周大祥，熊 書

（1重慶三峽學院生命科學與工程學院，重慶萬州404100；2重慶大學生命科學學院，重慶市基因功能與調(diào)控重點實驗室，重慶400300；3重慶三峽醫(yī)藥高等?？茖W校基礎(chǔ)醫(yī)學部，重慶萬州404120）

外源茉莉酸甲酯誘導(dǎo)竹根姜對青枯菌的抗性

周大祥1，2，熊 書3

（1重慶三峽學院生命科學與工程學院，重慶萬州404100；2重慶大學生命科學學院，重慶市基因功能與調(diào)控重點實驗室，重慶400300；3重慶三峽醫(yī)藥高等?？茖W?；A(chǔ)醫(yī)學部，重慶萬州404120）

以竹根姜幼苗為材料，采用室內(nèi)水培試驗和莖基部注射接種姜青枯菌方法，探討外源茉莉酸甲酯（MeJA）誘導(dǎo)竹根姜產(chǎn)生姜瘟病抗病性的生理生化機制。結(jié)果顯示：外源MeJA處理可以顯著降低竹根姜的病情指數(shù)，提高對姜瘟病的抗性，而對青枯菌的致病力沒有直接的抑制作用。MeJA處理可促進竹根姜內(nèi)源H2O2在前期迅速積累，同時誘導(dǎo)增強姜塊內(nèi)苯丙氨酸解氨酶（PAL）、過氧化物酶（POD）、多酚氧化酶（PPO）、過氧化氫酶（CAT）等防御酶以及病程相關(guān)蛋白幾丁質(zhì)酶和β-1，3-葡聚糖酶的活性，促進姜塊內(nèi)木質(zhì)素含量上升。研究表明，MeJA能通過調(diào)控竹根姜細胞內(nèi)下游信號分子H2O2的水平來提高防御相關(guān)酶的活性和病程相關(guān)蛋白的表達，促進木質(zhì)素的合成，提高了竹根姜的抗病性。

竹根姜；茉莉酸甲酯；過氧化氫；病程相關(guān)蛋白；木質(zhì)素

竹根姜（Zingiber officinale Roscoe）為中國特有地方姜種，姜瘟病是其生產(chǎn)上的一種毀滅性病害，長期以來使用的各種化學殺菌劑對其防治效果不明顯，很難從根本上根除姜瘟病的發(fā)生?；瘜W防治還會帶來生姜農(nóng)藥殘留、環(huán)境污染和病原菌產(chǎn)生的抗藥性問題，誘導(dǎo)抗病性為解決姜瘟病流行提供了新的途徑。

茉莉酸（jasmonic acid，JA）及其甲酯（methyl jasmonate，MeJA）作為外源信號分子，已被證明能夠廣泛誘導(dǎo)植物的抗病反應(yīng)［1-2］。大量的研究結(jié)果表明，外源施用JA或MeJA可誘導(dǎo)植物防御基因表達及過敏性反應(yīng)，進而提高植物抗病性［3-4］。進一步的研究顯示，H2O2作為植物細胞內(nèi)一種主要的信號分子，在木質(zhì)素合成過程中發(fā)揮著重要的作用［5］。對煙草懸浮細胞的研究證實，胞內(nèi)H2O2急劇上升可有效提高苯丙氨酸解氨酶（PAL）的活性，從而促進木質(zhì)素和病程相關(guān)蛋白的合成［6］。前期的預(yù)實驗研究發(fā)現(xiàn)，MeJA處理可以顯著降低姜瘟病的發(fā)生。但有關(guān)MeJA處理對竹根姜內(nèi)源信號分子水平與木質(zhì)素和病程相關(guān)蛋白合成的關(guān)系還不清楚。本研究以竹根姜為材料，對外源MeJA誘導(dǎo)的竹根姜抗姜瘟病、內(nèi)源信號分子H2O2水平與木質(zhì)素和病程相關(guān)蛋白活性的關(guān)系進行了探討，以期揭示MeJA誘導(dǎo)竹根姜產(chǎn)生抗病性的機制，為姜瘟病的防治提供理論依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 材料及其培養(yǎng)

