李 巧，韓春緒，孫江華*

1西南林業(yè)大學(xué)，云南省森林災(zāi)害預(yù)警與控制重點實驗室，云南 昆明 650224；2中國科學(xué)院動物研究所，北京 100101；3國際動物學(xué)會，北京 100101

小圓胸小蠹Euwallaceafornicatus也稱為茶材小蠹或茶枝小蠹，Eichhoff于1868年命名，當時歸為小蠹科Scolytidae齒小蠹亞科Ipinae材小蠹族Xyleborini材小蠹屬Xyleborus，1991年被移至材小蠹族的方胸小蠹屬Euwallacea(殷蕙芬，1991；Kumaretal.，2011)。最早發(fā)現(xiàn)在斯里蘭卡為害茶樹，是東南亞的本地種，現(xiàn)已廣泛分布于非洲、美洲、澳洲、亞洲等國家和地區(qū)(Hulcretal.，2007；Kumaretal.，2011；Rabagliaetal.，2006)。在我國廣東、福建、海南、浙江、重慶、四川、云南、貴州、西藏、臺灣等省(自治區(qū))均有分布。該小蠹屬于食菌小蠹，寄主植物眾多，在亞洲的寄主已有39科100余種(Danthanarayana，1968；Lietal.，2016)，全球范圍內(nèi)的寄主多達 63科342種(Cooperbandetal.，2016)。該小蠹在國外嚴重為害柑橘Citrusspp.、可可Theobromacacao、鱷梨Perseaamericana、黃心樹Perseabombycina、馬占相思Acaciamangium等(Carrilloetal.,2012；Kumaretal.，2011；Mendeletal.,2012)，在我國嚴重為害荔枝Litchichinensis、懸鈴木Platanusacerifolia、楊樹Populusspp.等重要經(jīng)濟樹種(李巧等，2015；林來金，1999；Lietal.，2016)。與其他多為害衰弱寄主的食菌小蠹不同，小圓胸小蠹多為害健康或外觀健康的樹木(Eskalenetal.，2013)，對寄主植物的傷害包括直接和間接傷害兩方面：當小蠹在枝干上修筑坑道時，枝梢常會在受害處折斷，引起直接的機械損傷，導(dǎo)致經(jīng)濟林果的產(chǎn)量下降；小蠹侵入后，其攜帶的真菌孢子萌發(fā)，產(chǎn)生間接傷害，即小蠹伴生菌引起枝干枯死和木材腐爛，最終導(dǎo)致樹木衰弱(Kumaretal.，1998；Walgama，2012)。2015年小圓胸小蠹被國家林業(yè)局定為國際重大林木害蟲(國家林業(yè)局重大生物災(zāi)害防治指揮部，2015)，其經(jīng)濟重要性和危險性可見一斑。

1 方胸小蠹—鐮孢菌共生體及小圓胸小蠹種團

食菌小蠹又稱蛀木小蠹，主要包括齒小蠹亞科的類群，如材小蠹族、木小蠹族Xyloterini以及銼小蠹屬Scolytoplatypus等，多屬于為害衰弱林木的次期性小蠹(魯敏和孫江華，2008; 殷蕙芬等，1984)。小蠹伴生菌是指由小蠹攜帶傳播到寄主植物上并對寄主植物產(chǎn)生不利影響的病原真菌(葉輝，1997)，也稱為蟲道真菌(楊群芳等，2008)。食菌小蠹與其伴生菌是互利共生關(guān)系，形成了蟲菌共生體；在寄主植物—小蠹蟲—伴生菌系統(tǒng)中，伴生菌對于削弱寄主抗性、協(xié)助小蠹入侵起著重要作用，甚至成為小蠹成功侵害的必要條件(魯敏和孫江華，2008; 葉輝，1997)。多數(shù)情況下，食菌小蠹攜帶的伴生菌不同于初期性小蠹所攜帶的致病力強的藍變真菌，多是致病力相對較弱的子囊菌。然而，致病力較強的一類半知菌——鐮孢菌Fusarium被發(fā)現(xiàn)在某些食菌小蠹伴生菌中十分常見(魯敏和孫江華，2008；Freemanetal.，2016；Kassonetal.，2013)。

