張敏，朱佳旭,2，王磊，徐妙云

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逆境誘導(dǎo)植物開花的研究進展

張敏1，朱佳旭1,2，王磊1，徐妙云1

1 中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院生物技術(shù)研究所，北京 1000812 北京農(nóng)學(xué)院，北京 102206

植物在長期的進化過程中形成了對環(huán)境改變的適應(yīng)機制。在逆境條件下，例如干旱、高鹽、低溫、強光、弱光、紫外線等，植物會提前開花結(jié)實以盡早完成其生命周期，這種生物學(xué)現(xiàn)象被稱為“逆境誘導(dǎo)的開花”。植物的這種避逆應(yīng)激反應(yīng)不但在進化上具有非常重要的生物學(xué)意義，而且對農(nóng)業(yè)生產(chǎn)也具有重要的指導(dǎo)意義。逆境誘導(dǎo)植物開花與光周期、春化、環(huán)境溫度、自主途徑、赤霉素和年齡等開花途徑的分子調(diào)控機制不同，有其自身的特點。文中對逆境誘導(dǎo)植物開花的研究歷史、代謝調(diào)控以及分子機制等進行了闡述，并展望了未來的研究方向。

植物，逆境，誘導(dǎo)，開花，表觀遺傳

開花是植物個體發(fā)育和后代繁衍的中心環(huán)節(jié)，是植物最重要的生活史性狀，在植物生產(chǎn)和物種進化中起到核心作用。植物開花是一個綜合發(fā)育過程，包括開花誘導(dǎo)、信號傳遞、屬性決定和器官發(fā)生，植物接受環(huán)境因子 (如光周期、溫度等) 的誘導(dǎo)和自身發(fā)育的調(diào)節(jié)，經(jīng)過一系列信號轉(zhuǎn)導(dǎo)過程，啟動成花決定過程中的控制基因，在復(fù)雜的基因互作網(wǎng)絡(luò)調(diào)控下，營養(yǎng)型的頂端分生組織逐漸改變成為花序分生組織，隨后形成花分生組織，進而形成花器官。為了闡釋啟動植物開花轉(zhuǎn)變的機制，研究者利用模式植物擬南芥做了大量遺傳學(xué)研究，鑒定出了約130個參與調(diào)控植物開花的基因。目前，已經(jīng)明確植物體內(nèi)至少存在6條調(diào)控開花時間的信號途徑，即光周期途徑、春化途徑、環(huán)境溫度途徑、自主途徑、赤霉素途徑和年齡途徑，其中前3條途徑受環(huán)境因素影響，后3條途徑受植物體自身發(fā)育狀況的調(diào)控[1-2]。除此之外，植物還具有調(diào)節(jié)自身的生長和發(fā)育進程來響應(yīng)外界環(huán)境變化的能力，當(dāng)遭遇不利條件，例如干旱[3]、高鹽[4]、低溫[5]和高光強等非生物脅迫，許多植物會提前開花。這種現(xiàn)象被稱為“逆境誘導(dǎo)的開花”。這一現(xiàn)象最早在浮萍中發(fā)現(xiàn)，之后在其他植物中也有報道，卻一直未受到研究人員的重視而被系統(tǒng)研究。作為一種應(yīng)激反應(yīng)，植物在遭遇逆境時會盡快開花結(jié)實，且這樣產(chǎn)生的種子可育、后代發(fā)育正常[6-7]。因此，“逆境誘導(dǎo)開花”和已經(jīng)發(fā)現(xiàn)的6種開花途徑不同，有其自身的特點，本文將從研究歷程及其代謝和分子調(diào)控機制等方面綜述這一現(xiàn)象的研究進展。

