周曉兵， 尹本豐,2， 張元明,*

1 中國科學(xué)院新疆生態(tài)與地理研究所，中國科學(xué)院干旱區(qū)生物地理與生物資源重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，烏魯木齊　830011 2 北京師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，地表過程與資源生態(tài)國家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，北京　100875

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模擬氮沉降對不同類型生物土壤結(jié)皮生長和光合生理的影響

周曉兵1， 尹本豐1,2， 張元明1,*

1 中國科學(xué)院新疆生態(tài)與地理研究所，中國科學(xué)院干旱區(qū)生物地理與生物資源重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，烏魯木齊830011 2 北京師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，地表過程與資源生態(tài)國家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，北京100875

摘要:生物土壤結(jié)皮是荒漠生態(tài)系統(tǒng)的重要組分，其如何響應(yīng)氮沉降的增加還鮮見報道。以古爾班通古特沙漠中3種不同類型生物土壤結(jié)皮為研究對象，設(shè)置0(N0)、0.3(N0.3)、0.5(N0.5)、1.0(N1)、1.5(N1.5)和3.0 (N3) g N m-2a-16個不同氮素處理濃度，研究氮素增加對生物土壤結(jié)皮生長和光合生理的影響。結(jié)果表明，經(jīng)過3a的模擬增氮實(shí)驗(yàn)，藻類結(jié)皮、地衣結(jié)皮和苔蘚結(jié)皮的總?cè)~綠素、實(shí)際光化學(xué)效率YII、可溶性糖含量以及苔蘚個體生物量隨著氮素增加先增加后減少，但各指標(biāo)的最大值位于不同的濃度處理。氮素增加對藻類和地衣結(jié)皮類胡蘿卜素影響不顯著，而低氮(N0.3-N0.5)對苔蘚類胡蘿卜素具有促進(jìn)作用。高氮(N3)對3種類型結(jié)皮的最大光化學(xué)效率Fv/Fm均具有抑制作用。氮素增加對藻類結(jié)皮和地衣結(jié)皮的可溶性蛋白影響較小，但對苔蘚結(jié)皮可溶性蛋白的影響表現(xiàn)為先增加后降低的趨勢。3種結(jié)皮類型中，苔蘚結(jié)皮對氮素增加的響應(yīng)最為敏感，受影響最大，其次是藻類和地衣結(jié)皮。研究表明，低濃度氮沉降對3種類型結(jié)皮生長的影響較小，但是高濃度氮沉降則具有明顯的負(fù)效應(yīng)。

關(guān)鍵詞：生物土壤結(jié)皮; 氮沉降; 色素; 熒光; 滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)

生物土壤結(jié)皮是由細(xì)菌、真菌、藻類、地衣和苔蘚與表層土壤顆粒組成的復(fù)雜復(fù)合體，廣泛分布于世界上的干旱和半干旱區(qū)[1]。生物土壤結(jié)皮的發(fā)育能夠穩(wěn)定沙面[2]、增加土壤肥力[3]、影響土壤水文[4]、植物種子萌發(fā)和植物生長等過程[5-6]。因此，在干旱和半干旱區(qū)，生物土壤結(jié)皮的生態(tài)和功能受到了特別重視。在生態(tài)退化或者干擾沙化的區(qū)域，生物土壤結(jié)皮已經(jīng)成功用于生態(tài)恢復(fù)[7]。生物土壤結(jié)皮由于其本身的屬性，已經(jīng)成為生態(tài)學(xué)研究的模式生物類群[8]。

雖然生物土壤結(jié)皮能夠在極端環(huán)境下生存，但是對全球變化因子響應(yīng)非常敏感[9]。研究表明，降水、溫度、紫外輻射、干擾、氮素等條件的變化能夠顯著影響生物土壤結(jié)皮的結(jié)構(gòu)和功能[10- 12]。例如，少量的多頻次的降水能夠造成苔蘚結(jié)皮呼吸釋放的碳量大于其固定的量，導(dǎo)致苔蘚死亡[13]。外來一年生草本植物的動態(tài)、降水和溫度同樣與地衣和苔蘚的蓋度和物種豐富度相關(guān)[14]。氮素的增加也同樣的影響生物結(jié)皮的生理和生物量[15]，影響生物土壤結(jié)皮的固氮酶活性和氮素過程[16]。