方胸小蠹屬是材小蠹族中超過40個種的大屬，是唯一一個培養(yǎng)鐮孢菌的類群，與其密切相關(guān)的鐮孢菌形成了方胸小蠹—鐮孢菌共生體(Euwallacea-Fusariumsymbiosis)，該共生體約在2100萬年前就已形成，是11個已知進化起源的食菌小蠹伴生菌共生體之一(Freemanetal.，2016；O′Donnelletal.，2016)；其鐮孢菌涉及包括茄腐鐮孢菌Fusariasolani在內(nèi)的至少12個種的AmbrosialFusariumClade即AF進化枝(AF-1至AF-12)(Kassonetal.，2013)。在過去20年中，來自亞洲的方胸小蠹—鐮孢菌共生體傳入到美國、以色列和澳大利亞，由于這些入侵性害蟲能夠攻擊并能在活的木本寄主上繁殖，對當?shù)氐纳?、城市景觀及鱷梨產(chǎn)業(yè)構(gòu)成了嚴重威脅(O′Donnelletal.，2016)。

最新研究顯示，方胸小蠹—鐮孢菌共生體以種團形式出現(xiàn)，由幾個形態(tài)上無法區(qū)分的小蠹種及其伴生菌構(gòu)成(表1)，每一個小蠹種攜帶一種鐮孢菌，少數(shù)攜帶2種，這個種團目前至少有5個種，其中種1在越南、以色列及美國加州南部洛杉磯發(fā)生，也被稱為Euwallaceasp.IS/CA以及PSHB(polyphagous shot hole borer)(Eskalenetal.，2013；Freemanetal.，2013)，攜帶Fusariumeuwallaceae(即AF-2)，以色列及美國洛杉磯的種群可能從越南傳入；種2在美國佛羅里達州邁阿密—戴德發(fā)生，被稱為TSHB(the tea shot hole borer)，攜帶AF-6和AF-8 2種鐮孢菌；種3在澳大利亞發(fā)生，攜帶AF-7；種4在斯里蘭卡發(fā)生，該種是最早報道的種，是真正意義上的小圓胸小蠹，攜帶F.ambrosium(即AF-1)和AF-11 2種鐮孢菌；種5在美國加州南部圣地亞哥發(fā)生，攜帶AF-12；該種團中的某些種及其伴生菌已經(jīng)成為入侵物種，攻擊并感染健康樹木(Cooperbandetal.，2016；O′Donnelletal.，2015,2016)。因此，我們所稱的小圓胸小蠹，更準確應(yīng)稱為小圓胸小蠹種團(E.fornicatusspecies complex)，除真正意義上的小圓胸小蠹(即種團中的種4)外，其余種類應(yīng)稱作近似小圓胸小蠹E.nr.fornicatus。

2 小圓胸小蠹種團生物學(xué)及生態(tài)學(xué)

