周 楊,孫太福,黎 勇,周 密,孟秀祥,,*

1 中國人民大學環(huán)境學院,北京 100872 2 蘭州逢春麝業(yè)科技有限公司,榆中 730116 3 山西農(nóng)業(yè)大學動物科技學院,太谷 030801

個性(Personality)通常是指不同時空下同種生物個體間行為特征的穩(wěn)定差異[1-2]。20世紀80年代左右,行為生態(tài)學家開始關(guān)注動物個體間個性差異問題[3],針對無脊椎動物[4]、魚類[5]、鳥類[6]、哺乳動物[7]等動物類群均進行了廣泛研究。動物的個性在年齡、性別間存在差異,并具有一定的遺傳性[8]。不同于人類個性研究,動物個性研究一般通過鏡子實驗、曠場試驗、新異物實驗等方式,獲取行為實驗數(shù)據(jù),進行個性維度劃分,如侵犯性、膽怯性、社會性、活躍性、領(lǐng)域性、探索性等[9],個性特征的不同程度以及在不同情境中的變化與動物覓食、繁殖、擴散、反天敵等生活史對策之間緊密聯(lián)系[10]。個性特征研究已經(jīng)逐漸成為動物行為生態(tài)領(lǐng)域的熱點,近5年相關(guān)成果不斷增加[11]。眾多研究多集中于模式動物或小型實驗室動物[12],如Cote等[13]通過對食蚊魚的研究探討了在捕食壓力下的動物個性擴散行為,哺乳類動物多集中于嚙齒類小型動物,如程琪等[14]對高原鼠兔個性特征的地理變異進行了分析。受限于樣本數(shù)量和實驗控制條件,有蹄類動物中鮮見動物個性的量化研究,少量相關(guān)研究一般通過行為觀察取樣來實現(xiàn),如Jennings等[15]研究了黇鹿個性及打斗行為與繁殖成功的關(guān)系,Strong等[16]對雄性馴鹿個性與交配行為的關(guān)系進行了分析,而在類似馬麝的小型有蹄類動物中目前尚無個性方面的量化研究。

馬麝(Moschussifanicus)為森林小型哺乳類,為我國一級保護動物,成年雄麝所分泌麝香被廣泛用于亞洲傳統(tǒng)醫(yī)藥和香料行業(yè),過度利用及生境惡化造成馬麝種群數(shù)量急劇下降以至瀕危[17-18],當前主要通過圈養(yǎng)方式對其進行遷地保育[19]。馬麝行為學在個體活動節(jié)律、刻板行為、行為多樣性及行為格局等多方面均有全面深入的研究[19-20],但因種群數(shù)量有限,且較長一段時間里馬麝的圈養(yǎng)并未達到一定規(guī)模,飼養(yǎng)管理模式不統(tǒng)一,不具備良好的行為取樣和實驗控制條件。不同于實驗性質(zhì)的動物,小型哺乳動物個性研究無法進行嚴格的控制實驗,所以通常使用個性量表評分法進行,如對工作犬的個性特征研究等[21],而馬麝作為圈養(yǎng)動物,動物飼養(yǎng)管理復雜,較難實施量表評分標準化測試,且?guī)в幸欢ㄖ饔^性。

20世紀90年代開始,本研究所在麝場開展圈養(yǎng)馬麝實踐,經(jīng)過多年發(fā)展,形成了具有規(guī)模的標準化管理模式,存圈數(shù)達500頭,成為瀕危珍稀保護動物遷地保育的優(yōu)秀范例?；诖?本研究所涉及馬麝個體樣本量充足,且具有良好的取樣和實驗條件,使個性研究成為可能。通過對動物進行獨立的行為取樣,規(guī)避量表評分法缺點,同時能得到類似實驗室動物個性研究的行為學標準化數(shù)據(jù)[4],是類似的小型有蹄類個性研究的一個可行方案。馬麝個性特征與生活史事件相關(guān)聯(lián),并在年齡和性別間存在一定差異,通過對馬麝個性的量化,是分析個性之間相互關(guān)系及不同情境季節(jié)間的個性特征變化的前提,進而探討不同個性特征對雄麝泌香量的效應。對馬麝個性特征的量化研究,不僅對馬麝個性行為學理論創(chuàng)新有參考價值,也為麝香產(chǎn)量預測和優(yōu)質(zhì)品種選育配種提供了一種可行方案,對麝香及麝類資源的發(fā)展具有重要實踐意義。