氮沉降的增加已成為近年來干旱區(qū)生態(tài)系統(tǒng)面臨的重要問題。在農(nóng)業(yè)和工業(yè)集中的區(qū)域，氮沉降速率增加更加明顯[17]。研究表明，在新疆烏魯木齊僅干氮沉降即可達(dá)到2.9 g N m-2a-1[18]。另外，有許多干旱生態(tài)系統(tǒng)(如新疆古爾班通古特沙漠邊緣)被農(nóng)田鑲嵌和包圍，農(nóng)業(yè)大量的氮肥施加和沙漠邊緣的城市化進(jìn)程無疑將帶來荒漠生態(tài)系統(tǒng)氮素輸入的進(jìn)一步增加。荒漠生態(tài)系統(tǒng)由于本身缺乏氮素，少量的氮素增加能夠帶來生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)和功能顯著的改變[19-20]。以前對荒漠生態(tài)系統(tǒng)響應(yīng)氮沉降的研究，多集中于維管植物類群和土壤系統(tǒng)，而專門針對荒漠生態(tài)系統(tǒng)地氣界面重要的覆蓋類群生物土壤土壤結(jié)皮研究相對較少。古爾班通古特沙漠發(fā)育有良好的生物土壤結(jié)皮，主要有藻類結(jié)皮、地衣結(jié)皮和苔蘚結(jié)皮，蓋度可達(dá)40%以上[21]。不同類型的生物土壤結(jié)皮如何響應(yīng)氮素的增加，將關(guān)系到該荒漠生態(tài)系統(tǒng)結(jié)皮的結(jié)構(gòu)和功能的完整，及荒漠生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定性。本文以上述3種類型生物土壤結(jié)皮為研究對象，研究模擬氮沉降增加對生物土壤結(jié)皮生長和與碳氮代謝相關(guān)的重要生理特征的影響，為深入了解氮素增加對荒漠生態(tài)系統(tǒng)的影響提供科學(xué)依據(jù)。

1研究方法

1.1研究區(qū)自然概況

研究區(qū)位于古爾班通古特沙漠中部。該沙漠總面積約4.88×104km2，是中國的第二大沙漠。其平均降水量約70—150 mm, 大部分集中于4—7月，冬季有約20 cm厚的穩(wěn)定積雪。沙漠年平均氣溫約為7.26 ℃。春天積雪融化和氣溫增加有助于生物土壤結(jié)皮的發(fā)育和短命植物的萌發(fā)和生長。藻類結(jié)皮的種類主要有沼地微鞘藻(Microcoleuspaludosus)，具鞘微鞘藻(M.vaginatus)，鞘絲異球藻(Xenococcuslyngbyge)，在沙面穩(wěn)定后出現(xiàn)并快速生長。地衣結(jié)皮是主要的結(jié)皮類型，主要包括膠衣屬(Collematenex)，紅鱗網(wǎng)衣(Psoradecipiens)，麗黃地衣(Xanthoriaelegans)等物種。苔蘚結(jié)皮主要以齒脅赤蘚(Syntrichiacanivervis)為主。維管植物群落以小半喬木梭梭(Haloxylonammolondren)和白梭梭(H.persicum)為優(yōu)勢建群種，尖喙?fàn)脚好?Erodiumoxyrrhynchum)、囊果苔草(Carexphysodes)和角果黎(Ceratocarpusarenarius)等草本植物大量分布。