姜青枯菌（Ralstonia solanacearum）于2012年6月自重慶市榮昌縣盤龍鎮(zhèn)三合村罹病竹根姜分離，經(jīng)鑒定為4號生理小種，生化型為Ⅳ型，并經(jīng)TTC（2，3，5-氯化三苯基四氮唑）培養(yǎng)基（蛋白胨10 g，酸水解酪蛋白1g，葡萄糖5g，瓊脂18g，加水至1 000mL，pH7.0，滅菌放涼加入過濾滅菌濃度為1%TTC 5mL）及接種竹根姜鑒定為強致病力菌株。致病性姜青枯菌在NA液體培養(yǎng)基上搖菌擴大培養(yǎng)后，配成3×108·mL-1菌懸液，備用。

供試竹根姜為四川地方品種，竹根姜無菌苗栽種于珍珠巖∶泥炭土按3∶7的體積比混合而成的基質(zhì)中，溫室控制28℃～30℃、16h／d光照（2 000～3 000lx），相對濕度為60%～80%，當竹根姜生長至5～7葉時，在其莖基部注射接種。

1.2 MeJA對竹根姜抗姜瘟病的誘導(dǎo)作用

1.2.1 MeJA對姜青枯菌致病性的影響 將0.2 μm細菌微孔濾膜過濾的MeJA加入TTC培養(yǎng)基中，MeJA的終濃度分別為0.001、0.01、0.1、0.5和1mmol·L-1，對照為TTC培養(yǎng)基中加入與MeJA等量的滅菌蒸餾水。致病性姜青枯菌28℃培養(yǎng)48 h，計算弱化指數(shù)（N），弱化指數(shù)大于0.80為無致病力菌株，0.60～0.80時為致病力不確定菌株，小于0.60為強致病力菌株［7］。

式中，D1為菌落中央的紅斑半徑，D2為菌落半徑

MeJA處理的菌落搖菌后取菌液0.5mL接種竹根姜，15d后按姜瘟病5級分級標準記載病級，統(tǒng)計病情指數(shù)（DI）［8］。

1.2.2 MeJA誘導(dǎo)竹根姜對姜瘟病的抗性 將MeJA配制成0、0.001、0.01、0.1、0.5和1mmol· L-1的水溶液，過濾滅菌，噴霧處理竹根姜，直至全部葉片濕潤為止，保濕24h。2d后再用致病性姜青枯菌液接種，15d后按姜瘟病5級分級標準記載病級，計算病情指數(shù)和誘抗效果［8］。

1.3 MeJA誘導(dǎo)姜瘟病抗性機制研究

1.3.1 處理和取樣 實驗設(shè)置4個處理：1）單獨接種姜青枯菌；2）單獨用MeJA溶液處理；3）MeJA溶液處理后接種姜青枯菌；4）莖基部注射無菌水對照。根據(jù)誘導(dǎo)實驗得到的MeJA最佳濃度（0.1mmol· L-1）噴霧竹根姜葉片，保濕24h后，再接種姜青枯菌，分別于接種后0、2、4、6、9、12和15d取樣姜塊，-80℃保存?zhèn)溆?。每個處理重復(fù)3次。

1.3.2 H2O2含量測定 H2O2含量測定按照Jiang［9］的方法進行，其單位以nmol·g-1表示。1.3.3 防御酶和病程相關(guān)蛋白活性測定 參照Moerschbacher［10］的方法提取粗酶液，略有改進。苯丙氨酸解氨酶（PAL）活性測定參照Xue［11］的方法，過氧化物酶（POD）活性測定參照Zhang［12］的方法，多酚氧化酶（PPO）活性測定參Li［13］的方法，過氧化氫酶（CAT）活性測定參照Dhindsa［14］的方法。

幾丁質(zhì)酶液的提取及活性測定參照Boller［15］方法，膠體幾丁質(zhì)參照Berger［16］的方法制備。幾丁質(zhì)酶活性測定以膠體幾丁質(zhì)為底物，測定反應(yīng)后產(chǎn)生的N-乙酰氨基葡糖胺的量。一個酶活單位定義為每分鐘生成1μmol N-乙酰氨基葡萄糖所需的酶量。β-1，3-葡聚糖酶活性測定參考Mauch［17］的方法。

1.3.4 木質(zhì)素含量測定 木質(zhì)素的提取和含量測定按照Musel［18］的方法，以每克鮮重在280nm處的吸收值（A280）表示木質(zhì)素的相對含量。

