莊潔，吳洪磊，王洪波，王紅娟，陳兆生，郭建強，許偉華

（山東大學第二醫(yī)院 消化內(nèi)科，濟南 山東 250033）

食管黏膜病變內(nèi)鏡黏膜下剝離術前和術后的臨床病理分析

莊潔，吳洪磊，王洪波，王紅娟，陳兆生，郭建強，許偉華

（山東大學第二醫(yī)院 消化內(nèi)科，濟南 山東 250033）

目的 回顧性分析早期食管癌和癌前病變的內(nèi)鏡下特征及臨床病理特征，探討內(nèi)鏡黏膜下剝離術（ESD）治療的必要性、安全性和有效性。方法 納入2013年5月-2016年4月經(jīng)白光內(nèi)鏡及病理活檢診斷為早期食管癌及上皮內(nèi)瘤變的患者51例，分析毛細血管袢（IPCL）、碘染色、術前術后病理結(jié)果及相關并發(fā)癥的發(fā)生情況。結(jié)果 51例患者共58處病變，IPCL分類58處病變中A型8處（13.79%），B1型44處（75.86%），B2型6處（10.34%）；術前活檢結(jié)果11處（18.97%）為低級別上皮內(nèi)瘤變（LGIN），42處（72.41%）為高級別上皮內(nèi)瘤變（HGIN），5處（8.62%）為鱗狀細胞癌，術后病理結(jié)果10處（17.54%）病變?yōu)長GIN，27處（46.55%）為HGIN，21處（36.21%）病變?yōu)轺[狀細胞癌，術前術后病理結(jié)果符合率為60.34%。微穿孔、狹窄和術后遲發(fā)性出血的概率分別為0.00%（0/58）、8.62%（5/58）和3.45%（2/58）。結(jié)論 ESD術后食管早癌的檢出率顯著增加，術前活檢對診斷和治療有指導意義，ESD治療能減少食管早癌的漏診。

早期食管癌；上皮內(nèi)瘤變；內(nèi)鏡黏膜下剝離術

浸潤性食管癌患者手術治療后5年生存率低于40.00%，且術后復發(fā)常見；相比之下，早期病變患者內(nèi)鏡或手術治療后的5年生存率超過90.00%[1]。隨著內(nèi)鏡技術的發(fā)展，內(nèi)鏡下切除成為早期食管癌和癌前病變重要的診斷和治療方法。對于沒有遠處淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的早期食管癌患者，內(nèi)鏡下切除術是有效的微創(chuàng)治療選擇。本研究通過分析山東大學第二醫(yī)院2013年5月-2016年4月51例病理診斷為早期食管癌及上皮內(nèi)瘤變患者的毛細血管袢（intraepithelial papillary capillary loop，IPCL）、碘染色、術前術后病理結(jié)果及相關并發(fā)癥的發(fā)生情況，探討術前活檢對早期食管癌診斷的重要性和內(nèi)鏡黏膜下剝離術（endoscopic submucosal dissection，ESD）早期診斷的治療價值。

1 資料與方法

1.1 一般資料

回顧性分析山東大學第二醫(yī)院2013年5月-2016年4月收治的51例早期食管癌及上皮內(nèi)瘤變患者。其中，男29例，平均（62.59±7.47）歲，女22例，平均（61.18±9.16）歲，全部患者平均（61.98±8.18）歲，手術時間（110.2±29.0）min，切除標本周長＜1/2食管周徑45處，＜3/4食管周徑11處，≥3/4食管周徑2處。術后經(jīng)病理診斷確認病變58處，病灶大小以長軸（最大長徑）和面積（長軸×短軸）表示，病變部位胸上段3處，胸中段35處，胸下段20處。所有患者均術前病理活檢診斷為上皮內(nèi)瘤變或鱗狀細胞癌，無食管靜脈曲張，無淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移，無嚴重的心肺疾病史。向患者及家屬說明手術的優(yōu)點和風險，患者及家屬同意行ESD，并簽署手術同意書。研究經(jīng)山東大學第二醫(yī)院倫理委員會批準。

