徐勝平，劉雨陽，吳素蕊，曹建新**，陳正啟

（1．昆明理工大學云南省食品安全研究院，云南 昆明 650500；2．中華全國供銷合作總社昆明食用菌研究所，云南 昆明 650221）

4種云南野生牛肝菌的多酚含量及其抗氧化活性*

徐勝平1，劉雨陽1，吳素蕊2，曹建新1**，陳正啟2

（1．昆明理工大學云南省食品安全研究院，云南 昆明 650500；2．中華全國供銷合作總社昆明食用菌研究所，云南 昆明 650221）

從銅色牛肝菌（Boletus aereus）、雙色牛肝菌（B.bicolor）、美味牛肝菌（B.edulis）、灰褐牛肝菌（B. griseus）4種云南野生牛肝菌中提取多酚物質(zhì)，研究了所得多酚組成及其抗氧化作用。結(jié)果表明：銅色牛肝菌、雙色牛肝菌、美味牛肝菌和灰褐牛肝菌所含多酚類物質(zhì)的種類和含量存在差異，在10種酚類物質(zhì)中，5-磺基水楊酸、兒茶素和肉桂酸在4種牛肝菌中均被檢出。其中5-磺基水楊酸含量最高，在4種牛肝菌中的含量分別為986．88 mg/100g、679．00 mg/100g、1 369．25 mg/100g、1 268．5 mg/100g。4種牛肝菌多酚對DPPH自由基、ABTS自由基和羥自由基都具有很好的清除能力，且該清除能力與多酚濃度呈現(xiàn)出很好的劑量相關性。4種牛肝菌都具有很好的鐵離子還原能力，IC50值介于0．02和0．04之間。

牛肝菌；多酚；抗氧化活性

牛肝菌屬真菌門（Eumycota）擔子菌亞門（Basidiomycotina） 層菌綱 （Hymenomycetes） 傘菌目（Agaricales） 牛肝菌科（Boletaceae） 牛肝菌屬（Boletus）[1]。牛肝菌在意大利、法國、瑞士、德國尤被推崇，在我國分布廣泛，西南地區(qū)最多[2]。牛肝菌具有較強的抗氧化性[3]，能抑制癌細胞[4]、降血壓[5]和降血脂等[6]。抗氧化性是多酚普遍存在的一種活性，活性氧增多可導致體內(nèi)脂質(zhì)過氧化、衰老，甚至引發(fā)心臟病[7-8]。酚類結(jié)構(gòu)使其對活性氧等自由基具有很強的捕捉能力，能夠減少或阻止氧化反應的發(fā)生[9]。近年來，新型天然抗氧化劑的開發(fā)與利用逐漸受到人們的關注和重視[10]。

本實驗選取采自云南省的銅色牛肝菌（Boletus aereus）、雙色牛肝菌（B.bicolor Peck）、美味牛肝菌（B.edulis）和灰褐牛肝菌（B.griseus）4種野生牛肝菌，對其所含多酚類物質(zhì)進行提取，測定含量及組成，并對體外抗氧化作用進行了探究，以期進一步拓展4種食用菌的利用價值，為開發(fā)新型的天然抗氧化劑提供理論基礎。

1 材料與方法

1.1 材料與試劑

新鮮銅色牛肝菌、雙色牛肝菌、美味牛肝菌、灰褐牛肝菌，均購自昆明木水花野生菌交易市場。

Na2CO3、福林酚、沒食子酸、乙酸、甲醇、乙醇、1，1-二苯基-2-三硝基苯肼（DPPH）、2，2-聯(lián)氮基-雙（3-乙基苯并噻唑啉-6-磺酸） 二氨鹽（ABTS）、過硫酸鉀、Na2HPO4、NaH2PO4、鐵氰化鉀、三氯乙酸、三氯化鐵、水楊酸、硫酸亞鐵和過氧化氫等均為分析純；乙腈，HPLC級，為德國Merck KGaA公司產(chǎn)品；5-磺基水楊酸、沒食子酸、槲皮素、苯甲酸、兒茶素、咖啡酸、蘆丁、綠原酸、原兒茶酸、肉桂酸，均≥99%，為Sigma公司產(chǎn)品。