1 逆境誘導(dǎo)開花的研究歷史

關(guān)于逆境誘導(dǎo)植物開花的報道最早可追溯到1932年，4個浮萍屬品種經(jīng)紫外線處理13 d后開始陸續(xù)開花，但對照沒有[8]。進一步研究發(fā)現(xiàn)浮萍在干旱和遮陰條件下都會提前開花。1959年和1974年研究人員分別報道修剪根系可以誘導(dǎo)柑橘和牽牛開花[9-10]。同期還有關(guān)于干旱可以誘導(dǎo)花旗樅開花[11]和低密度光照誘導(dǎo)浮萍開花的報道[12]。但是，這些零星的報道在當(dāng)時并沒有引起研究人員的重視。到20世紀(jì)80年代，日本京都大學(xué)的Shinozaki等發(fā)現(xiàn)短日照植物牽?；ㄔ陂L日照培養(yǎng)時遭遇營養(yǎng)缺乏、低溫和高強度光照的情況下依然可以開花，當(dāng)時他們將該現(xiàn)象稱之為“長日照開花”。這種對條件的開花應(yīng)答反應(yīng)在不同牽牛花品種間差異很大[13-21]。

研究還發(fā)現(xiàn)，低營養(yǎng)、低溫和高光強處理的牽?；ㄗ尤~中會積累綠原酸 (Chlorogenic acid，CGA) 和其他一些苯丙素類物質(zhì) (Phenylalanine ammonia-lyase，PAL)[9-10,14]。開花反應(yīng)和CGA含量的關(guān)系在其他植物中也有報道[22]，同時也伴隨PAL活性的升高[23]。而氨基氧乙酸(Aminooxyacetic acid，AOA)可以抑制植物開花。AOA通過抑制PAL的活性，影響苯丙氨酸向t-肉桂酸的轉(zhuǎn)化，從而減弱CGA的積累。這些發(fā)現(xiàn)表明，內(nèi)在的CGA可能與“長日照開花”有關(guān)。但是，直接外施CGA并不能促進開花[14,17]。低營養(yǎng)、低溫和高光強均可誘導(dǎo)牽牛開花，這3個因素之間沒有相關(guān)性，但3種條件下PAL均會升高，表明這些因素可能通過同一信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑誘導(dǎo)植物開花[24]。低營養(yǎng)、低溫和高光強，以及之前報道的干旱、紫外線、人為修剪根系、遮陰、弱光等對植物而言都屬于逆境，在這些研究中尚沒有提及逆境對植物開花的誘導(dǎo) 效應(yīng)。

直到21世紀(jì)初，Takeno團隊發(fā)現(xiàn)短日照的牽牛在長日照條件下不會開花，但外加低營養(yǎng)、低溫等逆境處理后，營養(yǎng)生長停止，繼而開花結(jié)實，且后代可育并發(fā)育正常[5-6,23-24]。同期報道的植物的“蔽陰反應(yīng)”事實也是在受到弱光脅迫條件下，植物會提前開花[25]?？偨Y(jié)前人的研究結(jié)果，Takeno等首次提出了“逆境誘導(dǎo)開花”的概念。之后，陸續(xù)在白蘇[26]、擬南芥[27]、矮牽牛[28]、油菜[29]、烏桕[30]和番茄[31]等植物中相繼開展了關(guān)于逆境誘導(dǎo)開花的研究。雖然在不同研究中各個植物的逆境條件不同，相應(yīng)的各個植物在逆境時產(chǎn)生的反應(yīng)也不同，但是都奠定了逆境誘導(dǎo)開花的研究基礎(chǔ)。