1.2 器材

窄帶成像放大內(nèi)鏡（narrow band imaging magnifying endoscopy，ME-NBI）（GIF-H260Z；奧林巴斯，東京，日本），帶送水功能的內(nèi)鏡（GIF-Q260J；奧林巴斯），Dual刀（KD-650L，奧林巴斯），IT刀（KD-612L，奧林巴斯），氬離子凝固器（APC300）等。

1.3 ESD治療過程

ESD治療過程包括4個步驟[2]：①ME-NBI和碘染色內(nèi)鏡確定病變范圍；②氬離子或Dual刀標記病變邊緣；③亞甲藍、腎上腺素、甘油果糖、玻璃酸鈉混合液黏膜下注射抬高病變；④用Dual刀、IT刀切開病變邊緣黏膜，完整切除病變。標本處理：切除的黏膜使用大頭針固定在泡沫板或木板上，標記口側(cè)和肛側(cè)，浸泡于4%的福爾馬林中。患者均采用全身麻醉。ESD操作步驟見圖1。

圖1 ESD操作步驟Fig.1 Endoscopic submucosal dissection procedure

1.4 早期食管癌的評價

1.4.1 早期食管癌的內(nèi)鏡下特征 使用2011年日本食管協(xié)會新分類方法將通過窄帶內(nèi)鏡成像（narrow band imaging，NBI）觀察到的IPCL分為A型和B型[3]。IPCL分類的主要標準是血管的形態(tài)和寬度，無血管區(qū)域的面積。IPCLs的A型與正常沒有區(qū)別。B型按照異型性的程度被分為3個亞型：B1、B2、B3型，其中B1的浸潤深度為局限于黏膜上皮層，未突破基底膜（T1aEP）或局限于固有層（LPM），B2的浸潤深度為局限于黏膜肌層，未突破黏膜肌層（T1aMM）或局限于黏膜下層上1/3（T1bSM1），B3的浸潤深度為局限于黏膜下層的中1/3（T1bSM2）。碘染色結(jié)果評估使用MASAKI分級，此種分級[4]依據(jù)顏色深淺將碘染色分為4級：Ⅰ級濃染區(qū)，比正常食管黏膜染色深；Ⅱ級為正常表現(xiàn)，呈棕褐色；Ⅲ級為淡染區(qū)，多見于輕度和中度不典型增生，萎縮等；Ⅳ級為不染區(qū)，多見于重度不典型增生、原位癌、浸潤癌。

1.4.2 相關并發(fā)癥 微穿孔定義為在操作期間食管壁沒有嚴重穿孔缺陷，影像學上有自由空氣或皮下氣腫證據(jù)。在操作過程中的輕微出血，依靠熱凝術或鈦夾立即止血。ESD術后大出血被定義為出血可能需要終止操作。術后遲發(fā)性出血被定義為術后5天血液中的血紅蛋白含量下降＞2 g/dl，伴有嘔血和黑便。此外，術后ESD食管狹窄定義為吞咽困難需要內(nèi)鏡治療。

1.5 隨訪

早期食管癌患者ESD術后3和6個月以及每年進行內(nèi)鏡檢查，必要時進行活檢，同時行腫瘤標記物及相關影像學檢查，如隨訪活檢發(fā)現(xiàn)局部復發(fā)或同時性或異時性多源食管癌，可選擇行內(nèi)鏡治療或手術治療。同時性多源癌定義為手術后12個月內(nèi)原癌變部位外的其他位置發(fā)現(xiàn)的新病變。異時性多源癌則為12個月后發(fā)現(xiàn)的新病變。