1.4 數(shù)據(jù)分析

應(yīng)用SPSS19.0統(tǒng)計軟件對實驗數(shù)據(jù)進行t檢驗，P＜0.05表示具有顯著性差異。

2 結(jié)果與分析

2.1 MeJA對姜青枯菌致病性和竹根姜對姜瘟病抗性的影響

在含0.001～1mmol·L-1MeJA的TTC培養(yǎng)基上，姜青枯菌培養(yǎng)48h后，弱化指數(shù)為0.30～0.34，與對照基本相同；接種后15d竹根姜的病情指數(shù)為80.73～84.23（表1），且處理與對照無顯著性差異（P＞0.05）。結(jié)果說明在實驗濃度范圍內(nèi)，MeJA對姜青枯菌的致病力沒有直接的抑制作用。同時，用不同供試濃度的MeJA處理竹根姜幼苗，都能夠顯著降低竹根姜姜瘟病病情指數(shù)（P＜0.05），并提高對姜瘟病的抗性（表1）。其中，MeJA濃度為0.1mmol·L-1時竹根姜的病情指數(shù)最低，誘抗效果最好，分別達到21.68%和73.44%。以上結(jié)果說明，外源MeJA提高了竹根姜對姜瘟病的抗性。2.2 MeJA處理對竹根姜塊H2O2含量的影響

如圖1所示，隨著MeJA處理時間的延長，對照組竹根姜塊H2O2含量一直穩(wěn)定在比較低的水平，而各種處理的竹根姜塊H2O2含量表現(xiàn)出先升高后降低的變化趨勢，并均在處理2d后就達到峰值；在整個處理過程中，各類處理的竹根姜塊H2O2含量始終高于同期對照，并且單獨MeJA處理和MeJA處理后再接種青枯菌的竹根姜塊H2O2含量始終保持在較高水平，而單獨接種青枯菌處理的H2O2含量稍低，在接種12d后接近對照水平（P＞0.05）。在同期各處理之間以及處理與對照之間的差異大多達到顯著水平（P＜0.05）。以上結(jié)果說MeJA處理促進了竹根姜內(nèi)源H2O2在前期迅速積累，提高了竹根姜的抗病性。

2.3 MeJA對竹根姜防御酶和病程相關(guān)蛋白活性的影響

用0.1mmol·L-1的MeJA和青枯菌處理竹根姜，姜塊PAL、POD、PPO和CAT活性在15d內(nèi)的變化如圖2所示。清水對照姜塊的4種酶活性比較穩(wěn)定，各種處理姜塊PAL、POD、PPO和CAT活性較對照均有不同程度的增加，并以MeJA噴霧后再接種青枯菌的處理活性最高，單獨MeJA處理的活性也保持在較高水平，且均顯著高于對照（P＜0.05）。首先，MeJA處理后再接種青枯菌，竹根姜姜塊的PAL活性較未處理均有所增加；單獨MeJA處理和MeJA處理后接種青枯菌的竹根姜的PAL活性在早期上升較快，于第9天達到峰值，其酶活性分別是對照、單獨MeJA和單獨青枯菌處理的2.47倍、1.25倍和2.04倍。

圖1 MeJA處理對竹根姜H2O2含量的影響Fig.1 Effect of MeJA on H2O2content in‘Zhugenjiang’ginger

表1 MeJA對姜青枯菌致病性和竹根姜的姜瘟病抗性的影響Table 1 Effect of MeJA on pathogenicity and resistance of‘Zhugenjiang’ginger to Ralstonia solanacearum

其次，用MeJA處理后再接種青枯菌和單獨用MeJA處理的竹根姜，其POD活性同樣是在前期迅速升高；各處理POD活性隨處理時間逐漸上升，均在處理第9天時最大，此后緩慢下降。另外，各處理PPO和CAT活性隨處理時間緩慢上升，在第12天時達到最大值，隨后有所降低；各處理的PPO和CAT活性始終高于同期對照，并基本表現(xiàn)為MeJA處理后再接種青枯菌處理最高，單獨MeJA處理次之，單獨青枯菌處理最低，表明MeJA誘導(dǎo)竹根姜產(chǎn)生對青枯病的抗性與PPO和CAT活性有密切關(guān)系。以上結(jié)果說明MeJA處理短時間內(nèi)提高了胞內(nèi)H2O2含量，進而激活相關(guān)防御酶基因的表達，增強防御酶活性，促進了木質(zhì)素的合成。

