孫曉琦，周德慶，*，王珊珊，馬玉潔，朱蘭蘭，趙峰

（1.中國(guó)海洋大學(xué)食品科學(xué)與工程學(xué)院，山東青島266003；2.中國(guó)水產(chǎn)科學(xué)研究院黃海水產(chǎn)研究所食品工程與營(yíng)養(yǎng)研究室，山東青島266071）

3種乳酸菌發(fā)酵提高黃漿水抗氧化能力的研究

孫曉琦1，2，周德慶1，2，*，王珊珊2，馬玉潔2，朱蘭蘭2，趙峰2

（1.中國(guó)海洋大學(xué)食品科學(xué)與工程學(xué)院，山東青島266003；2.中國(guó)水產(chǎn)科學(xué)研究院黃海水產(chǎn)研究所食品工程與營(yíng)養(yǎng)研究室，山東青島266071）

選取植物乳桿菌（Lactobacillus plantarum）、嗜酸乳桿菌（Lactobacillus acidophilus）和清酒乳桿菌（Lactobacillus sakei）對(duì)黃漿水進(jìn)行發(fā)酵，以酸度值、活菌數(shù)、DPPH自由基清除率、羥自由基清除率、ABTS自由基清除率及鐵還原能力為指標(biāo)，探究3種乳酸菌發(fā)酵黃漿水的可行性及對(duì)黃漿水抗氧化活性的影響，并測(cè)定其總酚和總黃酮含量。結(jié)果顯示，3種乳酸菌均可在黃漿水中生長(zhǎng)產(chǎn)酸，植物乳桿菌與嗜酸乳桿菌的產(chǎn)酸能力與活菌數(shù)顯著高于清酒乳桿菌，3種菌株組合發(fā)酵時(shí)黃漿水的DPPH自由基清除率最高，且與發(fā)酵過程中總酚含量變化呈顯著正相關(guān)。發(fā)酵后黃漿水提取物對(duì)DPPH自由基的清除率IC50值由3.51 mg/mL變?yōu)?.43 mg/mL，對(duì)羥自由基的清除率IC50值由3.58 mg/mL變?yōu)?.82 mg/mL，對(duì)ABTS自由基的清除率IC50值由0.90 mg/mL變?yōu)?.38 mg/mL，F(xiàn)RAP值由從1.24 mmol/L FeSO4升高到1.62 mmol/L FeSO4。

植物乳桿菌；清酒乳桿菌；嗜酸乳桿菌；黃漿水；抗氧化能力；總酚

黃漿水是豆腐在壓榨成型時(shí)產(chǎn)生的乳清廢水，據(jù)統(tǒng)計(jì)，每加工1 t大豆可排放2 t～5 t黃漿水，大部分作為廢水被直接排放，浪費(fèi)資源且污染環(huán)境[1]。黃漿水中含大豆異黃酮、皂苷、低聚糖、蛋白質(zhì)及維生素等活性物質(zhì)，是天然抗氧化劑的良好來源。目前我國(guó)對(duì)黃漿水中活性物質(zhì)的利用主要集中在膜分離提取方面[2]。但此類方法需要特定的儀器設(shè)備，操作繁瑣且經(jīng)濟(jì)成本高。因此，越來越多的研究將黃漿水的深加工手段聚焦到生物轉(zhuǎn)化方面，以期降低加工成本，提高高值化利用程度。

乳酸菌發(fā)酵是一種高效、低耗、環(huán)保的生物轉(zhuǎn)化技術(shù)，廣泛應(yīng)用于食品工業(yè)中。喬明武等用乳酸菌發(fā)酵黃漿水制備豆腐凝固劑[3]。Ounis等向黃漿水中添加蔗糖、酵母粉等物質(zhì)，可作為植物乳桿菌的生長(zhǎng)介質(zhì)[4]。目前利用植物乳桿菌、清酒乳桿菌及嗜酸乳桿菌發(fā)酵黃漿水提高抗氧化活性的研究報(bào)道較少，本文探究這3種乳酸菌在黃漿水中的生長(zhǎng)與產(chǎn)酸情況，并對(duì)發(fā)酵前后黃漿水的體外抗氧化能力進(jìn)行了對(duì)比，以期為黃漿水高值化利用提供理論依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 材料與試劑