1.6 統(tǒng)計學方法

數(shù)據(jù)分析使用SPSS 21.0統(tǒng)計學軟件，計量資料以均數(shù)±標準差（±s）表示，根據(jù)是否為正態(tài)分布使用t檢驗或秩和檢驗比較。計數(shù)資料表示為每個類別或頻率的數(shù)目，使用χ2檢驗、連續(xù)校正χ2檢驗或Fisher確切概率法比較。P ＜0.05為差異有統(tǒng)計學意義。

2 結(jié)果

2.1 內(nèi)鏡下特征

根據(jù)2011年日本食管協(xié)會IPCL分型[3]顯示58處病變中A型8處（13.79%），B1型44處（75.86%），B2型6處（10.34%），術后病理結(jié)果顯示浸潤深度局限于黏膜上皮層及固有層、黏膜肌層及黏膜下層分別為54和4處，在術前IPCL分型對病理結(jié)果預測的診斷正確率分別為100.00%和66.67%，碘染色中低級別上皮內(nèi)瘤變（low-grade gastric intraepithelial neoplasia，LGIN）淡染和不染處分別為6和4處，高級別上皮內(nèi)瘤變（high-grade intraepithelial neoplasia，HGIN）和早期食管癌的淡染和不染處分別為2和46處，兩者之間的差異有統(tǒng)計學意義（χ2=17.26，P =0.000）。見表1。

表1 病理類型和碘染色結(jié)果的相關性 例Table 1 Correlations between pathological type and iodine staining results n

2.2 術前活檢和術后病理結(jié)果診斷情況

術前病理活檢顯示LGIN、HGIN和鱗狀細胞癌分別為11（18.97%）、42（72.41%）和5處（8.62%），術后病理診斷為LGIN、HGIN和鱗狀細胞癌分別為10、27和21處，診斷符合率分別為9處（81.82%）、23處（54.76%）和3處（60.00%），總符合率為60.34%（35/58），術后病理較術前病理嚴重占34.48%（20/58），術后病理較術前病理輕占5.17%（3/58），見表2。HGIN和鱗狀細胞癌的病理圖片見圖2。

2.3 術后病理類型和病灶直徑、面積比較

LGIN的最大長徑小于20 mm，面積（長軸×短軸）小于250 mm2，HGIN和鱗狀細胞癌的最大長徑均大于20 mm，面積大于250 mm2。表3顯示，LGIN和HGIN、鱗狀細胞癌比較，病灶最大長徑的差異有統(tǒng)計學意義（t =-2.07，P =0.046；t =-2.14，P =0.041），病灶面積差異無統(tǒng)計學意義（t =-1.73，P =0.093；t =-1.66，P =0.107）。HGIN和鱗狀細胞癌之間病灶最大長徑（t =-0.39，P =0.702）和面積（t =-1.00，P =0.339）差異均無統(tǒng)計學意義。

表2 術前和術后病理結(jié)果比較 例Table 2 Comparison of preoperative and postoperative pathologic results n

圖2 HGIN和鱗狀細胞癌術后病理Fig.2 Postoperative pathology of HGIN and squamous cell carcinoma

2.4 并發(fā)癥及隨訪

整塊切除率為94.83%（55/58），上皮內(nèi)瘤變整塊切除率36/37（97.30%）比鱗狀細胞癌19/21（90.48%）高，但兩組之間差異無統(tǒng)計學意義（P =0.547）。完全切除率為93.10%（54/58）；上皮內(nèi)瘤變完全切除率 35/37（94.59%）比鱗狀細胞癌組19/21（90.48%）高，但兩者差異無統(tǒng)計學意義（P =0.615）。6處病變在ESD術中肌層受損，使用鈦夾、禁食及支持治療后未出現(xiàn)皮下氣腫等微穿孔表現(xiàn)。微穿孔和術后遲發(fā)性出血的概率分別為0.00%（0/0）和3.45（2/58）。5名患者出現(xiàn)ESD術后狹窄，經(jīng)狹窄擴張術恢復。腫瘤環(huán)食管管腔＜3/4周徑56處，ESD術后狹窄3處，腫瘤環(huán)食管管腔≥3/4周徑2處，ESD術后狹窄2處，腫瘤環(huán)食管管腔的范圍與術后狹窄的發(fā)生率明顯相關（P =0.006）?；颊咂骄S訪期（11.47±7.86）個月，隨訪期內(nèi)2名患者出現(xiàn)同時多原性食管早癌，再次行ESD治療，在隨訪期間未再出現(xiàn)局部復發(fā)。見表4。