1 材料與方法

1.1 研究地點及實驗動物

圖1 麝場圈舍結(jié)構(gòu)及位點劃分Fig.1 A plan of the enclosure

本研究于甘肅省興隆山自然保護區(qū)馬麝繁育試驗場(以下稱麝場)進行。麝場所在區(qū)域地理、氣候特征及動物繁育管理情況詳見文獻報道[22]。本研究涉及麝場23個標準獨立圈舍,內(nèi)部結(jié)構(gòu)設(shè)施一致,每個圈舍包含若干小室(cell)和1個面積為10 m×10 m的外部活動場區(qū)域,活動場基底均為泥質(zhì)裸地,中央?yún)^(qū)域建有遮陽棚,供飼喂及動物休憩使用,將外部活動區(qū)域按九宮格形式劃分為9個位點,其中5號位區(qū)域為中央涼棚區(qū)域[23](圖1)。

本研究共涉及81頭圈養(yǎng)馬麝(雄性28頭,雌性53頭),圈舍內(nèi)包含一雄多雌,個體情況如表1所示(表1)。將個體按幼年個體(1.5—2.5歲)、成體(3.5—6.5歲)、老年個體(7.5歲及以上)進行年齡組區(qū)分。興隆山麝場始建于20世紀90年代初,具有完備的雄麝泌香相關(guān)數(shù)據(jù)庫,得到目標雄麝年均泌香重量(g)(2008—2017)作為雄麝泌香水平的標準。

1.2 研究方法

行為是指動物在一定環(huán)境條件下,為完成攝食、排遺、體溫調(diào)節(jié)、生存繁殖及滿足個體其他生理需要而以一定姿勢完成的一系列動作,結(jié)合行為譜研究文獻[24-25],建立本研究馬麝行為譜,對個體進行行為取樣,并從中提取行為進行個性特征的區(qū)分。麝場馬麝個體均安裝唯一塑料耳號,用以快速個體識別,利用肉眼和10×50°望遠鏡協(xié)助行為觀察。興隆山馬麝交配行為始于11月中旬,本研究取樣時間為2016年11—12月和2017年7—8月,分別為交配季節(jié)與非交配季節(jié)[26-27],取樣時間段為07:00—12:00和14:00—20:00,所有取樣均由一人完成[24]。

表1 目標馬麝全部個體數(shù)統(tǒng)計

參照動物行為取樣研究文獻[28],對馬麝個體進行焦點行為取樣(Focal sampling)和掃描行為取樣(Scan sampling)。焦點行為取樣記錄個體行為類別、發(fā)生時刻、發(fā)生位點,每次取樣持續(xù)時間為10 min,若個體脫離觀察者視線,則該行為樣本不參與統(tǒng)計分析。對全部圈舍進行掃描行為取樣,設(shè)置掃描時間間隔為1 h,避免掃描取樣過程中個體產(chǎn)生驚擾而未恢復行為常態(tài),若掃描過程中個體脫離觀察者視線,記為空白值,不參與統(tǒng)計分析[29]。

結(jié)合行為譜和行為取樣結(jié)果,對行為樣本進行整理。將掃描取樣樣本中非靜息行為(除“靜臥”、“靜臥反芻”、“臥睡”之外的行為)發(fā)生比例作為馬麝活躍性的量化指標；將焦點取樣過程中刻板行為類行為(食異物、搭蹄觀望、往返走、狂奔、刻板舔舐、跳墻、立臺)和環(huán)境探究行為類行為(嗅墻、嗅地、嗅蹭尾處、嗅食物、嗅便所、嗅臥跡)的發(fā)生強度(單位時間內(nèi)發(fā)生頻次)進行標準化,衡量馬麝刻板性水平及環(huán)境探索性水平；參照動物行為冗余性文獻[19,30],計算行為冗余性,衡量馬麝行為冗余的程度；圈舍內(nèi)1、3、7、9位點為四角位置(圖1),是圈舍內(nèi)個體占據(jù)的熱點領(lǐng)域,通過焦點取樣中以上位點的占據(jù)時間來衡量個體領(lǐng)域性水平。