黃漿水：三聚成有限公司豆制品生產(chǎn)廠；植物乳桿菌 CICC 20265（Lactobacillus plantarum）、嗜酸乳桿菌 CICC 22162（Lactobacillus acidophilus）、清酒乳桿菌CICC 6245（Lactobacillus sakei）：中國(guó)工業(yè)微生物菌種保藏中心；總抗氧化能力檢測(cè)試劑盒（ABTS法、FRAP法）：南京建成生物工程研究所；MRS培養(yǎng)基：北京陸橋技術(shù)股份有限公司；其它試劑均為國(guó)產(chǎn)分析純。

1.2 儀器與設(shè)備

DHP-9082電熱恒溫培養(yǎng)箱：上海一恒科學(xué)儀器有限公司；HCB-1300V垂直層流潔凈工作臺(tái)：青島海爾醫(yī)療有限公司；UV1102Ⅱ紫外/可見分光光度計(jì)：上海天美科學(xué)儀器有限公司；Neofuge 15R高速冷凍離心機(jī)：力康生物醫(yī)療科技控股有限公司；FD5真空冷凍干燥機(jī)：金西盟公司。

1.3 方法

1.3.1 乳酸菌的培養(yǎng)[5]

將菌株置于MRS固體培養(yǎng)基上于37℃條件下活化培養(yǎng)20 h，再以10%接種量接種于MRS液體培養(yǎng)基，37℃培養(yǎng)20 h后，4 000 r/min離心5 min，用無菌生理鹽水洗滌乳酸菌兩次后制備菌懸液，使其濃度為108cfu/mL，發(fā)酵接種量以待接種的黃漿水體積計(jì)算。

1.3.2 黃漿水的發(fā)酵

向100 mL黃漿水中添加5%脫脂奶粉和5%蔗糖，混勻后于115℃條件下滅菌10 min，然后在無菌條件下分別接入1%活化后的植物乳桿菌、嗜酸乳桿菌和清酒乳桿菌，37℃恒溫發(fā)酵。

1.3.3 乳酸菌活菌數(shù)的測(cè)定[6]

采用MRS培養(yǎng)基平板計(jì)數(shù)法測(cè)定乳酸菌活菌數(shù)。

1.3.4 酸度的測(cè)定

采用GB/T 5009.239-2016《食品安全國(guó)家標(biāo)準(zhǔn)食品酸度的測(cè)定》方法測(cè)定發(fā)酵液的酸度值，用涅爾度°T表示。

1.3.5 提取物的制備

分別取100 mL發(fā)酵前后的黃漿水，40℃下旋蒸濃縮至10 mL，加入100 mL 80%乙醇，超聲輔助提取40 min后，離心（10 000 r/min，4℃，10 min）取上清液，40℃旋蒸濃縮后，真空冷凍干燥得到提取物，用80%乙醇配成不同濃度梯度的待測(cè)樣品液，用于抗氧化性的測(cè)定。

1.3.6 總酚含量的測(cè)定[7]

準(zhǔn)確移取1 mL樣品提取液，依此加入2mL 1 mol/L Folin-Ciocalteu試劑，4 mL 12.5%Na2CO3溶液，混勻并定容至10 mL，30℃水浴30 min，于765 nm處測(cè)吸光值。其中，沒食子酸為標(biāo)準(zhǔn)品，結(jié)果表示為每毫升樣品中沒食子酸當(dāng)量（Gallic acid equivalent，GAE）的含量（μg GAE/mL）。

1.3.7 總黃酮含量的測(cè)定[8]