1.2實(shí)驗(yàn)設(shè)計

于2010年10月，在沙漠中部(44.62°N, 88.26°E)選擇地勢平坦，生物結(jié)皮發(fā)育較一致的區(qū)域建立實(shí)驗(yàn)樣地。樣地中，生物土壤結(jié)皮的蓋度達(dá)到80%以上，灌叢以蛇麻黃(Ephedradistachya)為主，蓋度約為15%。樣地包含有間隔5 m的10個小區(qū)(相當(dāng)于10個重復(fù))，每個小區(qū)有6個2 × 2 m的小樣方，每個小樣方同樣間隔2 m。每個樣方內(nèi)均有3種類型的結(jié)皮分布(苔蘚結(jié)皮以齒脅赤蘚為主)，且植物的組成、密度和土壤性質(zhì)相似(表1)。對每一個小區(qū)的不同樣方施加不同的氮素處理，施氮濃度分別為0、0.3、0.5、1.0、1.5、3.0 g N m-2a-1，并分別以N0、N0.3、N0.5、N1、N1.5 和N3表示。施氮的濃度范圍參照沙漠邊緣城市最大氮沉降速率。根據(jù)對新疆各氮沉降監(jiān)測點(diǎn)的分析后估計，實(shí)驗(yàn)區(qū)域的自然氮沉降約為0.5 g N m-2a-1[22]。施加氮素為NH4NO3和 NH4Cl，配比為2∶1 NH4∶NO3，與沙漠周圍降水的氮素形態(tài)比一致[23]。從2010年10月開始，每年施氮兩次，分別位于3月下旬(融雪后)和10月下旬(降雪前)。氮肥施加時，將氮素溶于水中，均勻噴灑于結(jié)皮表面，對照樣地噴灑同樣的水分，每次噴水帶來的降水約0.025mm。

表1　樣地土壤理化性質(zhì)分析

OM： organic matter; TN: total N; TP:total phosphorus; TK：total potassium; EC:electricity conductance

1.3葉綠素?zé)晒鉁y量

在2014年3月，積雪融化后(施氮前)，隨機(jī)選擇4個小區(qū)進(jìn)行3種不同結(jié)皮類型的生長和生理測量。在每個樣方，為3種類型的結(jié)皮分別選取4個點(diǎn)進(jìn)行標(biāo)記，所選點(diǎn)位相對比較平坦，周圍無明顯遮擋。葉綠素?zé)晒鉁y量時，每個點(diǎn)的結(jié)皮表面濕潤程度相同，降低水分差異對結(jié)皮表面熒光活性的影響。利用手持熒光儀(PAM 2500, Walz Inc., Effeltrich, Germany)對標(biāo)記點(diǎn)進(jìn)行熒光測量，獲得實(shí)際光化學(xué)效率YII和計算最大光化學(xué)效率Fv/Fm所需要的參數(shù)數(shù)據(jù)。初始熒光Fo和最大熒光Fm測量時，將測量點(diǎn)遮陰30 min以上，并在黑暗中測量。每個樣方的4個點(diǎn)進(jìn)行平均代表該樣方的數(shù)據(jù)。

1.4取樣方法

熒光測量結(jié)束后，藻類和地衣結(jié)皮利用取樣鏟將結(jié)皮層與結(jié)層下層土壤進(jìn)行剝離。將樣品放入冷藏箱帶回實(shí)驗(yàn)室并放入4℃冰箱中，24 h內(nèi)分析生理指標(biāo)。對于苔蘚樣品，利用直徑5 cm PVC管進(jìn)行取樣，放入冷藏箱帶回實(shí)驗(yàn)室。一部分用于進(jìn)行形態(tài)和生物量測量，其余的去除假根，保留莖葉，液氮冷凍后放入-80 ℃冷凍保存，用于生理分析[24]。3種結(jié)皮類型的生理指標(biāo)包括：葉綠素、可溶性糖、脯氨酸和可溶性蛋白等。

1.5苔蘚個體大小測量

利用1 cm× 1 cm的取樣器從PVC管中取出苔蘚放入具水的培養(yǎng)皿中。將苔蘚個體在水中分開輕輕沖洗，注意不能沖斷假根。記錄苔蘚的數(shù)量并將苔蘚在65℃下烘干，稱重后計算苔蘚個體的平均生物量大小。