活躍性指數(shù)=非靜息行為發(fā)生頻次/掃描取樣次數(shù)×100%

刻板性指數(shù)=刻板行為發(fā)生頻次/600 s×100%

環(huán)境探索性指數(shù)=環(huán)境探索行為發(fā)生頻次/600 s×100%

行為冗余性指數(shù)=1-行為多樣性指數(shù)r[19]

領(lǐng)域性指數(shù)=圈舍熱點區(qū)域占據(jù)時間/600 s×100%

1.3 數(shù)據(jù)分析

采用Kolmogorov-Smirnov Test對個體個性特征及雄麝泌香量進行正態(tài)性檢驗,如數(shù)據(jù)呈正態(tài)分布,則采用相應的參數(shù)檢驗方法(Parametric test)檢驗各目標因子效應。采用Pearson相關(guān)(雙側(cè))分析各個性特征之間及與泌香量之間關(guān)系；采用One-way ANOVA分別檢驗交配季節(jié)及非交配季節(jié)內(nèi)個性特征在年齡組及性別之間的差異；對交配季節(jié)及非交配季節(jié)之間個性特征進行配對T檢驗(Paired ‘matched’ t-test)及Pearson相關(guān)(雙側(cè))分析。本文設(shè)定差異顯著性標準為α=0.05,所有數(shù)據(jù)分析通過SPSS 19.0進行。

2 結(jié)果

2.1 性別及年齡組間個性特征差異

交配季節(jié)與非交配季節(jié)里,馬麝活躍性、刻板性、環(huán)境探索性、行為冗余性、領(lǐng)域性、泌香量指數(shù)均呈正態(tài)分布(表2)。

表2 正態(tài)性檢驗

交配季節(jié)里,活躍性隨年齡增加有顯著降低的趨勢(ANOVA,F2,74=4.393,P=0.016<0.05),刻板性(P=0.386>0.05)、探索性(P=0.516>0.05)、行為冗余性(P=0.164>0.05)及領(lǐng)域性(P=0.145>0.05)均無顯著差異；雌雄之間活躍性(P=0.434>0.05)、刻板性(P=0.339>0.05)、探索性(P=0.186>0.05)、行為冗余性(P=0.664>0.05)及領(lǐng)域性(P=0.755>0.05)同樣無顯著差異(圖2)。

圖2 交配季節(jié)個性特征差異Fig.2 Difference of personality traits in mating season

非交配季節(jié)里,活躍性(ANOVA,F2,58=4.476,P=0.016<0.05)與領(lǐng)域性(ANOVA,F2,51=3.881,P=0.027<0.05)隨年齡增加均有明顯降低趨勢；行為冗余性隨年齡增加具有升高的趨勢,差異接近顯著(ANOVA,F2,51=2.874,P=0.066>0.05)；各年齡組探索性(P=0.74>0.05)、刻板性(P=0.243>0.05)差異均不顯著。雌性活躍性顯著高于雄性(ANOVA,F1,58=8.527,P=0.005<0.05),但刻板性(P=0.328>0.05)、探索性(P=0.329>0.05)、行為冗余性(P=0.716>0.05)、領(lǐng)域性(P=0.982>0.05)差異不顯著(圖3)。