準(zhǔn)確移取1 mL樣品提取液，加入150 μL 5%NaNO2溶液，混勻，靜置 6 min 后，加入 300 μL 10%AlCl3·6H2O 溶液，混勻，靜置 6 min，然后加入 1 mL 1 mol/L NaOH溶液，用蒸餾水定容至3.5 mL，立即于765 nm處測(cè)吸光值。其中，（+）-兒茶素為標(biāo)準(zhǔn)品，結(jié)果表示為每毫升樣品中兒茶素當(dāng)量（Catechuic acid equivalent，CAE）的含量（μg CAE/mL）。

1.3.8 抗氧化性的測(cè)定

1.3.8.1 對(duì)DPPH自由基清除能力的測(cè)定[9]

取2 mL不同濃度梯度待測(cè)樣品提取液，加入2 mL 0.2 mmol/L DPPH·乙醇溶液，混勻，避光靜置30 min后于517 nm處測(cè)吸光值。

DPPH自由基清除率/%=[（1-（A樣液-A空白）/A對(duì)照）]×100

式中：A樣液為2 mL待測(cè)樣液與等體積DPPH·乙醇溶液混合反應(yīng)后的吸光值；A空白為2 mL待測(cè)樣液與等體積無水乙醇混合后的吸光值；A對(duì)照為2 mL無水乙醇與等體積DPPH·乙醇溶液混合后的吸光值。

1.3.8.2 對(duì)羥自由基清除能力的測(cè)定[10]

取1 mL不同濃度的待測(cè)樣品液，依次加入0.5 mL 2 mmol/L EDTA-Fe2+溶液、1 mL 20 mmol/L PBS（pH=7.4） 溶液、1 mL 360 μg/mL 番紅花 T 溶液、1 mL 3%H2O2溶液，混勻，37℃水浴30 min，于520 nm處測(cè)吸光值。

羥自由基清除率/%=[（A樣液-A空白）/（A對(duì)照-A空白）]×100

式中：A樣液為待測(cè)樣液吸光值；A空白為PBS代替樣液做空白對(duì)照的吸光值；A對(duì)照為PBS代替樣液和H2O2的吸光值。

1.3.8.3 對(duì)ABTS自由基清除能力的測(cè)定

使用A015-2試劑盒進(jìn)行測(cè)定，具體操作方法與結(jié)果處理參見南京建成生物工程研究所相應(yīng)說明書。

1.3.8.4 對(duì)鐵還原能力的測(cè)定（Ferric Reducing/Antioxidant Power，F(xiàn)RAP）

使用A015-3試劑盒進(jìn)行測(cè)定，利用標(biāo)準(zhǔn)溶液硫酸亞鐵制作標(biāo)準(zhǔn)曲線，F(xiàn)RAP值以每升樣品中含有的FeSO4當(dāng)量表示（mmol/L FeSO4），其中得到的標(biāo)準(zhǔn)曲線為 y=0.406 7x-0.097 8（R2=0.999 2）。具體操作方法與結(jié)果處理參見南京建成生物工程研究所相應(yīng)說明書。

1.4 統(tǒng)計(jì)分析

所有樣品測(cè)試重復(fù)3次，測(cè)試結(jié)果以平均值±標(biāo)準(zhǔn)偏差的形式表示；使用SPSS 20.0軟件進(jìn)行數(shù)據(jù)處理。

2 結(jié)果與討論

2.1 黃漿水發(fā)酵過程中酸度值和活菌數(shù)的變化

不同菌種發(fā)酵黃漿水過程中酸度值的變化見圖1，不同菌種發(fā)酵黃漿水過程中活菌數(shù)的變化見圖2。

圖1 不同菌種發(fā)酵黃漿水過程中酸度值的變化Fig.1 Changes of titratable acidity during the process of tofu whey fermented with different lactobacillus strains

圖2 不同菌種發(fā)酵黃漿水過程中活菌數(shù)的變化Fig.2 Changes of viable count during the process of tofu whey fermented with different lactobacillus strains