1.6色素測定

稱取結(jié)皮樣品(藻類和地衣結(jié)皮2 g, 苔蘚0.5 g)，在冰上利用95%酒精，加入少許CaCO3進(jìn)行研磨，在4℃黑暗環(huán)境下提取一夜。將樣品進(jìn)行離心，過濾，并在665、649、470 nm下進(jìn)行比色。根據(jù)Lichtenthaler公式進(jìn)行色素的計算[25]。其中葉綠素可用來指代藻類和地衣結(jié)皮中具有葉綠素的光合有機(jī)體的生物量[26]。

1.7滲透調(diào)節(jié)相關(guān)物質(zhì)測定

可溶性糖利用蒽酮比色法進(jìn)行測定，在625 nm下比色[27]。脯氨酸通過改進(jìn)的水合茚三酮方法測定，在520 nm處比色[28]。可溶性蛋白用考馬斯亮藍(lán)方法進(jìn)行測定，利用牛血清蛋白作為標(biāo)準(zhǔn)曲線，在595 nm處比色[29]。

1.8統(tǒng)計分析

利用雙因素方差分析(ANOVA)來分析不同結(jié)皮類型、不同處理以及他們的交互作用。利用單因素方差分析對各指標(biāo)不同處理或者同一處理不同結(jié)皮類型進(jìn)行統(tǒng)計，利用LSD法進(jìn)行多重比較。所有的統(tǒng)計利用SAS13.0軟件(SAS institute Inc. NC, USA)進(jìn)行。

圖1　苔蘚在不同氮處理下個體生物量　Fig.1　The individual biomass of Syntrichia canivervis under different N treatments不同小寫字母表示苔蘚個體生物量在不同氮處理間差異顯著(P < 0.05)

2結(jié)果與分析

2.1苔蘚個體生物量響應(yīng)

結(jié)果表明，苔蘚個體生物量受到氮增加的顯著影響。苔蘚個體生物量在低氮濃度下有增加的趨勢，但是增加效應(yīng)不顯著(圖1，P> 0.05)。N1-N3處理能夠顯著降低苔蘚的個體生物量(P< 0.05)。

2.2光合生理指標(biāo)的響應(yīng)特征

不同類型生物結(jié)皮之間生理指標(biāo)的差異顯著(表 2)，3種結(jié)皮類型以苔蘚結(jié)皮類型中各指標(biāo)顯著高于其他兩種類型(圖2—圖5)。氮素處理及其與結(jié)皮的交互作用能夠影響葉綠素a+b和可溶性糖含量(P<0.05)。

2.2.1色素含量

苔蘚的葉綠素含量具有先增加后降低的趨勢(圖2)。藻類和地衣結(jié)皮的葉綠素含量在低氮濃度下也具有增加趨勢，但不顯著(P> 0.05)。高氮處理N3顯著降低藻類結(jié)皮的葉綠素含量(P< 0.05)。氮素增加對藻類和地衣結(jié)皮的類胡蘿卜素含量影響不顯著(圖2，P> 0.05)，但是低氮顯著增加苔蘚類胡蘿卜素含量(P<0.05)。地衣結(jié)皮葉綠素a/b對氮增加響應(yīng)具有先增加后減少的趨勢，而苔蘚葉綠素a/b最大值位于對照(N0)水平，但藻類葉綠素a/b差異不顯著(圖3，P> 0.05)。氮增加對地衣和苔蘚結(jié)皮的葉綠素/類胡蘿卜素影響不顯著，對藻類卻具有先促進(jìn)后抑制的作用(圖3)。

2.2.2葉綠素?zé)晒?/p>

在3種結(jié)皮類型中，苔蘚的實(shí)際光化學(xué)效率(YII)和最大光化學(xué)效率(Fv/Fm)最大，均顯著高于藻類和地衣(P< 0.05)，藻類和地衣之間差異不顯著(圖4，P> 0.05)。低濃度的氮素增加對YII和Fv/Fm影響不大，甚

圖2　3種生物土壤結(jié)皮在不同氮處理下葉綠素a+b和類胡蘿卜素含量Fig.2　Chlorophyll (a+b) and carotenoid content of three biocrusts under different N treatments不同小寫字母表示同一類型生物結(jié)皮在不同氮處理間差異顯著(P < 0.05)