圖3 非交配季節(jié)個性特征差異Fig.3 Difference of personality traits in non-mating season

2.2 交配季節(jié)與非交配季節(jié)間個性特征比較

雄性個體,交配季節(jié)活躍性(0.493±0.05)極顯著高于非交配季節(jié)(0.287±0.04)(P=0.000<0.01)；交配季節(jié)刻板性(0.647±0.05)高于非交配季節(jié)(0.542±0.21),差異不顯著(P=0.720>0.05)；交配季節(jié)探索性(0.883±0.15)高于非交配季節(jié)(0.816±0.09),差異不顯著(P=0.688>0.05)；交配季節(jié)行為冗余性(0.814±0.03)與非交配季節(jié)(0.815±0.02)差異不顯著(P=0.962>0.05)；交配季節(jié)領(lǐng)域性(0.814±0.12)高于非交配季節(jié)(0.798±0.15),差異不顯著(P=0.897>0.05)(圖4)。

圖4 交配季節(jié)與非交配季節(jié)雄性個性特征比較Fig.4 Comparison of personality traits of males between mating season and non-mating season

雌性個體,交配季節(jié)活躍性(0.516±0.04)高于非交配季節(jié)(0.424±0.04),接近顯著(P=0.051>0.05)；交配季節(jié)刻板性(0.675±0.04)略低于非交配季節(jié)(0.707±0.13),差異不顯著(P=0.843>0.05)；交配季節(jié)探索性(0.812±0.07)顯著低于非交配季節(jié)(1.094±0.09)(P=0.026<0.05)；交配季節(jié)行為冗余性(0.793±0.02)低于非交配季節(jié)(0.820±0.01),差異不顯著(P=0.196>0.05)；交配季節(jié)領(lǐng)域性(0.864±0.09)高于非交配季節(jié)領(lǐng)域性(0.750±0.11),差異不顯著(P=0.314>0.05)(圖5)。

圖5 交配季節(jié)與非交配季節(jié)雌性個性特征比較Fig.5 Comparison of personality traits of females between mating season and non-mating season

雄性交配季節(jié)活躍性與非交配季節(jié)呈顯著正相關(guān)關(guān)系(r=0.504,P=0.028<0.05,N=19),但在雌性中并不顯著(P=0.115>0.05)；交配季節(jié)領(lǐng)域性與非交配季節(jié)呈顯著正相關(guān)關(guān)系(雄性：r=0.547,P=0.028<0.05,N=16；雌性：r=0.372,P=0.047<0.05,N=29)；交配季節(jié)刻板性與非交配季節(jié)呈顯著負相關(guān)關(guān)系(雄性：r=-0.986,P=0.014<0.05,N=4；雌性：r=-0.599,P=0.039<0.05,N=12)；探索性(雄性：P=0.574>0.05,N=14；雌性：P=0.701>0.05,N=27)、行為冗余性(雄性：P=0.223>0.05,N=16；雌性：P=0.77>0.05,N=29)在兩季節(jié)間無顯著相關(guān)關(guān)系。

2.3 馬麝個性特征之間相關(guān)性及與泌香量的關(guān)系

個體活躍性與行為冗余性呈顯著負相關(guān)關(guān)系(交配季節(jié)：r=-0.239,P=0.047<0.05,N=70；非交配季節(jié)：r=-0.325,P=0.021<0.05,N=50)；非交配季節(jié)里刻板性與探索性存在顯著正相關(guān)關(guān)系(r=0.675,P=0.000<0.01,N=26)。

雄麝泌香量與活躍性存在較強的正相關(guān)性(交配季節(jié)：r=0.518,P=0.008<0.05,N=25；非交配季節(jié)：r=0.397,P=0.092>0.05,N=19),同時與交配季節(jié)領(lǐng)域性也存在顯著的正相關(guān)關(guān)系(r=0.406,P=0.044<0.05,N=25)(圖6；圖7)。

圖6 泌香量與交配季節(jié)及非交配季節(jié)活躍性的關(guān)系Fig.6 Relationship between musk production and activity during mating season and non-mating season

圖7 泌香量與交配季節(jié)及非交配季節(jié)領(lǐng)域性的關(guān)系Fig.7 Relationship between musk production and territoriality during mating season and non-mating season