由圖1可知，從發(fā)酵4 h開始，植物乳桿菌和嗜酸乳桿菌的產(chǎn)酸能力隨發(fā)酵時(shí)間的延長(zhǎng)而快速增加，且這兩株菌種在產(chǎn)酸能力上顯著高于清酒乳桿菌。研究表明乳酸菌產(chǎn)酸量的升高與其自身新陳代謝和生長(zhǎng)條件需要密不可分，產(chǎn)酸可迅速降低發(fā)酵液酸度值，從而有效抑制腐敗菌及致病菌的生長(zhǎng)及毒素的產(chǎn)生[11]。酸度值的變化與發(fā)酵液中活菌數(shù)的變化密切相關(guān)，從圖2可知，3種乳酸菌均經(jīng)過一個(gè)對(duì)數(shù)生長(zhǎng)期后生長(zhǎng)趨于平衡，在發(fā)酵24 h時(shí)，植物乳桿菌的活菌數(shù)含量最高為2.40×109cfu/mL，嗜酸乳桿菌為9.55×108cfu/mL，清酒乳桿菌為 2.57×108cfu/mL。Ghosh等研究表明只有當(dāng)活菌數(shù)達(dá)到106cfu/mL及以上時(shí)，乳酸菌才具有益生活性，而更高的活菌數(shù)則有可能發(fā)揮更好的生物活性[12]。因此，選取24 h作為發(fā)酵時(shí)間，以探究發(fā)酵對(duì)黃漿水抗氧化活性的影響。

2.2 乳酸菌種類對(duì)發(fā)酵黃漿水抗氧化活性的影響

乳酸菌種類對(duì)發(fā)酵黃漿水DPPH自由基清除能力的影響見圖3。

圖3 乳酸菌種類對(duì)發(fā)酵黃漿水DPPH自由基清除能力的影響Fig.3 Changes in DPPH radical scavenging ability during the process of tofu whey fermented with different lactobacillus strains

由圖3可得，乳酸菌種類對(duì)發(fā)酵黃漿水的體外抗氧化能力具有影響，多菌組合發(fā)酵表現(xiàn)出較好的互配協(xié)同作用，分別由植物乳桿菌與清酒乳桿菌、植物乳桿菌與嗜酸乳桿菌、植物乳桿菌與清酒乳桿菌與嗜酸乳桿菌組合發(fā)酵得到的黃漿水，其DPPH自由基清除能力要顯著高于單一乳酸菌發(fā)酵所得黃漿水。其中，由植物乳桿菌、嗜酸乳桿菌和清酒乳桿菌按照1∶1∶1的體積比接種發(fā)酵的黃漿水DPPH自由基清除能力最高（P＜0.05），是可利用的黃漿水發(fā)酵劑組合，后續(xù)實(shí)驗(yàn)中采用此配比進(jìn)行接種發(fā)酵。

2.3 發(fā)酵過程中總酚含量與抗氧化活性的變化

發(fā)酵期間黃漿水中總酚、總黃酮含量及DPPH自由基清除能力的變化見表1。

表1 發(fā)酵期間黃漿水中總酚、總黃酮含量及DPPH自由基清除能力的變化Table 1 Changes of total phenolics content，total flavonoids content and DPPH radical scavenging activity during the fermentation process of tofu whey

如表1所示，發(fā)酵期間黃漿水中的總酚含量逐漸增加，到第36小時(shí)最高達(dá)到216.65 μg GAE/mL，隨后呈現(xiàn)下降趨勢(shì)。發(fā)酵前36小時(shí)黃漿水中的總黃酮含量無明顯變化，到第48小時(shí)有所下降后趨于穩(wěn)定。Chu等研究發(fā)現(xiàn)發(fā)酵過程中復(fù)雜的大分子酚類物質(zhì)會(huì)轉(zhuǎn)換為小分子游離酚類物質(zhì)[13]，從而使測(cè)得的總酚含量增大；但隨著發(fā)酵時(shí)間的延長(zhǎng)，過高濃度的酚類會(huì)抑制乳酸菌生長(zhǎng)，因此乳酸菌會(huì)降解這部分酚類，繼而造成總酚含量的降低。與此同時(shí)，黃漿水的DPPH自由基清除能力也呈現(xiàn)先升高后下降的趨勢(shì)，第36小時(shí)的DPPH自由基清除率最高達(dá)到74.32%。黃漿水在發(fā)酵期間的總酚含量與DPPH自由基清除能力呈現(xiàn)相關(guān)性（r=0.781，P＜0.05）。