目前，國外對小圓胸小蠹種團生物學(xué)及生態(tài)學(xué)的研究主要集中在洛杉磯種群(即種1)、邁阿密—戴德種群或稱佛羅里達種群(即種2)以及斯里蘭卡和印度種群(即種4)。為害槭樹的洛杉磯種群(種1)在人工飼養(yǎng)狀態(tài)下，24 ℃下完成一個世代至少需要22 d，子代雌性數(shù)量第7周達到最高值57頭，平均32.4頭，雄蟲所占比例為7.4%，即雌雄性比約為12.5∶1；而為害鱷梨的佛羅里達種群(種2)在人工飼養(yǎng)狀態(tài)下，24 ℃下完成一個世代至少需要22 d，子代雌性數(shù)量在第6周達到最高值68頭，平均24.7頭，雄蟲所占比例為7.2%，即雌雄性比約為12.9∶1(Cooperbandetal.，2016)。斯里蘭卡種群(種4)在不同海拔茶園的年發(fā)生代數(shù)不同，在海拔1200 m以上、海拔600～1200 m東坡、海拔600～1200 m西坡、海拔600 m以下，分別發(fā)生2、6、9、12代(Walgama，2012)；該小蠹發(fā)育起點溫度為15 ℃，有效積溫是373日度；其中卵、幼蟲及蛹的發(fā)育起點溫度分別是(15.7±0.5)、(15.8±0.8)、(14.3±1.4) ℃，而發(fā)育所需積溫分別是(70±4.4)、(95±8.5)、(72±5.1)日度(Walgama & d Zalucki，2007)；雌雄性比為(3～5)∶1，每頭雌成蟲平均每天產(chǎn)1粒卵，最高卵量35粒(Walgama，2012)。而為害黃心樹的印度種群(種4)世代歷期約42 d，孵化期(7.86±0.63) d；1、2、3齡幼蟲歷期(5.37±0.49)、(6.77±0.42)、(5.81±0.39) d，蛹歷期(9.78±0.79) d，雌、雄成蟲壽命(7.90±0.45)、(5.84±0.36) d；每個坑道有卵(14.52±2.92)粒(Kumaretal.，2011)。

國內(nèi)發(fā)生危害的小圓胸小蠹可能包括2個種，曾經(jīng)在茶樹和荔枝上發(fā)生危害的可能是同一個種，即種4；而危害三角楓和二球懸鈴木的應(yīng)為另一個種，該種可能同于越南及美國加州南部洛杉磯發(fā)生的種1。為害荔枝的小圓胸小蠹在廣東中山年發(fā)生6代，日均溫22～30 ℃時，田間世代歷期約為36 d，室內(nèi)飼養(yǎng)50 d左右，卵、幼蟲、蛹、產(chǎn)卵前期歷期分別為(6.1±0.87)、(32.3±0.89)、(4.6±0.52)、(8.9±0.62) d(羅秋云和何等平，1990)。而為害三角楓的小圓胸小蠹在昆明地區(qū)一年發(fā)生2～3代，以成蟲或幼蟲在坑道中越冬，幼蟲有5齡，各蟲態(tài)歷期未見報道(李巧等，2014)。

從上述研究可以看出，小圓胸小蠹種團中種1和種2的雌雄性比及產(chǎn)卵量均高于種4，高比例的雌蟲及其較高的生殖力為種1和種2成為入侵種奠定了基礎(chǔ)；而當前正在我國云南地區(qū)猖獗為害的小圓胸小蠹在種團中究竟是哪個種，亟待通過分子學(xué)手段進行鑒定，同時急需深入開展其種群生物學(xué)及生態(tài)學(xué)研究，以明確其發(fā)生規(guī)律，為實現(xiàn)害蟲預(yù)測預(yù)報及控制奠定基礎(chǔ)。

3 伴生菌

小圓胸小蠹雌成蟲頭部前方具有能攜帶真菌孢子的載菌構(gòu)造，即貯菌器，在其修筑坑道時，孢子散放到坑道壁，萌發(fā)長出菌絲體，幼蟲通過取食菌絲體獲得營養(yǎng)，完成其生長發(fā)育過程(Kumaretal.，1998；Mendeletal.，2012)。