3 討論

本研究所在麝場馬麝年齡基本能代表其被圈養(yǎng)時間[31]。圈養(yǎng)條件下,馬麝圈養(yǎng)時間越久,健康狀態(tài)隨之降低,單一的圈養(yǎng)環(huán)境和刻板行為的發(fā)育降低了個體行為多樣性,行為冗余性上升[19]。Conrad等[4]認為活躍性是動物個體在覓食能量消耗與覓食收益之間的權(quán)衡,更高的的活躍性可能與更高的代謝率相關(guān)聯(lián)。交配季節(jié)與非交配季節(jié)中,活躍性隨年齡增加均具有降低的趨勢,說明年齡(圈養(yǎng)時間)加劇了個體的行為冗余性,對動物個體健康度產(chǎn)生一定影響,從而活躍性也相應降低,這也符合馬麝個體的一般生長規(guī)律,年老個體代謝率一般趨于下降,本研究同樣得到了隨著個體年齡增加,非交配季節(jié)行為冗余性明顯升高,佐證了上述結(jié)論。交配季節(jié)與非交配季節(jié)刻板性和探索性同樣隨著年齡增加具有降低的趨勢,證明圈養(yǎng)時間不僅對刻板行為的發(fā)育產(chǎn)生效應,也降低了個體環(huán)境探索性行為的發(fā)生,推測更大的圈養(yǎng)面積和更高的圈養(yǎng)環(huán)境豐富度有益于圈養(yǎng)動物福利,促進自然行為發(fā)育[19]。本研究中雌性活躍性在非交配季節(jié)顯著高于雄性,主要由于雌麝非交配季節(jié)處于產(chǎn)后恢復期和哺乳期,警戒性增強,行為更多表現(xiàn)為站立凝視和攝食,而雄麝更多通過臥息行為來減少消耗,為繁殖季節(jié)儲能[29]。與此同時,雄麝在非交配季節(jié)正處于泌香期,泌香過程中出現(xiàn)食量減少,活動量下降等生理現(xiàn)象,相較于同時段雌性個體,雄性具有更低的活躍程度[32]。

非交配季節(jié)期間個體領(lǐng)域性隨年齡增加具有明顯降低的趨勢,一方面是因為圈舍內(nèi)特殊位點(四角)相應具有更高的安全性,能警戒更大的空間范圍,同時接近隱蔽小室或食物投放點,是較為優(yōu)勢的區(qū)域位點,老年個體領(lǐng)域性水平較低可能與其健康度和等級序位相關(guān)聯(lián)；另一方面,與赤腹松鼠在繁殖季節(jié)具有較強巢域不同[33],馬麝繁殖交配季節(jié)并未體現(xiàn)差異化的領(lǐng)域性,這是由于圈養(yǎng)條件的限制使雌雄個體交配過程更多的需要通過動態(tài)位移來完成,而在非交配季節(jié)里,初次繁殖個體對特殊位點的占據(jù)更加強烈,圈舍四角為警戒觀察、奔跑、跳躍等邀配行為所發(fā)生的重點區(qū)域。

動物個性特征伴隨整個生活史過程,可以看作是一個不穩(wěn)定的生活史特征,并在相應的季節(jié)情境間產(chǎn)生變化[34]。馬麝個體交配季節(jié)活躍性明顯高于非交配季節(jié),交配季節(jié)個體處于發(fā)情期,更多的展現(xiàn)相互打斗或邀配行為,而在非交配季節(jié)里,雌麝個體處于產(chǎn)仔期,相較于交配季節(jié)期間進行大量攝食活動來儲備能量,非交配季節(jié)活躍度相對有所下降,雄麝更多表現(xiàn)靜臥等靜息行為,在泌香過程中還會因生理原因造成活躍度下降,這與孟秀祥等[32]關(guān)于不同來源的雄性馬麝行為差異研究相符,雄性個體交配季節(jié)靜臥行為發(fā)生頻次顯著低于非交配季節(jié)。本研究中同樣得到雌性馬麝交配季節(jié)環(huán)境探索性顯著低于非交配季節(jié),符合興隆山雌性馬麝更多表達環(huán)境探究和尾陰探究等行為的結(jié)論,非交配季節(jié)更高的探索性是雌性收集環(huán)境信息和其他個體性信息的一種表現(xiàn)[29]。個性特征的變化是個體在不同情境下對環(huán)境因子的響應,雖然本研究中探索性、刻板性、行為冗余性并未探察到顯著差異,但從經(jīng)驗角度的判定,圈養(yǎng)馬麝在不同季節(jié)里的生活史過程對個性特征的影響是明顯存在的。