表3 術后病理類型和病灶直徑及面積Table 3 Postoperative pathologic types and diameter and area of lesions

3 討論

根據(jù)2011年中國惡性腫瘤發(fā)病和死亡分析，食管癌相關死亡占腫瘤相關總死亡人數(shù)的第4位[5]。腫瘤侵犯增加、區(qū)域淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移和遠處轉(zhuǎn)移存在時生存時間大幅減少。食管早癌患者內(nèi)鏡或手術治療后5年生存率超過90.00%[1]。因此，食管癌的早發(fā)現(xiàn)和早治療十分重要。目前ESD已經(jīng)成為早期食管癌的主要治療手段。

隨著內(nèi)鏡技術的發(fā)展，染色內(nèi)鏡和放大內(nèi)鏡用于早期食管癌的篩查，明顯提高了食管癌篩查的陽性率。染色內(nèi)鏡主要是碘液和鱗狀細胞中的糖原結(jié)合，正常細胞被染為棕色，食管癌及癌變病變由于缺乏糖原，常表現(xiàn)為淡染或不染。王國清等[6]對867個高危個體進行碘染，結(jié)果顯示食管黏膜病灶碘染色圖像與病理診斷結(jié)果呈正相關關系。張惠晶等[7]對323例患者進行碘染色，共有176處淡染或不染灶，重度不典型增生、早癌及輕、中度不典型增生的檢出率分別為25.56%（45/176）和24.43%（43/176）。本組病變中LGIN淡染和不染處分別為6和4處，HGIN和早期食管癌的淡染和不染處分別為2和46處，兩者之間差異有統(tǒng)計學意義（P =0.000）。

ME-NBI是圖像增強技術，采用415（390～445）和540（530～550）nm的峰值波長滲透，因為這些光容易被血紅蛋白吸收，在背景中正常黏膜表面的血管為棕色，癌和癌前病變的IPCL有形態(tài)和結(jié)構變化[8]。日本食管協(xié)會IPCL分型主要用于判斷病變的浸潤深度，大阪、仙臺等醫(yī)院對210個病變進行前瞻性研究顯示病變局限于黏膜上皮層和固有層（T1aEPLPM）診斷正確率為92.44%（159/172），病變局限于黏膜肌層和黏膜下層上1/3（T1aMM-T1bSM1）診斷正確率為75.00%（21/28），病變局限于黏膜下層中1/3診斷正確率為100.00%（4/4）[3]。本組病變中T1aEPLPM、T1aMM-T1bSM1的診斷正確率分別為100.00%和80.00%，基本和先前的研究相似。

ESD用于胃腸道腫瘤的早期治療，主要目標是達到腫瘤病灶的治愈性切除。關于ESD治療療效評估主要分為3個方面[9]：①整塊切除：內(nèi)鏡下病變以整塊的形式一次性切除；②完整切除：切除標本病理學診斷上垂直切緣和水平切緣均為陰性；③治愈性切除：在完整切除的基礎上，無淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移或低淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移風險。由于早期食管癌可能伴隨淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移風險，在ESD治療前應該仔細評估患者的情況。