圖3　3種生物土壤結(jié)皮在不同氮處理下類葉綠素a/b 和葉綠素/胡蘿卜素Fig.3　Chlorophyll a/b and Chlorophyll/ Carotenoid of three biocrusts under different N treatments不同小寫字母表示同一類型生物結(jié)皮在不同氮處理間差異顯著(P < 0.05)；不同大寫字母表示同一氮處理不同結(jié)皮類型間差異顯著(P < 0.05)

來源df葉綠素a+bChla+b類胡蘿卜素Carotenoid葉綠素a/bChla/b葉綠素/類胡蘿卜素Chl/carotenoid結(jié)皮Biocrusts2381**375.12**54.76**4.35*處理Ntreatments53.19*1.411.791.46結(jié)皮×處理Biocrusts×Ntreatments103.06**1.330.791.21來源YIIFv/Fm可溶性糖Solublesugar脯氨酸Proline可溶性蛋白Solubleprotein結(jié)皮Biocrusts81.30**40.52**160.81**122.02**65.28**處理Ntreatments8.68**2.85**2.79**0.541.33結(jié)皮×處理Biocrusts×Ntreatments0.681.162.8**0.531.33

*P<0.05, **P<0.01

至有一定促進(jìn)作用。除地衣的Fv/Fm外，高濃度的氮素處理N3能夠顯著降低各結(jié)皮類型的YII和Fv/Fm(P<0.05)。

圖4　3種生物土壤結(jié)皮在不同氮處理下實(shí)際光化學(xué)效率YII 和最大光化學(xué)效率Fv/Fm Fig.4　Actual photochemical efficiency YII and maximum photochemical efficiency Fv/Fm of three biocrusts under different N treatments不同小寫字母表示同一類型生物結(jié)皮在不同氮處理間差異顯著(P < 0.05)；不同大寫字母表示同一氮處理不同結(jié)皮類型間差異顯著(P < 0.05)

2.2.3滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)

3種結(jié)皮中，可溶性糖隨著氮素增加呈先增加后減少的趨勢，但是其最高濃度所在氮處理不同，藻類和地衣在N1.5處理達(dá)最大，而苔蘚在N0.3處理達(dá)到最大(圖5)。氮增加對藻類和苔蘚的脯氨酸影響不顯著(P> 0.05)，而地衣的脯氨酸含量在N0.3處理達(dá)最大，而在N1.5處理顯著降低(P< 0.05)(圖5)。苔蘚的可溶性蛋白含量隨氮增加先增加后減少，在N1處理達(dá)到最大，而藻類和地衣結(jié)皮可溶性蛋白對氮增加響應(yīng)不顯著(圖5，P> 0.05)。

圖5　3種生物土壤結(jié)皮在不同氮處理下可溶性糖、脯氨酸和可溶性蛋白含量Fig.5　Soluble sugar, proline and soluble protein content of three biocrusts under different N treatments不同小寫字母表示同一類型生物結(jié)皮在不同氮處理間差異顯著(P < 0.05)

3討論

3.1氮增加對生物土壤結(jié)皮的正效應(yīng)與負(fù)效應(yīng)