2 逆境誘導(dǎo)開花的代謝調(diào)控機制

PAL的抑制因子AOA可以抑制低營養(yǎng)和低溫誘導(dǎo)牽牛開花，但是這種抑制可以被水楊酸 (Salicylic acid，SA) 的前體苯甲酸 (Benzoic acid) 或SA徹底逆轉(zhuǎn)[5-6]。Takeno團隊進一步對逆境誘導(dǎo)牽牛開花的現(xiàn)象進行系統(tǒng)研究，當(dāng)將Violet牽牛已經(jīng)展開的真葉全部去掉，只保留子葉時，依然能被低營養(yǎng)逆境誘導(dǎo)開花，子葉中PAL和SA的含量均上調(diào)，說明子葉在逆境誘導(dǎo)牽牛開花的調(diào)控途徑中發(fā)揮功能。同時，Violet也可被低溫、DNA去甲基化和短日照誘導(dǎo)開花，低溫條件植株體內(nèi)PAL含量上升，但在后兩種情況下PAL則降低，該結(jié)果在另外一個牽牛品種Tendan中也得到驗證，說明逆境誘導(dǎo)和光周期途徑調(diào)控機制不同。如果沒有逆境條件，單純外源施加SA并不能誘導(dǎo)開花，但SA可以促進弱逆境條件中兩個品種植株開花。這些結(jié)果表明，在逆境條件下，PAL促進SA的合成，SA與其他因子協(xié)同誘導(dǎo)牽牛開花[32]。

對擬南芥的研究表明，UV-C脅迫可以促進野生型擬南芥開花，且這種促進作用表現(xiàn)為劑量依賴性。但是同樣劑量的UV-C對轉(zhuǎn)基因株系則無效，nahG為細(xì)菌水楊酸羥化酶，它可以快速將SA轉(zhuǎn)化為兒茶酚。外源施加SA可以促進野生型擬南芥開花，但對轉(zhuǎn)基因株系同樣沒有效果，說明SA參與了UV-C誘導(dǎo)的擬南芥開花[27]。前期已有報道，在長日照條件下對短日照植物浮萍給與低營養(yǎng)脅迫會誘導(dǎo)其開花，進一步用PAL的抑制劑AOPP處理培養(yǎng)的浮萍可以阻止低營養(yǎng)誘導(dǎo)其開花，且在逆境誘導(dǎo)開花的植株中檢測到比對照植株更多的SA，該結(jié)果表明，PAL/SA也參與了逆境誘導(dǎo)浮萍開花。AOPP和AOA不僅是PAL的抑制劑，也是生長素IAA合成的抑制劑[33]，同時也是催化S-腺苷甲硫氨酸 (SAM) 向1-氨基環(huán)丙烷-1-羧酸 (ACC) 轉(zhuǎn)化的1-氨基環(huán)丙烷-1-羧酸合成酶的抑制劑，抑制ACC合成會導(dǎo)致其前體SAM的積累，SAM既促進多胺 (Polyamine，PA) 代謝[34]，也參與DNA甲基化[35]。這樣，AOPP和AOA會影響到多條代謝途徑，所以不僅SA、IAA和PA也參與了牽牛低營養(yǎng)誘導(dǎo)的開花途徑[28]。綜上研究結(jié)果表明，PAL/SA、IAA和PA這些內(nèi)源調(diào)控因子，可能相互作用，形成一個復(fù)雜的“逆境誘導(dǎo)開花”代謝調(diào)控網(wǎng)絡(luò) (圖1)，所以，非常有必要進一步研究其作用機理。

3 逆境誘導(dǎo)開花的分子調(diào)控機制

在探究逆境誘導(dǎo)開花代謝調(diào)控機制的同時，研究人員也對其分子調(diào)控機制進行了剖析，主要包括參與該途徑的基因分析和表觀遺傳調(diào)控機制解析。

3.1 參與逆境脅迫開花途徑相關(guān)基因研究進展

迄今為止，僅有零星報道關(guān)于基因參與了逆境誘導(dǎo)開花調(diào)控。擬南芥中的研究表明UV-C可以誘導(dǎo)和基因的表達[27]，外源SA處理可以降低開花抑制因子的表達，表明UV-C誘導(dǎo)的擬南芥開花是通過的下調(diào)表達和的上調(diào)表達實現(xiàn)的。Dezar等發(fā)現(xiàn)SA可以誘導(dǎo)向日葵中同源基因的表 達[36]。在牽牛花中也克隆到了的同源基因和，短日照條件下兩個基因均表達促進開花[37]，但在逆境條件下只有表達上調(diào)[6,38]，說明同時參與光周期和逆境誘導(dǎo)開花兩種調(diào)控途徑，而只參與光周期開花調(diào)控途徑，推測是牽牛開花的必需基因，是其功能冗余基因。