本組病例中整塊切除率為94.83%，2處病變由于黏膜下層嚴重粘連，1處病變由于術中患者出現(xiàn)心律失常，改用圈套器分塊切除，完整切除率為93.10%，本組資料的病理診斷符合率、術后病理診斷較術前嚴重、術后病理診斷較術前輕分別為60.34%（35/58）、34.48%（20/58）、5.17%（3/58）。術后病理診斷較術前嚴重和術后病理診斷較術前輕，可能原因有：①內(nèi)鏡下活檢時取樣較小，難以獲得黏膜下層組織，無法精確進行病理判斷；②食管癌的多中心起源及組織異型性多態(tài)性以及病理組織的嵌套，增加了準確評估的困難；③惡性腫瘤細胞雖然是從一個惡性轉(zhuǎn)化的細胞單克隆增殖而來，但在生長過程中，出現(xiàn)不同的基因改變或其他分子的改變，其生長速度、侵襲能力、對生長信號的反應和對抗癌藥物的敏感性等方面都可以有差異，成為異質(zhì)性的腫瘤細胞群體，使病變中腫瘤細胞的群體分化程度不同[10]，術后病理較術前活檢輕，可能是由于活檢時鉗取了病變較重的部分；④醫(yī)師的主觀性對結(jié)果有一定的影響。兩名患者出現(xiàn)同時多源性食管早癌，考慮與食管癌細胞的異質(zhì)性相關。

EGUCHI等[11]對464個淺表食管鱗癌進行分析顯示，浸潤黏膜上皮層未突破基底膜的病變基本沒有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移，病變浸潤固有層、黏膜肌層、黏膜下層的上1/3、中下1/3的淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率為5.60%、18.00%、53.10%和53.90%。KIM等[12]分 析197例T1期食管癌患者顯示M1、M2病變無淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移風險，黏膜癌和黏膜下癌的淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率分別為6.25%（4/64）和 29.32%（39/133）（P ＜0.01），并推斷腫瘤大?。?0 mm、非平坦型和淋巴侵犯是淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的顯著獨立危險因素。YAMASHINA等[13]對402個食管早癌患者進行隨訪發(fā)現(xiàn)EP/LPM、MM、SM1和SM2患者5年累計淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率分別為0.40%、8.70%、7.70%和36.20%，多因素分析顯示浸潤深度和年齡是生存率的獨立預測因子，多處碘不染區(qū)域、年齡、淋巴血管侵犯是異時性癌的獨立預測因子。本組病例中LGIN病灶長軸小于20 mm，HGIN和食管鱗癌大于20 mm，建議LGIN患者病灶長軸大于20 mm，應盡快行內(nèi)鏡治療。雖然研究中浸潤深度為黏膜肌層和黏膜下層患者的淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的數(shù)據(jù)略有不同，但是基本可明確的是，M1、M2病變幾乎沒有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移出現(xiàn)，M3、SM1病變行ESD治療前需要行CT或超聲內(nèi)鏡等明確淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移和浸潤深度等，若有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移，則至外科行手術治療。

出血、穿孔和狹窄是ESD術后的常見并發(fā)癥，其中狹窄嚴重影響患者的生活質(zhì)量。根據(jù)最近的研究，ESD 術后狹窄發(fā)生率為 5.00% ～ 17.20%[14-16]。ONOS等[17]研究65例淺表食管鱗癌患者顯示，病變大于食管全周3/4和組織學深度達到黏膜肌層是ESD術后狹窄的可靠危險因素。術后狹窄的主要治療方式有內(nèi)鏡球囊擴張術、病灶內(nèi)注射類固醇激素和口服類固醇激素，HANAOKA等[18]進行前瞻性研究發(fā)現(xiàn)和不進行處理的ESD術后患者相比，ESD術后食管黏膜缺損超過3/4患者進行病灶內(nèi)類固醇激素注射后，患者的狹窄率更低（P ＜0.01），進行內(nèi)鏡下球囊擴張術（endoscopic balloon dilation，EBD）次數(shù)更少（P ＜0.01）。EZOE 等[19]觀察41名ESD術后患者顯示接受預防性EBD的患者狹窄的發(fā)生率低，狹窄的嚴重程度低，狹窄持續(xù)的時間短（均P ＜0.05）。這些方法分別有以下缺點，花費高、有穿孔風險和激素的副作用。KATAOKA等[20]研究低劑量短周期服用激素的療效，結(jié)果顯示低劑量口服潑尼松組（17.60%）食管ESD術后狹窄率明顯低于ESD單獨組（68.70%）（P ＜0.01），且無激素相關不良事件發(fā)生。本組資料中5名患者出現(xiàn)ESD術后狹窄，2名患者經(jīng)狹窄擴張術恢復，3名患者輕度狹窄，不影響生活，未予以治療。