由研究結(jié)果可知，苔蘚個體生物量、各類型生物結(jié)皮的總?cè)~綠素、YII和Fv/Fm等指標(biāo)在低氮濃度下普遍具有增加的趨勢，但大部分效應(yīng)不顯著。然而，隨著施氮濃度的繼續(xù)增加，氮素增加的負(fù)效應(yīng)出現(xiàn)。葉綠素?zé)晒馐侨~綠素分子從激發(fā)態(tài)回到基態(tài)時釋放的光子。葉綠素?zé)晒饪梢杂脕碇甘靖叩戎参?，藻類和?xì)菌光系統(tǒng)II的光化學(xué)效率，廣泛運(yùn)用于植物生長速率的估計[30]。除地衣結(jié)皮外，高氮下葉綠素?zé)晒饩艿揭种?，與葉綠素趨勢一致。葉綠素可以作為藻類和地衣中具有葉綠素的光合有機(jī)體的生物量指標(biāo)，高氮降低藻類結(jié)皮葉綠素含量，因此氮素增加可以改變藻類結(jié)皮的生物量。同樣，苔蘚個體生物量也具有類似的趨勢。低氮增加對生物土壤結(jié)皮影響不顯著，甚至對其生長有益的結(jié)果在已有的對生物土壤結(jié)皮的研究中鮮見相關(guān)報道。因此，與高等植物類似，一定濃度的氮對生物土壤結(jié)皮生長具有正的效應(yīng)。然而，氮素對生物土壤結(jié)皮與維管植物產(chǎn)生效應(yīng)時的濃度差異較大，生物土壤結(jié)皮的響應(yīng)濃度遠(yuǎn)低于維管植物[31-32]。在某些森林生態(tài)系統(tǒng)中，氮素增加可以增加某些地衣的生長和葉綠素a含量[33]。同樣，氮增加也能增加濕潤地區(qū)苔蘚的光合速率，但不同苔蘚物種的響應(yīng)具有差異性[34]。然而，本文研究發(fā)現(xiàn)，不同類型結(jié)皮氮素的正效應(yīng)的濃度有所不同，綜合各指標(biāo)可以看出，藻類和地衣正效應(yīng)有可能在氮素濃度大于1 g N m-2a-1時減弱，而苔蘚在大于0.3 g N m-2a-1時促進(jìn)效應(yīng)有可能減弱，甚至出現(xiàn)負(fù)效應(yīng)。該濃度遠(yuǎn)低于其他干旱或森林生態(tài)系統(tǒng)。例如，地中海半干旱系統(tǒng)中，影響地衣Cladoniafoliacea葉綠素含量和Fv/Fm的臨界氮濃度為大于4 g N m-2a-1[35]。而森林中影響苔蘚植物光合的氮臨界濃度也能達(dá)到2—4 g N/m2[34]。通過對古爾班通古特沙漠的一年生植物研究發(fā)現(xiàn)，即使氮的濃度大于6 g N m-2a-1, 對荒漠植物的生長仍具有促進(jìn)作用[36]。因此，干旱地區(qū)特有的生物土壤結(jié)皮類群，比起種子植物或其他生態(tài)系統(tǒng)中的孢子植物類群，更容易受到氮素增加的影響。

生物土壤結(jié)皮色素各組分能夠反映與光合相關(guān)的有機(jī)體的含量和組成狀況。葉綠素主要有葉綠素a和葉綠素b組成，結(jié)皮中葉綠素b的存在能夠增加葉綠素的吸收光譜，尤其在低光條件下增加光合效率[37]。葉綠素a/b是反映葉片中氮素分配一個非常重要的因子，隨著氮有效性的增加而降低，并且與葉片光系統(tǒng)Ⅱ和聚光色素比例成正相關(guān)[38]。苔蘚葉片中葉綠素a/b的先降低后增加的比例變化，說明中度氮素增加使得更多的能量分配于光系統(tǒng)Ⅱ。在藻類和地衣結(jié)皮中，藍(lán)藻本身不產(chǎn)生葉綠素b，葉綠素a/b可以用來分析包含有藍(lán)藻和其他光合菌群落的結(jié)構(gòu)變化。氮處理對其影響不顯著說明對藻類和地衣結(jié)皮中光合菌的結(jié)構(gòu)影響不大。類胡蘿卜素能夠吸收光能，并且降低葉綠素受到光降解的威脅。高氮下苔蘚類胡蘿卜素含量的降低使得其保護(hù)功能減弱，不利于苔蘚的光合和生存。然而，僅藻類結(jié)皮的葉綠素和類胡蘿卜素的相對比例發(fā)生變化并在中氮水平增加，說明適當(dāng)?shù)牡爻两祵⒂欣谠孱悓⒏嗟哪芰糠峙浣o光合作用。

