見(jiàn)圖2)，表明枝條干重與葉干重是等速生長(zhǎng)的關(guān)系，即枝與葉生物量的分配比例并不受枝條大小的影響。此外，常綠喬木、落葉喬木的枝條干重與葉干重共同斜率的y軸截距極顯著大于常綠灌木(P分別為0.001 5，0.007 5)，其他兩兩生活型配對(duì)之間無(wú)顯著差異。這表明在某一給定的枝條干重時(shí)，常綠喬木和落葉喬木比常綠灌木具有更大的葉干重。

表4 不同生活型木本植物枝條干重與葉干重關(guān)系的SMA分析

Table 4 Summary of SMA regression parameters for the scaling relationships between stem mass and total leaf mass of woody plants among different life forms

常綠喬木Evergreen tree樣本量Number相關(guān)系數(shù)R2顯著水平P斜率Slope95%置信區(qū)間95% CIs落葉喬木Deciduous tree240.6246<0.00011.0542(0.9213,1.2056)常綠灌木Evergreen shrub850.3407<0.00011.0542(0.9213,1.2056)落葉灌木Deciduous shrub130.56610.00481.0542(0.9213,1.2056)常綠喬木Evergreen tree270.6516<0.00011.0542(0.9213,1.2056)

3 討論

枝葉大小關(guān)系被認(rèn)為是植物生活史對(duì)策的主要生態(tài)維度之一[5]，植物在漫長(zhǎng)進(jìn)化過(guò)程中形成了不同等級(jí)的輸導(dǎo)網(wǎng)絡(luò)組織，營(yíng)養(yǎng)選擇的壓力必然使其向最優(yōu)化的方向進(jìn)化，在植物形態(tài)上表現(xiàn)為葉面積和小枝截面積比例的最優(yōu)化[4]。本研究結(jié)果表明不同生活型木本植物的枝條截面積與總?cè)~面積間呈異速生長(zhǎng)關(guān)系(a=1.148 6，CI=1.000 6～1.302 3)，枝干重與葉干重間呈等速生長(zhǎng)關(guān)系(a=1.054 2，CI=0.921 3～1.205 6)，也支持Corner[6]法則：較大的葉片需要較大的莖來(lái)支撐，從而在整體上使得枝條生物量得到提高，但不同生活型間異速生長(zhǎng)常量(y軸截距)存在顯著差異。

葉—莖大小之間的成本/收益權(quán)衡不僅反映植物器官之間的分配策略，本質(zhì)上的原因可取決于植物生物力學(xué)特性和水力輸送結(jié)構(gòu)的需求狀況。許多研究已對(duì)植物枝葉大小關(guān)系沿水分[12]、海拔[16,33]、個(gè)體密度[1]、植被發(fā)育梯度[34]以及生活型[16,35]的變化進(jìn)行了大量檢驗(yàn)，均表明植物枝葉關(guān)系在不同環(huán)境中或不同生活型間具有相似的變化趨勢(shì)，表現(xiàn)為具有共同的斜率系數(shù)a。本研究結(jié)果表明，4種生活型木本植物的枝條莖截面積與總?cè)~面積間的SMA斜率均為1.148 6(CI=1.000 6～1.302 3)，顯著高于1.0(P<0.001，見(jiàn)圖1)，與Preston和Ackley[11]、Sun等[13]、劉志國(guó)等[14]、Falster等[26]多數(shù)研究觀點(diǎn)一致，支持異速生長(zhǎng)的觀點(diǎn)；但斜率系數(shù)與Petit等[21]的研究結(jié)果(a=0.58)具有較大差異。此外，本研究落葉喬木y軸截距極顯著大于常綠喬木和常綠灌木(P<0.000 1)，表明粗細(xì)相同的枝條，落葉喬木比常綠喬木和常綠灌木具有更大的葉面積。前期眾多不同生境對(duì)比研究都指出水分供應(yīng)條件影響著枝—葉面積關(guān)系的y軸截距[13,24]，由此可以推測(cè)本研究不同生活型y軸截距差異，可能主要與其水分運(yùn)輸效率存在差異有關(guān)。落葉樹(shù)種導(dǎo)管進(jìn)行水分傳輸?shù)哪昃鶗r(shí)間較常綠樹(shù)種短，遭受環(huán)境脅迫帶來(lái)的水分傳輸失敗風(fēng)險(xiǎn)(如栓塞)低，所以在水分運(yùn)輸安全性方面的投資較少[36]，其水分運(yùn)輸效率較常綠樹(shù)種要高[37]，因而相同粗細(xì)的枝條可支撐的葉面積相應(yīng)也較大。同理，喬木相較于灌木具有更長(zhǎng)的水分傳輸距離，面臨的運(yùn)輸安全風(fēng)險(xiǎn)更高，因而灌木水分傳導(dǎo)效率較喬木高，其相同粗細(xì)的枝條其可支撐的葉面積相應(yīng)也較大[36]。此外，常綠樹(shù)種葉的建成成本(常以比葉面積來(lái)衡量)通常比落葉樹(shù)種要大，用于增加葉片厚度，抵御對(duì)冬季低溫脅迫或更長(zhǎng)的取食壓力[38]。

枝條生物量分配不僅體現(xiàn)枝葉大小之間的權(quán)衡，而且也是植物適應(yīng)策略的綜合體現(xiàn)。在全球氣候變化的大背景下，大多數(shù)研究已經(jīng)關(guān)注到枝條水平上生物量的分配策略[12,15]，不同生活型植物的生物量分配有利于揭示不同林層植物適應(yīng)光資源和水分競(jìng)爭(zhēng)時(shí)的分配策略。本研究中4種生活型木本植物枝條干重與葉干重是等速生長(zhǎng)的關(guān)系，具有相同的斜率1.054 2(CI=0.921 3～1.205 6)，表明枝與葉生物量的分配比例并不受枝條大小的影響，這與楊冬梅等[16]、章建紅等[1]、孫蒙柯等[35]采集的當(dāng)年生枝條的研究結(jié)果一致，而與Pickup等[15]采集的一定枝截面積(>10 mm2)的研究結(jié)果不一致。枝條莖干重與葉干重的關(guān)系在4種生活型植物間無(wú)顯著差異，具有相同的斜率b=1.054 2(95%置信區(qū)間CI=0.921 3～1.205 6)，且與1.0無(wú)顯著差異(見(jiàn)圖2)，這種關(guān)系與前人發(fā)現(xiàn)枝生物量和葉生物量是等速生長(zhǎng)的規(guī)律一致[13,16,35]。常綠喬木、落葉喬木的y軸截距極顯著大于常綠灌木(P<0.000 1)，表明在某一給定的枝條干重時(shí)，常綠喬木和落葉喬木比常綠灌木具有更大的葉干重。

綜上，同一生境下不同生活型木本植物枝葉大小關(guān)系的差異主要體現(xiàn)異速生長(zhǎng)常量b上，如相同枝條大小下落葉喬木比常綠喬木和常綠灌木具有更大的葉面積；在某一給定的枝條干重時(shí)，常綠喬木和落葉喬木比常綠灌木具有更大的葉干重，這可能與不同生活型木本植物水分競(jìng)爭(zhēng)效率和葉建成成本差異有關(guān)。截距的改變反映了植物枝葉配置模式對(duì)植物生活型的差異所進(jìn)行的調(diào)整，可用于分類指導(dǎo)園區(qū)植物遷地保護(hù)時(shí)的生境選擇、植物配置和樹(shù)木整形修剪。