1.2 儀器與設備

ZD-F12真空冷凍干燥機，購自南京載智自動化設備有限公司；AL204型分析天平，梅特勒-托利多儀器上海有限公司；HH-4恒溫水浴鍋，金壇市科析儀器有限公司；YHZ82恒溫振蕩器，常州國華電器有限公司；L500臺式低速自動平衡離心機，湖南湘儀實驗室儀器開發(fā)有限公司；FE20實驗室pH計，梅特勒-托利多儀器上海有限公司；溶劑過濾器和0．45μm微孔濾膜，天津津騰試驗設備有限公司；1260高效液相色譜儀，Agilent，Germany；Spectra-Max M5多功能酶標儀 Molecular Devices，America；生物顯微鏡，重慶澳浦光電技術(shù)有限公司。

1.3 方法

1．3．1 牛肝菌多酚的提取工藝流程圖

將銅色牛肝菌、雙色牛肝菌、美味牛肝菌、灰褐牛肝菌子實體凍干后打磨成粉，過80目篩，準確稱取5 g粉末放入250 mL錐形瓶中，加入100 mL 60%乙醇，置于60℃恒溫水浴鍋中，提取1 h，然后將提取液經(jīng)6層紗布過濾，5 000 r·min-1離心10 min[11]，提取2次合并濾液即為多酚提取液，4℃保存?zhèn)溆谩?/p>

1．3．2 牛肝菌多酚含量測定

多酚含量的測定采用Folin-ciocalteu方法，并經(jīng)過一些修改進行測定[12]。

1．3．3 HPLC法測定多酚的種類

樣品配制：分別提取4種牛肝菌中多酚類物質(zhì)，55℃真空濃縮至膏狀，加少量水將提取物溶出后定容，測定提取物中多酚類物質(zhì)含量。進樣前過濾，備用。

參照Liang等[13]的方法并適當修改：色譜柱：Agilent C18（4．6 mm×250 mm，5 μm）；紫外檢測波長280 nm，柱溫25℃，進樣量10 μL，流速為1 mL·min-1，流動相A為0．2%乙酸溶液，流動相B為100%乙腈溶液。梯度洗脫程序：0～2 min，10%B；2 min～31 min，10%～40%B；31 min～40 min，40%～90%B；40 min～41 min，100%B。

1．3．4 牛肝菌多酚類物質(zhì)體外抗氧化作用

（1）DPPH自由基清除活性

將0．4 mL不同濃度的多酚溶液分別加入2．0 mL 0．1 mmol·L-1DPPH甲醇溶液，混合均勻后避光反應30 min，517 nm處測定吸光值AX。同時以同體積甲醇和超純水分別取代DPPH溶液和多酚樣品調(diào)零，以同體積的超純水代替多酚溶液作為空白對照組，測吸光值A0，以同體積甲醇代替DPPH作為樣品對照組，測吸光值AX0。DPPH自由基清除率（C1）公式為：

（2）ABTS自由基清除活性

取0．5 mL不同濃度的牛肝菌多酚，分別加入4 mL ABTS＋反應液（0．0025 g/100mL甲醇），振蕩搖勻后于30℃水浴中靜置6 min，測定734 nm下的吸光值AX。同時以同體積乙醇和超純水分別取代ABTS＋溶液和多酚樣品調(diào)零，以同體積的乙醇代替多酚溶液作為空白對照組，測吸光值A0，以同體積乙醇代替 ABTS＋溶液作為樣品對照組，測吸光值AX0。ABTS自由基清除率（C2）公式為：