2.4 發(fā)酵后黃漿水抗氧化活性的測(cè)定

發(fā)酵對(duì)黃漿水提取物DPPH自由基清除能力的影響見圖4，發(fā)酵對(duì)黃漿水提取物羥自由基清除能力的影響見圖5，發(fā)酵對(duì)黃漿水提取物ABTS自由基清除能力的影響見圖6，發(fā)酵對(duì)黃漿水提取物鐵還原能力的影響見圖7，發(fā)酵前后黃漿水提取物抗氧化能力測(cè)定結(jié)果見表2。

圖4 發(fā)酵前后黃漿水提取物的DPPH自由基清除能力Fig.4 DPPH radical scavenging activity of extracts from fermented and unfermented tofu whey

圖5 發(fā)酵前后黃漿水提取物的羥自由基清除能力Fig.5 Hydroxyl radical scavenging activity of extracts from fermented and unfermented tofu whey

圖6 發(fā)酵前后黃漿水提取物的ABTS自由基清除能力的影響Fig.6 ABTS radical scavenging activity of extracts from fermented and unfermented tofu whey

圖7 發(fā)酵前后黃漿水提取物的鐵還原能力Fig.7 Ferric reducing antioxidant power of extracts from fermented and unfermented tofu whey

表2 發(fā)酵前后黃漿水提取物抗氧化能力測(cè)定結(jié)果Table 2 Antioxidant activity of extracts from fermented and unfermented tofu whey

圖4至圖7通過4種不同的抗氧化體系來反映發(fā)酵對(duì)黃漿水抗氧化能力的影響，均呈現(xiàn)出一定的量效關(guān)系。由圖4可得，發(fā)酵可顯著提高黃漿水DPPH自由基清除能力，發(fā)酵后黃漿水清除DPPH自由基的IC50值為2.43 mg/mL，明顯低于未發(fā)酵黃漿水的3.51 mg/mL（P＜0.05）（表2）。發(fā)酵過程中黃漿水的DPPH自由基清除能力與總酚含量的變化呈顯著正相關(guān)（表1）。Shahidi等研究認(rèn)為酚類物質(zhì)易于給出H+，H+可與DPPH自由基發(fā)生共振雜化形成穩(wěn)定產(chǎn)物[14]。

圖5顯示了發(fā)酵前后黃漿水的羥自由基清除能力變化。當(dāng)濃度為6 mg/mL時(shí)，發(fā)酵后黃漿水的羥自由基清除率達(dá)到94.37%，顯著高于未發(fā)酵黃漿水（63.73%）（P＜0.05）。發(fā)酵前后黃漿水清除羥自由基的IC50值由3.58 mg/mL變?yōu)?.82 mg/mL（表2）。與DPPH自由基清除能力相比，發(fā)酵對(duì)羥自由基清除能力的提升效果相對(duì)更佳。Chandrasekara等研究發(fā)現(xiàn)酚類物質(zhì)能夠有效的直接清除羥自由基，同時(shí)可通過螯合亞鐵離子以間接阻止羥自由基的產(chǎn)生[15]。發(fā)酵24 h后黃漿水中總酚含量顯著增高（表1），使羥自由基清除率大幅提高。

發(fā)酵前后黃漿水的ABTS自由基清除能力如圖6所示，當(dāng)濃度在0.2 mg/mL～1.2 mg/mL時(shí)，發(fā)酵后黃漿水的ABTS自由基清除率從34.19%迅速上升到86.49%，之后隨著濃度的增加清除率趨于平緩；未發(fā)酵黃漿水的ABTS自由基清除率則在2.0 mg/mL時(shí)達(dá)到73.76%。發(fā)酵后黃漿水清除ABTS自由基的IC50值要低于未發(fā)酵黃漿水近2.4倍（表2），因此發(fā)酵對(duì)ABTS自由基清除能力的影響效果最強(qiáng)。ABTS自由基清除能力的提高可能與發(fā)酵過程中異黃酮結(jié)構(gòu)的改變及總酚含量的增高相關(guān)。