伴生菌是導(dǎo)致木材腐爛的元兇，小圓胸小蠹伴生菌研究主要圍繞4個方面。第一，伴生菌種類鑒定。目前，已發(fā)現(xiàn)的小圓胸小蠹伴生菌種類包括單頂孢Monacrosporiumambrosium(Mendeletal.,2012)、粘束孢Graphiumeuwallaceae(Lynchetal.,2016)、枝頂孢Acremoniumpembeum(Freemanetal.,2016)、方胸小蠹鐮孢菌Fusariumsp.(Freemanetal.,2013)、帚枝霉Sarocladiumstrictum(Lietal.,2016)和Paracremoniumpembeum(Lynchetal.,2016)。第二，伴生菌群落組成及動態(tài)。無論是在貯菌器中還是在寄主坑道中，伴生菌均以群落形式存在。而不同蟲態(tài)(成蟲、幼蟲及蛹)以及相同蟲態(tài)的不同發(fā)育階段，伴生菌群落的組成及多度會出現(xiàn)變化(Freemanetal.，2016；Lynchetal.，2016)，如Freemanetal.(2016)發(fā)現(xiàn)成蟲及幼蟲(種1)攜帶伴生菌的比例很高，而大多數(shù)蛹則不攜帶任何真菌；在雌成蟲發(fā)育過程中，貯菌器中主要是粘束孢和枝頂孢，而性成熟的雌成蟲則以方胸小蠹鐮孢菌為主。第三，伴生菌對小蠹生長發(fā)育的影響。伴生菌被認為與其載體食菌小蠹之間是互利共生關(guān)系。研究顯示，在小圓胸小蠹攜帶的多種伴生菌中，鐮孢菌和粘束孢能支持小蠹發(fā)育，而枝頂孢不支持其發(fā)育，甚至可能對小蠹生長具有一定抑制作用(Freemanetal.，2016)。第四，伴生菌致病性研究。該方面的工作開展相對較少，Lynchetal.(2016)將粘束孢、方胸小蠹鐮孢菌及P.pembeum等3種真菌接種到切開的鱷梨和梣葉槭枝干中，發(fā)現(xiàn)3種真菌以不同速率生長并定殖，P.pembeum在接種的鱷梨嫩枝上造成的損害最嚴重。

綜上，小圓胸小蠹伴生菌研究由種類報道發(fā)展到群落動態(tài)研究，而伴生菌致病性及致病力研究仍相對薄弱，伴生菌防治研究亟待加強。研究小蠹伴生菌種類及其致病性，摸清伴生菌削弱樹木抗性的機理及其致病機制，對有效控制小蠹危害具有現(xiàn)實意義。 因此，通過比較不同寄主上小圓胸小蠹伴生菌群落組成及動態(tài)，明確伴生菌對小蠹生長的作用及影響，結(jié)合各種伴生菌的致病力表現(xiàn)及生防菌株對伴生菌的抑制效果，尋找利用生防菌來抑制具有致病性的伴生菌的可能途徑，是小圓胸小蠹伴生菌研究的方向。

4 寄主選擇性

小圓胸小蠹寄主選擇性研究主要圍繞種4進行，Karunaratneetal.(2008)使用嗅覺儀檢測了小圓胸小蠹對同種個體及寄主植物氣味的反應(yīng)，結(jié)果顯示，未交配的雌成蟲對雄蟲具有更強的吸引力，敏感的茶樹品種較抗性品種對雌蟲的吸引力更強；小蠹被乙醇及已知的茶樹揮發(fā)物吸引，包括丁香酚、己醇、α和β蒎烯、牻牛兒醇、水楊酸甲酯，而這些揮發(fā)物與乙醇混合后吸引力增強，乙醇具有增效作用；在茶葉提取物、糖、咖啡因、敏感品種甲醇提取物作為誘食劑的試驗中，葡萄糖和蔗糖都表現(xiàn)出較好的吸引力，而咖啡因則有拒食作用。