3.2 逆境脅迫開花途徑表觀遺傳調(diào)控研究 進展

近期一些研究表明，在非生物脅迫條件下，擬南芥提前開花伴隨著開花關(guān)鍵基因的表觀遺傳變化，這些表觀遺傳變化包括DNA甲基化、組蛋白修飾和miRNAs的產(chǎn)生。伴隨外界環(huán)境的變化，細(xì)胞內(nèi)會出現(xiàn)高水平的DNA甲基化和組蛋白去乙?；缺碛^遺傳修飾，從而引起基因沉默[39-40]。由小RNAs引起的DNA甲基化是基因沉默的前提。但是DNA甲基化水平對擬南芥開花時間的影響具有生態(tài)型依賴性，在不同植物中也會有不同表現(xiàn)[41]。

擬南芥乙?；D(zhuǎn)移酶(AtGCN5)是擬南芥中一個主要的組蛋白乙?；D(zhuǎn)移酶。該基因突變可以改變許多參與花芽起始調(diào)控和逆境響應(yīng)基因的表達。AtGCN5除了通過特定組蛋白的乙?；腿ヒ阴；瘉碚{(diào)控基因表達外，最近研究表明AtGCN5也參與了逆境誘導(dǎo)的miRNAs的 產(chǎn)生[42]。

miRNAs是一類20–24 nt的非編碼RNA，在轉(zhuǎn)錄后水平調(diào)控基因的表達。這些小RNA分子通過RNA介導(dǎo)的DNA甲基化過程介導(dǎo)特定座位DNA的甲基化[43]。外界環(huán)境可以調(diào)控植物中miRNAs的表達，例如在擬南芥和其他物種中均鑒定了逆境誘導(dǎo)的保守miRNA，并預(yù)測了其靶基因[44]。在水稻中，高通量表達分析也揭示了，miRNAs參與調(diào)控逆境脅迫響應(yīng)基因的表達[45]。進一步對一些擬南芥突變體的研究發(fā)現(xiàn)，miRNA、逆境響應(yīng)和開花之間有著密切的關(guān)系。在miRNAs生物合成途徑關(guān)鍵基因和突變體中，均高水平表達，開花延 遲[46]。同樣，在另外一個miRNAs生物合成途徑關(guān)鍵基因缺失的突變體中也表現(xiàn)為開花延遲[47]。以上這些突變體同時還表現(xiàn)出對鹽和ABA高度敏感的表型[48-49]。這些研究表明，miRNAs參與調(diào)控植物逆境響應(yīng)和開花進程。我們在對“擬南芥逆境誘導(dǎo)開花”的相關(guān)研究中發(fā)現(xiàn)通過對其靶基因的作用參與了擬南芥的開花調(diào)控。模塊響應(yīng)環(huán)境逆境信號，引起抑制因子的下調(diào)表達，繼而解除對下游開花整合因子的抑制，表達上調(diào)，調(diào)控植物提前開花。進一步通過實驗表明，調(diào)控模塊所引起的早花現(xiàn)象獨立于其他開花調(diào)控途徑[50]。這一實驗結(jié)果也驗證了前人的報道。目前正在進行玉米逆境誘導(dǎo)開花的研究工作，玉米的花器官比較特殊，雌雄兩性花分離，遭遇逆境時，常會發(fā)生花期不遇，因而其開花調(diào)控途徑相對更為復(fù)雜，目前初步表明IAA可能參與玉米逆境誘導(dǎo)開花的調(diào)控。在這里，作者綜合前人相關(guān)代謝調(diào)控和分子調(diào)控報道并結(jié)合本實驗工作，預(yù)測了植物逆境誘導(dǎo)開花模型 (圖1)。