荒漠區(qū)高濃度的氮沉降，將會影響生物土壤結(jié)皮的功能。而在不同類型生物結(jié)皮中，苔蘚對外界氮素增加的響應(yīng)最敏感，其次是藻類和地衣。因此，隨著氮沉降的增加，苔蘚結(jié)皮也將最先受到影響。苔蘚受影響最大，可能因?yàn)樘μ\個體突出于土壤表面，苔蘚植物葉片本身沒有角質(zhì)層等保護(hù)性結(jié)構(gòu)，且大多為一層細(xì)胞構(gòu)成，從而極易受到氮素沉降的影響。相對于苔蘚植物，藻類和地衣等與土壤緊密結(jié)合，土壤本身對氮素增加具有一定的緩沖作用，因此受到的影響相對較小。Krupa等綜述的結(jié)果顯示，0.5—1 g N m-2a-1將會使脆弱的陸地生態(tài)系統(tǒng)類型(如沼澤，孢子植物系統(tǒng))受益[39]。本文的實(shí)驗(yàn)結(jié)果也部分驗(yàn)證了這一結(jié)論。

3.2滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)對氮增加的響應(yīng)

結(jié)皮生物的滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)，如可溶性糖、脯氨酸和可溶性蛋白，通常用來指示其在脅迫環(huán)境中生存狀況，尤其是在干旱脅迫條件下[24,29]。對于維管植物來說，這些指標(biāo)也通常會在氮限制環(huán)境改善后降低[32]。然而，本研究發(fā)現(xiàn)，藻類和地衣的可溶性糖和脯氨酸含量隨氮增加先增加后減少，與其光合生理指標(biāo)類似，而苔蘚卻整體呈現(xiàn)下降的趨勢(僅在N0.3條件下增加)。藻類和地衣的可溶性蛋白對氮素響應(yīng)不敏感，苔蘚具有先增加后減少的趨勢。這些結(jié)果表明，滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)不宜用來反映生物土壤結(jié)皮中的氮素限制狀況。

兩個原因可能導(dǎo)致生物土壤結(jié)皮中滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)對氮的響應(yīng)與維管植物不同。首先，生物土壤結(jié)皮中有一些物種，如念珠藻屬(Nostocsp)，能夠產(chǎn)生胞外多糖，該物質(zhì)能夠很好的粘結(jié)沙粒[40-41]。藻類和地衣結(jié)皮中的藻類物種適宜的生長條件可能導(dǎo)致胞外多糖的增加，而可溶性糖是胞外多糖的合成來源，因此同樣增加。葛紅梅等的研究也證實(shí)，在氮增加條件下細(xì)胞內(nèi)具有更高的可溶性糖和蔗糖含量[42]。因此，可溶性糖、葉綠素和實(shí)際光化學(xué)效率(YII)具有同樣的變化趨勢。而苔蘚植物的可溶性糖和脯氨酸含量變化與高等植物有些類似，氮素增加后有所降低。另外，生物土壤結(jié)皮中藻類和地衣能夠固定氮素，能夠?yàn)槠渖L提供足夠的氮，滿足其自身代謝的需要。苔蘚植物需要從環(huán)境中獲取營養(yǎng)[43]，使得苔蘚的生長需要更多的外源氮素來滿足其生長和代謝。因此，藻類和地衣的可溶性蛋白不受氮素增加的影響，而苔蘚能夠從外源氮素增加中部分獲益，使可溶性蛋白增加。氮素增加對可溶性蛋白的正效應(yīng)與前人的研究結(jié)果一致[34]。但是高氮對苔蘚生長產(chǎn)生抑制作用，可能使得細(xì)胞結(jié)構(gòu)受到破壞，影響合成蛋白的能力。藻類和地衣結(jié)皮脯氨酸的趨勢不同，原因尚不清楚，需要進(jìn)一步實(shí)驗(yàn)研究。

致謝：陶冶、吳林、劉耀斌、周志斌、李國棟等對樣地設(shè)置與氮素處理等幫助，呂湘芳和張洪麗幫助實(shí)驗(yàn),沙漠管理處一站提供實(shí)驗(yàn)支持，特此致謝。

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基金項目:新疆維吾爾自治區(qū)面上基金(2015211A052)

收稿日期:2015- 05- 28;