（3）羥基自由基清除活性

取1mL不同濃度的牛肝菌多酚溶液依次加入0．3 mL 8．0 mmol·L-1FeSO4、0．25 mL 20 mmol·L-1H2O2，震蕩搖勻靜置10 min，加入1 mL 3．0 mmol·L-1水楊酸乙醇溶液搖勻，于37℃水浴30 min，取出后流水冷卻至室溫，6 000 r·min-1離心10 min，吸取上清液在510 nm處測吸光值AX。以等體積超純水代替樣品作為空白對照組測吸光值A0，以等體積超純水代替水楊酸作為樣品對照組，測吸光值AX0，以等體積超純水分別代替多酚樣品和水楊酸調(diào)零。羥基自由基清除率（C3）公式為：

（4）鐵離子還原能力（鐵氰化鉀）

將4種牛肝菌粗多酚配成不同濃度的溶液備用。在離心管中依次加入1 mL 0．2 mol·L-1pH6．6的磷酸緩沖液、1 mL不同濃度的多酚溶液、1 mL 1%鐵氰化鉀溶液，于50℃水浴20 min；再加入1 mL質(zhì)量濃度10%三氯乙酸，流水冷卻，5 000 r·min-1離心10 min，取上清液1 mL；再加入1 mL超純水和0．2 mL質(zhì)量濃度0．1%的三氯化鐵，反應10 min后于700 nm處測其吸光值。以等體積超純水代替多酚樣品調(diào)零。

1.4 數(shù)據(jù)處理

數(shù)據(jù)采用Origin 8．5統(tǒng)計分析，試驗重復3次，結(jié)果用x±s表示，并用SPSS 19．0軟件進行統(tǒng)計處理。

2 結(jié)果與分析

2.1 4種牛肝菌中多酚含量

以沒食子酸為標準對照，采用福林酚方法獲得標準曲線，方程為y=0．00628x＋0．02369，R2=0．9998，由此計算出銅色牛肝菌、雙色牛肝菌、美味牛肝菌、灰褐牛肝菌的總酚含量分別是（5．34±0．04）%、（3．64±0．04）%、（2．01±0．01）%、（4．02±0．03）%；總酚含量的順序為銅色牛肝菌＞灰褐牛肝菌＞雙色牛肝菌＞美味牛肝菌。

2.2 牛肝菌中10種多酚的含量

在1．3．3所述色譜條件下，分別將銅色牛肝菌、雙色牛肝菌、美味牛肝菌和灰褐牛肝菌4種樣品進樣，測定10種多酚類物質(zhì)的含量，各成分的含量以毫克等量每100克牛肝菌干重（mg/100g） 來表示，測定結(jié)果見表1。

表1 4種云南野生牛肝菌樣品的多酚類物質(zhì)含量Tab．1 The polyphenol content of four kinds of Yunnan wild Boletus samples

由表1可見，不同牛肝菌中各種多酚含量有所差異。在該色譜條件下測定銅色牛肝菌、雙色牛肝菌、美味牛肝菌、灰褐牛肝菌4種樣品，均檢測出5-磺基水楊酸、兒茶素和肉桂酸，且5-磺基水楊酸在所檢測的10種酚類物質(zhì)中含量最高。另外，在銅色牛肝菌中還檢測出沒食子酸、苯甲酸、咖啡酸、蘆丁和原兒茶酸等共8種多酚類物質(zhì)；在雙色牛肝菌中還檢測出沒食子酸、槲皮素、苯甲酸、綠原酸和原兒茶酸等共8種多酚類物質(zhì)；在美味牛肝菌中還檢測出咖啡酸等共4種多酚類物質(zhì)；在灰褐牛肝菌中還檢測出咖啡酸、蘆丁和綠原酸等共6種多酚類物質(zhì)。