圖2 MeJA處理對竹根姜PAL、POD、PPO和CAT活性的影響Fig.2 Effect of MeJA on activities of PAL，POD，PPO and CAT in‘Zhugenjiang’ginger

圖3 MeJA處理對竹根姜幾丁質(zhì)酶和β-1，3-葡聚糖酶活性的影響Fig.3 Effect of MeJA on activities of chitinase andβ-1，3-glucanase in‘Zhugenjiang’ginger

同時，如圖3所示，單獨MeJA處理和MeJA處理后再接種青枯菌處理的竹根姜病程相關(guān)蛋白（幾丁質(zhì)酶和β-1，3-葡聚糖酶）活性較對照和接種青枯菌處理顯著升高（P＜0.05）。其中，幾丁質(zhì)酶活性在前期上升迅速，隨后一直保持較高水平，且同期的各處理之間達到顯著差異水平；MeJA處理后再接種青枯菌處理姜塊的β-1，3-葡聚糖酶活性在中期快速上升，于第6天達到峰值，之后緩慢降低；單獨MeJA處理的β-1，3-葡聚糖酶活性分別在第4天和第9天出現(xiàn)了兩個高峰；而單獨接種青枯菌的竹根姜的β-1，3-葡聚糖酶活性緩慢上升，接種12d后顯著高于對照（P＜0.05）。以上結(jié)果說明MeJA處理提高了竹根姜幾丁質(zhì)酶和β-1，3-葡聚糖酶的活性，抑制病原菌的生長。

2.4 MeJA處理后竹根姜木質(zhì)素含量的動態(tài)變化

竹根姜木質(zhì)素含量隨處理時間的變化如圖4所示。其中，除了第0天單獨接種青枯菌外，各處理姜塊木質(zhì)素含量均始終顯著高于同期對照（P＜0.05）；MeJA處理竹根姜的木質(zhì)素的積累非常明顯，均在第12天達到頂峰，隨后略微降低；而單獨接種青枯菌的竹根姜的木質(zhì)素含量緩慢上升，于第6天達到最大值。在整個處理過程中，兩個MeJA處理竹根姜的木質(zhì)素含量明顯高于其余處理，MeJA處理后再接種青枯菌處理又顯著高于單獨MeJA處理，且隨處理時間延長這種趨勢越明顯。這說明MeJA處理通過提高竹根姜木質(zhì)素的合成，強化細胞壁，提高對姜瘟病的抗性。

圖4 MeJA處理對竹根姜木質(zhì)素含量的影響Fig.4 Effect of MeJA on lignin content in‘Zhugenjiang’ginger

3 討論與結(jié)論

MeJA作為一種誘導(dǎo)因子，參與植物對病原菌的信號傳遞和應(yīng)答反應(yīng)，在植物抗病反應(yīng)中有著極其重要的作用［19］。Ahn等［20］發(fā)現(xiàn)用0.1mmol· L-1的MeJA可以有效提高水稻對稻瘟病菌的抗性，但有關(guān)MeJA誘導(dǎo)竹根姜對姜青枯菌的抗病反應(yīng)尚未有研究報道。本研究結(jié)果表明，0.001～1 mmol·L-1的MeJA處理姜青枯菌對其致病力沒有直接的抑制作用；施用0.1mmol·L-1的MeJA能夠降低竹根姜的病情指數(shù)，提高竹根姜對姜瘟病的抗性。

研究表明，植物體內(nèi)含有抗病防衛(wèi)基因，這些基因翻譯特定的防衛(wèi)蛋白，當植物體內(nèi)的MeJA含量迅速積累達到正常水平的數(shù)十倍時，即誘導(dǎo)植物的抗病性反應(yīng)，包括激活病程相關(guān)蛋白、促進木質(zhì)素、植保素和酚類積累。進一步的研究發(fā)現(xiàn)，MeJA或JA需要多級信號分子傳導(dǎo)才能充分誘導(dǎo)植物的抗病性反應(yīng)［21］。目前已證實，H2O2是植物體內(nèi)主要的信號傳遞分子之一。作為活性氧自由基的H2O2，可在植物受到病原菌侵染或激發(fā)子誘導(dǎo)時大量產(chǎn)生（活性氧迸發(fā)），從而在轉(zhuǎn)錄和翻譯水平上激活植物體內(nèi)各種防衛(wèi)基因的表達，進而傳遞誘導(dǎo)下游防御反應(yīng)如木質(zhì)素（細胞壁的強化）的合成和病程相關(guān)蛋白的積累，提高植物的抗病性［22］。