目前，食菌小蠹寄主選擇研究多集中在寄主揮發(fā)物及引誘作用方面，對伴生菌揮發(fā)物的研究尚不多見(Kelsey & Joseph，1997；Martinietal.，2015；Rangeretal.，2015)；對非寄主揮發(fā)物及驅(qū)避作用研究(Deglow & Borden，1998；Tommeras & Mustaparta，1989；Zhangetal.，2008)，以及聯(lián)合嗅覺和視覺信號的寄主選擇復(fù)合模式研究(Campbell & Borden，2006，2009)有待加強。深入研究小圓胸小蠹寄主揮發(fā)物及蟲菌共生體揮發(fā)物，查明具有引誘作用的化合物組分及濃度；通過對非寄主揮發(fā)物的研究，明確對小圓胸小蠹具有驅(qū)避作用的化合物組分及濃度；通過復(fù)合模式寄主選擇研究明確小圓胸小蠹的嗅覺及視覺反應(yīng)，為實現(xiàn)開發(fā)高效的引誘劑、驅(qū)避劑以及誘捕器載體奠定基礎(chǔ)。

5 食菌小蠹的控制性

隨著全球范圍內(nèi)商業(yè)貿(mào)易的加劇以及人與貨物的遠距離流通，寄主域廣泛的食菌小蠹從原棲息地迅速擴散蔓延，一些在原棲息地僅為害瀕死木或死樹的種類，擴散后成為入侵種，直接攻擊健康的寄主，在入侵地爆發(fā)為害(Kendraetal.，2012；Pennacchioetal.，2003)。最新研究顯示，能夠成為入侵種的食菌小蠹多是那些在原產(chǎn)地就為害健康樹、其伴生菌具有中等至較強寄生性的種類(Hulcretal.，2017)。這些食菌小蠹成蟲一旦蛀入寄主體內(nèi)，在寄主樹表面噴施殺蟲劑不能起到消滅害蟲的作用，因為殺蟲劑無法到達寄主體內(nèi)的坑道,且在寄主樹體表噴施殺蟲劑也無實際作用(Dole & Cognato，2010；Pennacchioetal.，2003)。

目前，控制食菌小蠹危害主要有以下幾個方面：第一，改善寄主植物的生長環(huán)境，避免其受脅迫，發(fā)現(xiàn)危害后迅速砍伐受害枝干并焚燒或粉碎處理(Pennacchioetal.，2003)；第二，在成蟲揚飛期及繁殖早期噴施擬除蟲菊酯(Oliver & Mannion，2001)；第三，設(shè)置餌木并配合推—拉戰(zhàn)術(shù)(push-pull tactic)，將受害的寄主移到健康林木的外圍，作為餌木吸引小蠹，避免或減輕其為害其他健康林木，3～4周后燒掉所有受害樹木，還可將乙醇及conophthorin或信息素制劑作為引誘劑置于餌木上，將馬鞭草烯酮作為阻礙素(驅(qū)避劑)置于保護對象上(宋麗文，2010；VanDerLaan & Ginzel，2013)；第四，利用生防菌例如哈茨木霉Trichodermaharzianum作用于食菌小蠹及其伴生菌，哈茨木霉可直接殺死母蟲，減少后代蟲口數(shù)，或通過抑制伴生菌在坑道中生長間接作用于小蠹(Castrilloetal.，2016)。以上措施中，噴施擬除蟲菊酯的化學(xué)防治手段不適于推廣；引誘劑及驅(qū)避劑的開發(fā)、推—拉戰(zhàn)術(shù)以及生防菌的利用值得重視，這些手段是實現(xiàn)食菌小蠹可持續(xù)控制、保障社會綠色發(fā)展的基本條件。

小圓胸小蠹是國家林業(yè)局發(fā)布通告的國際重大林木害蟲，在我國多個省區(qū)均有分布。由于防治困難，該小蠹可能對我國更多地區(qū)城市闊葉樹種構(gòu)成威脅，對針葉樹也可能構(gòu)成潛在威脅。鑒于此，迫切需要在通過分子學(xué)手段澄清其分類地位基礎(chǔ)上，深入開展種群生物學(xué)及生態(tài)學(xué)研究，揭示其成災(zāi)機制，為有效控制提供技術(shù)支撐，遏制其擴散蔓延的勢頭。