Sih等[11]認為動物個體行為差異在不同情境間存在一致性,動物行為在跨情境間的組合進化稱之為行為綜合征現(xiàn)象。本研究中雄麝活躍性在不同季節(jié)間存在顯著正相關(guān)關(guān)系,說明活躍性水平高低作為一對行為軸具有跨情境一致性[11]。與活躍性類似,領(lǐng)域性在兩季節(jié)間的顯著正相關(guān)關(guān)系說明了領(lǐng)域性和活躍性可能均為個體健康度和圈養(yǎng)環(huán)境中等級序位的一種體現(xiàn),更加活躍的個體或占據(jù)優(yōu)勢區(qū)域的個體在交配季節(jié)里的表現(xiàn)更加良好,同時能延續(xù)到非交配季節(jié)中,這類似Johnson[35]對蜘蛛類群膽量個性的研究,認為個體在不同情境間調(diào)整自身膽量水平,且跨情境保持一致性,從而能進行情境間膽量水平的預測。與活躍性和領(lǐng)域性不同,馬麝高刻板性對動物繁殖成效和生產(chǎn)力均會產(chǎn)生負面效應,定時限飼、圈養(yǎng)空間限制等是導致刻板行為發(fā)育和表達的重要因素[31]。本研究表明交配季節(jié)的刻板性水平與非交配季節(jié)呈負相關(guān)關(guān)系,而興隆山馬麝性活躍度更高的個體在交配季節(jié)展現(xiàn)較低水平的刻板行為表達[31],推測馬麝刻板性特征同樣具有行為的可塑性和表達彈性,性活躍度較高的個體在交配季節(jié)刻板性表達低,在非交配季節(jié)情境里,受飼養(yǎng)條件和圈舍環(huán)境限制的反饋強度更大,表現(xiàn)出更高水平的刻板性。

動物個性特征與適合度存在緊密聯(lián)系[16],馬麝泌香量能較好代表個體內(nèi)分泌機能和生理功能的狀態(tài)[36]。興隆山馬麝泌香量與交配季節(jié)活躍性和領(lǐng)域性正相關(guān),這與個體的季節(jié)性行為模式相關(guān)聯(lián)。交配季節(jié),雄麝個體臥息行為較少,更多表達沖突性行為,運動及蹭尾等信息標記行為更多表達[29]。交配季節(jié)的活躍性和領(lǐng)域性一方面代表了個體本身健康度良好,等級序位相應更高,另一方面,更高的活躍性和領(lǐng)域性也帶來了更多覓食資源回報,在交配季節(jié)里更充足的能量儲備使非交配季節(jié)相應具有更多能量用以麝香分泌。馬麝個體活躍性與行為冗余性的負相關(guān)關(guān)系佐證了個性特征與泌香量的關(guān)系,更高活躍度的個體行為冗余性更低,可能更加適應圈禁環(huán)境,相應的泌香量更高,健康狀態(tài)更佳[19]。因此,交配季節(jié)里馬麝個體的活躍性和領(lǐng)域性能作為雄麝泌香量的一種預測手段,能較為可靠的對雄麝種質(zhì)質(zhì)量進行評判,進一步的定量分析能達到通過個性特征值對雄麝泌香量進行較為準確的計算。馬麝個性特征的研究是馬麝行為學的補充,是麝香產(chǎn)量預測的一個可行方案,對雄麝選種配對和提高麝香產(chǎn)量具有實踐意義。

致謝：感謝甘肅興隆山麝場工作人員對本研究的支持。