圖1 植物逆境誘導(dǎo)開花調(diào)控模式

4 總結(jié)與展望

現(xiàn)有研究表明，植物可以響應(yīng)多個逆境因子開花，遭遇逆境脅迫時，植物會表現(xiàn)耐逆或避逆性以降低逆境對其造成的傷害。若逆境過于嚴(yán)重時，耐逆或避逆性不足以保護植物，此時植物會提前開花有助于物種保存。逆境誘導(dǎo)開花被認(rèn)為是植物對逆境的極限適應(yīng)，它和抗逆性、耐逆性、避逆性同屬于植物逆境生理的核心部分，值得進一步深入研究。雖然已有研究表明SA和基因參與一些物種的逆境誘導(dǎo)開花，但實際上這是一個由激素和開花相關(guān)基因參與的復(fù)雜調(diào)控網(wǎng)絡(luò)，未來需要更多系統(tǒng)的研究和詳實的實驗數(shù)據(jù)來填補這個空白。

非生物逆境條件一方面會導(dǎo)致作物生長遲緩或停滯，另一方面會引起植物生殖發(fā)育的轉(zhuǎn)變，導(dǎo)致諸如花期不遇、結(jié)實性差、空桿 (玉米) 等現(xiàn)象，常常引起作物嚴(yán)重減產(chǎn)，因此在逆境條件下如何保證作物正常的開花結(jié)實具有重要的理論意義和應(yīng)用價值，但逆境 (強度、持續(xù)時間等) 如何引起植物由營養(yǎng)生長到生殖生長的轉(zhuǎn)換仍不清楚。

抗逆和開花是兩個相對獨立的研究方向，對二者之間的交叉調(diào)控研究較少，目前的研究表明一些逆境相關(guān)的基因也參與了植物的開花調(diào)控，揭示出逆境對開花調(diào)控有著深刻的影響，也表明植物的抗逆應(yīng)答與開花發(fā)育緊密相關(guān)。逆境誘導(dǎo)的植物開花研究也為作物抗逆 (干旱、密植等) 和開花分子育種研究提供了新思路。

玉米作為我國最大的糧食、飼料和經(jīng)濟作物。在低溫、干旱等逆境條件下經(jīng)常會出現(xiàn)抽雄期與雌穗吐絲期不一致的情況，造成授粉不良或局部授粉，出現(xiàn)空穗或部分結(jié)實現(xiàn)象，結(jié)實率大幅度下降。同時玉米花為單性，雌雄同株，該獨特的成花系統(tǒng)是模式植物擬南芥和水稻所不具備的，而且其雄花和雌穗對逆境的應(yīng)答不同，是一個很好的研究逆境誘導(dǎo)植物開花的模式材料。

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(本文責(zé)編 郝麗芳)

Progress of stress-induced flowering in plants

Min Zhang1, Jiaxu Zhu1,2, Lei Wang1, and Miaoyun Xu1

1,100081,2,102206,

Plants tend to flower earlier if placed under stress conditions. Those stress factors include drought, high salinity, low temperature, high- or low-intensity light, and ultraviolet light. This phenomenon has been called stress-induced flowering. Stress-induced plant flowering might be helpful for species preservation. Thus, stress-induced flowering might have biological significance and should be considered as important as other plant flowering control strategy. Here, history of stress-induced flowering, metabolic regulation and molecular regulation mechanisms in plants were reviewed. Potential perspective was discussed.

plant, stress, induce, flowering, epigenetic control

January 7, 2016; Accepted: March 24, 2016

Miaoyun Xu. Tel: +86-10-82106134; E-mail: xumiaoyun@caas.cn

Supported by: National Natural Science Foundation of China (No. 31270318).

國家自然科學(xué)基金 (No. 31270318) 資助。