從圖7可知，發(fā)酵對(duì)黃漿水FRAP的增強(qiáng)有明顯促進(jìn)作用。當(dāng)濃度在0.4 mg/mL時(shí)，發(fā)酵前后黃漿水的FRAP值分別為1.24 mmol/L FeSO4與1.62 mmol/L FeSO4（表2）。Vadivel等研究認(rèn)為酚類物質(zhì)的存在有利于TPTZ-Fe3+還原為TPTZ-Fe2+，從而提高了鐵還原能力[16]。

3 結(jié)論

本文通過3種乳酸菌組合發(fā)酵黃漿水，研究了發(fā)酵前后黃漿水抗氧化性能的變化。結(jié)果表明，植物乳桿菌、清酒乳桿菌及嗜酸乳桿菌均能在黃漿水中生長(zhǎng)產(chǎn)酸，植物乳桿菌與嗜酸乳桿菌的產(chǎn)酸能力與活菌數(shù)高于清酒乳桿菌。3種乳酸菌組合發(fā)酵后黃漿水DPPH自由基、ABTS自由基、羥自由基清除能力以及鐵還原能力得到了顯著提高。此外，發(fā)酵有效提高了黃漿水中總酚含量。本研究表明乳酸菌發(fā)酵是改善黃漿水生理活性的有效方法，為開發(fā)利用黃漿水制成的功能性飲品提供理論指導(dǎo)。

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Study on Enhancement of Antioxidant Activity of Tofu Whey by Fermentation with Three Species of Lactobacillus

SUN Xiao-qi1，2，ZHOU De-qing1，2，*，WANG Shan-shan2，MA Yu-jie2，ZHU Lan-lan2，ZHAO Feng2
（1.College of Food Science and Engineering，Ocean University of China，Qingdao 266003，Shandong，China；2.Food Engineering and Nutrition Lab，Yellow Sea Fishery Research Institute，Chinese Academy of Fishery Sciences，Qingdao 266071，Shandong，China）

Fermentation of tofu whey was assayed using Lactobacillus plantarum，Lactobacillus acidophilus and Lactobacillus sakei in order to find out the feasibility of Lactobacillus fermentation and the changes of antioxidant activity.The titratable acidity，viable counts，DPPH radical scavenging activity，hydroxyl radical scavenging activity，ABTS scavenging activity and ferric reducing power were measured，while the content of total phenolics and flavonoids was determined.Results showed that all three Lactobacillus were able to grow and produce acid in tofu whey，the titratable acidity and viable counts of tofu whey fermented by Lactobacillus plantarum and Lactobacillus acidophilus were significantly higher than that of Lactobacillus sakei.The DPPH radical scavenging activity of tofu whey was the highest after combined fermentation with three Lactobacillus，which had a significant positively correlation with the content of total phenolics.After the fermentation，IC50of DPPH radical scavenging activity was changed from 3.51 mg/mL to 2.43 mg/mL，IC50of hydroxyl radical scavenging activity was changed from 3.58 mg/mL to 1.82 mg/mL，IC50of ABTS radical scavenging activity was changed from 0.90 mg/mL to 0.38 mg/mL，F(xiàn)RAP value was increased from 1.24 mmol/L FeSO4to 1.62 mmol/L FeSO4.

Lactobacillusplantarum；Lactobacillussakei；Lactobacillusacidophilus；tofu whey；antioxidant activity；total phenolics

2016-12-28

10.3969/j.issn.1005-6521.2017.18.001

國(guó)家科技支撐計(jì)劃項(xiàng)目（2015BAD7B01）

孫曉琦（1992—），女（漢），在讀碩士，研究方向：功能食品研發(fā)。

*通信作者：周德慶（1962—），男（漢），研究員，博士。