在黏膜下剝離期間肌層受損，由于食管沒有漿膜層，可能會出現(xiàn)穿孔。在本研究中，未發(fā)生嚴重穿孔，但共有6處（10.34%）病變在ESD過程中出現(xiàn)肌層損傷，通過內(nèi)鏡下鈦夾夾閉和積極支持治療恢復。部分患者出現(xiàn)術中出血，使用電凝止血，沒有影響手術的術中大出血。遲發(fā)性出血發(fā)生在2個患者（3.45%），通過內(nèi)鏡治療和積極止血、補液等治療后痊愈。沒有ESD治療相關的死亡。

綜上所述，食管早癌的ESD治療具有完全切除率高、創(chuàng)傷小，術后并發(fā)癥少、生活質(zhì)量高和花費少等特點，其中應注意活檢為LGIN、病灶直徑大于20 mm的患者應建議盡早行內(nèi)鏡治療。本研究的局限性在于：①本組病例為單中心回顧性分析，結(jié)果存在偏倚；②病例數(shù)少，隨訪時間較短，應繼續(xù)進行長期隨訪觀察。因此，ESD治療可作為早期食管癌的首選治療，同時術前活檢和先進內(nèi)鏡技術的應用能減少食管早癌的漏診。

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Clinicopathological analysis of endoscopic submucosal dissection for esophageal mucosa lesion

Jie Zhuang, Hong-lei Wu, Hong-bo Wang, Hong-juan Wang, Zhao-sheng Chen,Jian-qiang Guo, Wei-hua Xu
(Department of Digestive Diseases, the Second Hospital of Shandong University,Jinan, Shandong 250033, China)

Objective To analyze the endoscopic and clinicopathologic features of early esopheal carcinoma and precancerous lesions and evaluate the necessity, ef fi cacy and safety of ESD in the treatment. Methods From May 2013 to April 2016, 51 consecutive patients underwent high-resolution video endoscopy and biopsy,con fi rmed diagnosis of early esophageal squamous cell carcinoma or intraepithelial neoplasia were included. There were capillary loops (IPCL), iodine-staining, preoperative and postoperative pathology, and complications to analyze. Results 51 patients had total 58 lesions, Type A, Type B1, Type B2 of IPCL classi fi cation were diagnosed in 8 (13.79%), 44 (75.86%), 6 (10.34%). Low-grade intraepithelial neoplasia (LGIN), high-grade intraepithelial neoplasia, early esophageal carcinoma of preoperative biopsy were diagnosed in 11 (18.97%), 42 (72.41%), 5(8.62%), low-grade intraepithelial neoplasia (LGIN), high-grade intraepithelial neoplasia, early esophageal carcinoma of postoperative pathology results were diagnosed in 10 (17.54%), 27 (46.55%), 21 (36.21%), concordance rate of pathological results were 60.34%. Complications included micro-perforations (0.00%), strictures (8.62%) and delayed hemorrhage (3.51%), respectively. Conclusion After endoscopic submucosal dissection, detection rate of early esophageal cancer increased signi fi cantly, preoperative biopsy had guidance signi fi cance in diagnosis and treatment,ESD treatment can reduce the missed diagnosis of early esophageal carcinoma.

early esophageal carcinoma; intraepithelial neoplasia; endoscopic submucosal dissection (ESD)

R735.1

A

10.3969/j.issn.1007-1989.2017.10.007

1007-1989（2017）10-0031-06

2017-01-17

許偉華，E-mail：xu30002001@163.com ；Tel：15153169860

（吳靜 編輯）