在此色譜條件下，10種酚類物質(zhì)得到了較好地分離，說明該色譜條件適合測定牛肝菌中5-磺基水楊酸、沒食子酸、槲皮素、肉桂酸等多酚類物質(zhì)。銅色牛肝菌、雙色牛肝菌、美味牛肝菌、灰褐牛肝菌中所含多酚類物質(zhì)的種類和含量均存在差異，在10種多酚類物質(zhì)中，5-磺基水楊酸、兒茶素和肉桂酸在4種牛肝菌中均被檢出。其中5-磺基水楊酸含量最高，分別為986．88 mg/100g、679．00 mg/100g、

1 369．25 mg/100g、1 268．5 mg/100g。

2.3 云南野生牛肝菌多酚的抗氧化活性

2．3．1 DPPH自由基清除活性

4種云南野生牛肝菌中多酚的DPPH自由基清除能力見圖1。

圖1 不同濃度牛肝菌多酚的DPPH自由基清除能力Fig．1 Dose-dependent DPPH free radical scavenging ability of Boletus polyphenols

由圖1可見，4種牛肝菌多酚都表現(xiàn)出很好的DPPH自由基清除活性，且隨著提取物多酚濃度的增加清除率也有所增加，說明云南野生牛肝菌中的多酚是一類與其表現(xiàn)出的抗氧化性有重要關系的化合物。實驗結(jié)果表明，對于同一種牛肝菌多酚，DPPH自由基清除能力與多酚含量呈現(xiàn)出很好的正相關（R2=0．9949）。

在4種牛肝菌中，銅色牛肝菌對DPPH自由基的清除能力最強，當濃度達到0．35 mg·mL-1時清除率達到79．96%。DPPH自由基的清除能力順序為：銅色牛肝菌＞雙色牛肝菌＞美味牛肝菌＞灰褐牛肝菌。

不同品種的牛肝菌對DPPH自由基的清除能力不同，這是因為多酚類化合物清除DPPH自由基的能力大小受多種因素的共同控制。范金波等[14]研究表明，多酚的DPPH自由基清除活性與酚酸的構(gòu)成有關，相同濃度的咖啡酸與蘆丁對DPPH自由基的清除能力相當，均顯著高于原兒茶酸的活性；Vignoli等[15]研究表明，咖啡飲料中酚酸的含量與DPPH自由基清除能力呈極顯著的正相關性。

2．3．2 ABTS自由基清除活性

4種云南野生牛肝菌多酚的ABTS自由基清除能力結(jié)果見圖2。

圖2 不同濃度牛肝菌多酚的ABTS自由基清除能力Fig．2 Dose-dependent ABTS free radical scavenging ability of Boletus polyphenols

由圖2可見，各樣品均具有較強的ABTS自由基清除能力，大小順序依次為銅色牛肝菌＞美味牛肝菌＞雙色牛肝菌＞灰褐牛肝菌。表明ABTS自由基清除能力與牛肝菌乙醇提取物中多酚含量呈現(xiàn)出很好的正相關（R2=0．9880）。其中當銅色牛肝菌多酚濃度為0．5 mg·mL-1時，對ABTS自由基清除率高達92．31%。4種牛肝菌對DPPH和ABTS自由基清除能力有所不同，實驗結(jié)果的差異可能是由于氧化體系不同所致。此前，Wootton-Beard等[16]通過比較23種果蔬飲料對DPPH和ABTS自由基清除能力，發(fā)現(xiàn)二者相關性較低（R2=0．45）。

2．3．3 羥基自由基清除活性

云南野生牛肝菌多酚的羥基自由基清除能力結(jié)果見圖3。

由圖3可見，4種牛肝菌對羥自由基清除能力很強，且清除能力與多酚含量呈劑量正相關性。隨著多酚含量的增加，羥自由基清除能力逐漸增強，當多酚濃度為0．2 mg·mL-1時，雙色牛肝菌對其清除率已經(jīng)達到86．59%。4種野生菌對羥自由基清除能力效果最好的是雙色牛肝菌，最差的是灰褐牛肝菌。

圖3 不同濃度牛肝菌多酚的羥自由基清除能力Fig．3 Dose-dependent hydroxyl radical scavenging ability of Boletus polyphenols