PAL、POD、PPO和CAT是參與植物抗病反應(yīng)的重要防御酶類，其中PAL和POD在木質(zhì)素的合成與積累中起重要作用，與植物抗病性密切相關(guān)，而PPO能將酚類氧化成對病原菌有毒的醌類物質(zhì)，CAT與植物體內(nèi)活性氧的清除有關(guān)［23-24］。病程相關(guān)蛋白的積累是植物獲得系統(tǒng)抗性的重要原因［25］，其中幾丁質(zhì)酶和β-1，3-葡聚糖酶是2種重要的病程相關(guān)蛋白。幾丁質(zhì)酶和β-1，3-葡聚糖酶通過特異性的水解病原菌細胞壁中的幾丁質(zhì)和葡聚糖并破壞細胞壁結(jié)構(gòu)，從而抑制病原菌的生長。在本實驗中，經(jīng)外源MeJA處理的竹根姜，姜塊中H2O2含量在前期達到峰值，伴隨著H2O2的迸發(fā)，4種防御酶（PAL、POD、PPO和CAT）和2種病程相關(guān)蛋白（幾丁質(zhì)酶和β-1，3-葡聚糖酶）的活性均顯著上升，進而促進木質(zhì)素的合成。結(jié)果說明，MeJA通過調(diào)控竹根姜細胞內(nèi)下游信號分子H2O2的水平，將抗病信號傳遞并放大到整個植株，進而提高防御相關(guān)酶，包括木質(zhì)素合成相關(guān)酶（PAL和POD）的活性和病程相關(guān)蛋白的表達，促進木質(zhì)素的合成，提高了竹根姜的抗病性。但MeJA與其它信號分子（如H2S、NO等）之間的關(guān)系仍需后續(xù)研究。

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（編輯：裴阿衛(wèi)）

Resistance of‘Zhugenjiang’Ginger to Ralstonia solanacearum Induced by Exogenous Methyl Jasmonate

ZHOU Daxiang1，2，XIONG Shu3
（1College of Life Science and Engineering，Chongqing Three Gorges University，Wanzhou，Chonqqing 404100，China；2College of Life Science，Chongqing University，Chongqing Key Lab of Genetic Function and Regulation，Chongqing 400030，China；3Department of Basic Medicine，Chongqing Three Gorges Medical College，Wanzhou，Chongqing 404120，China）

With‘Zhugenjiang’ginger（Zingiber officinale Roscoe）as the object of study，we analyzed the physiological and biochemical mechanism of MeJA induced to the disease resistance.The research discovered that the treatment of exogenous Methyl jasmonate（MeJA）could significantly reduce disease indices of‘Zhugenjiang’ginger，and increase resistance against Bacterial Wilt of Ginger.no directly inhibitory effect was detected on pathogenicity of Ralstonia solanacearum in vitro.MeJA-treated‘Zhugenjiang’ginger could speedly promote endogenous H2O2content during the early stage，and simultaneously induce the increases of activities of phenylalanine ammonialyase（PAL），peroxidase（POD），polyphenol oxidase（PPO），catalase（CAT），chitinase andβ-1，3-glucanase associated with increase of lignin content.The results exhibited that MeJA regulated the downstream signaling molecule H2O2level to enhance activities of enzymes related to defense and expressions of pathogenesis-related proteins（PR proteins）in ginger cells，resulting in promoting lignin accumulation and furthermore improving disease resistance in ginger.

‘Zhugenjiang’ginger（Zingiber officinale Roscoe）；methyl jasmonate；hydrogen peroxide；pathogenesis-related proteins；lignin

Q945.78

A

10.7606／j.issn.1000-4025.2015.07.1415

1000-4025（2015）07-1415-06

2014-12-25；修改稿收到日期：2015-06-05

重慶市自然科學基金（cstc2012jjA80012）；重慶市教委科學技術(shù)研究項目（KJ131112）；重慶三峽學院院級重點項目

周大祥（1979-），男，副教授，主要從事植物生理及病理研究。E-mail：dqzhou79＠163.com