修訂日期:2015- 11- 30

*通訊作者

Corresponding author.E-mail: zhangym@ms.xjb.ac.cn

DOI:10.5846/stxb201505281067

The effects of simulated nitrogen deposition on growth and photosynthetic physiology of three types of biocrusts

ZHOU Xiaobing1, YIN Benfeng1,2, ZHANG Yuanming1,*

1XinjiangInstituteofEcologyandGeography,KeyLaboratoryofBiogeographyandBioresourceinAridLand,ChineseAcademyofSciences,Urumqi830011,China2StateKeyLaboratoryofEarthSurfaceProcessesandResourceEcology,CollegeoflifesciencesofBeijingNormalUniversity,Beijing100875,China

Abstract：Increasing nitrogen (N) deposition has become a threat in many terrestrial ecosystems, and the effects of N deposition have been widely studied. Nitrogen deposition can increase plant biomass, decrease richness of plant species, and alter soil microbial composition and activity. Biocrusts, which consist of communities of bacteria (cyanobacteria), fungi, algae, lichens and mosses, are important for the functioning of desert ecosystems. Biocrusts can stabilize sand surfaces, greatly increase the threshold friction velocity. Biocrusts can also fix N2 and serve as the major source of N for plants and microbes in desert ecosystems. Both N limitation and N excess can result in stress environment for biological activity, especially for physiological responses. However, how biocrusts respond to N physiologically is unclear. In 2010, sixty 2 × 2 m plots were established at the study site, with six plots in each of 10 blocks. Five concentrations of N were applied to each block of the plots in addition to a control without added N. Six simulated N deposition treatments, i.e. 0(N0), 0.3(N0.3), 0.5(N0.5), 1.0(N1), 1.5(N1.5) and 3.0 (N3) g N m-2a-1, were applied on the biocrust plots in the center of the Gurbantunggut desert. The N was added annually in March after the snow thaw and again in October before the first snowfall. NH4NO3and NH4Cl were mixed at a ratio of 2∶1 , which approximated the composition of N deposition in the nearby city.

The growth and physiological indicators of algal, lichen and moss crusts were determined after three year′ exposure to N addition. Chlorophyll (a+b) contents, actual photochemical efficiency YII, soluble sugar concentration of the three biocrust types and moss individual biomass increased and then decreased with the enhancements of N, with peak value at different N applied rates. Carotenoid content of algal and lichen crusts were not significantly affected by N additions (P>0.05). However, low N additions (N 0.3—0.5) had positive effects on the carotenoid contents. High N additions (N3) significantly decreased maximum photochemical efficiencyFv/Fm. N addition non-significantly increased chl a/b of lichen crusts at N1.5 treatments and significantly decreased at N1 treatments compared to N0, while no significant effects of N addition were found in algal crusts. Chlorophyll/carotenoid of algal crusts increased and then decreased with increasing N addition. Lichen and moss crusts did not show significant effects of N addition on the chlorophyll/carotenoid. The highest value of soluble sugar content of moss occurred at N0.3 treatments, while the algal and lichen crusts occurred at N1.5 treatments. N addition had no significant effect on the proline contents of cyanobacterial and moss crusts. Lichen crusts had relatively lower proline contents in response to higher N addition rates, with a significant decrease being observed in response to N1.5 and N3 relative to N0.3. The soluble protein of algal and lichen crusts were not significantly affected by N addition, but moss soluble protein increased and then decreased after a gradient of N addition. Among the three biocrusts, moss were the most sensitive to N treatments, followed by algal and lichen crusts. Our results suggest that low levels of N addition do not significantly affect biocrust performance, but high N pollution negatively affects the growth. Therefore, Chlorophyll and its fluorescence of biocrusts, could be used for the assessment of high N pollution.

Key Words:biocrusts; nitrogen deposition; pigment; fluorescence; osmotic adjustment substance

周曉兵， 尹本豐， 張元明.模擬氮沉降對不同類型生物土壤結(jié)皮生長和光合生理的影響.生態(tài)學(xué)報,2016,36(11):3197- 3205.

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