多酚對自由基的清除活性受多種因素共同控制。在不同抗氧化體系中，其抗氧化能力的表現(xiàn)也不盡相同。Hou等[17]報道，自由基清除活性與分子中羥基的位置有關；Huang等[18]研究表明，生物系統(tǒng)中的代謝產(chǎn)物和pH范圍均可影響多酚類化合物的結(jié)構(gòu)，進而影響其抗氧化活性。

2．3．4 鐵離子還原能力（FRAP）

4種云南野生牛肝菌多酚鐵離子還原能力結(jié)果見圖4。

由圖4可見，可以看出隨著多酚濃度的增加，吸光值逐漸加大，說明牛肝菌多酚對鐵離子的還原能力逐漸增大，以此表明抗氧化能力的增強。當多酚濃度為0．02 mg·mL-1時，銅色牛肝菌、雙色牛肝菌、美味牛肝菌、灰褐牛肝菌的700 nm下的吸光值分別為0．379、0．280、0．350和0．539。

在還原力方面，美味牛肝菌相比雙色牛肝菌對鐵離子還原能力相近但略高，均低于銅色牛肝菌及灰褐牛肝菌。Karaman等[19]研究表明多酚可以作為氧自由基清除劑、還原劑以及氫原子供體，甚至有的多酚類物質(zhì)還能夠螯合金屬離子。牛肝菌多酚的強還原力無疑為其作為還原劑中的一種有效成分提供可行性參考。

圖4 不同濃度牛肝菌多酚的鐵離子還原能力Fig．4 Dose-dependent ferric reducing ability of Boletus polyphenols

3 結(jié)論

通過福林酚方法測定發(fā)現(xiàn)4種牛肝菌中多酚含量存在較大的差異。銅色牛肝菌、雙色牛肝菌、美味牛肝菌、灰褐牛肝菌中所含多酚類物質(zhì)的種類和含量存在差異，在10種多酚類物質(zhì)中，5-磺基水楊酸、兒茶素和肉桂酸在4種牛肝菌中均被檢出，其中5-磺基水楊酸含量最高，分別為986．88 mg/100g、679．00 mg/100g、1 369．25 mg/100g、1 268．5 mg/100g。體外抗氧化實驗結(jié)果表明，4種云南野生牛肝菌多酚對DPPH自由基、ABTS自由基和羥自由基都具有很好的清除能力，且該清除能力與多酚濃度呈現(xiàn)出很好的劑量相關性。4種牛肝菌都具有很好的鐵離子還原能力，IC50值介于0．02和0．04之間。牛肝菌在4種體系中抗氧化能力不完全一致，實驗結(jié)果的差異可能是由于抗氧化體系不同所致，總的來說，在4種牛肝菌中，銅色牛肝菌多酚抗氧化活性最好，灰褐牛肝菌相對其他牛肝菌抗氧化活性較差。

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云南牛肝菌出口貿(mào)易迎來新機遇

據(jù)悉，云南省野生牛肝菌出口量約占我國牛肝菌出口總量的80%，是云南省傳統(tǒng)大宗出口農(nóng)產(chǎn)品之一。為持續(xù)推動牛肝菌產(chǎn)業(yè)發(fā)展，促進云南高原特色農(nóng)產(chǎn)品擴大出口，日前，云南檢驗檢疫局結(jié)合質(zhì)檢職能，立足產(chǎn)業(yè)實際，落實好國務院提出的簡政放權(quán)、職能轉(zhuǎn)變以及國家質(zhì)檢總局有關穩(wěn)定和促進地方外貿(mào)經(jīng)濟發(fā)展的要求，大膽改革，積極幫扶助推云南牛肝菌擴大出口。該局創(chuàng)新檢驗監(jiān)管模式，在風險分析的基礎上，結(jié)合產(chǎn)品類別、日常檢驗檢疫情況、出口國家檢驗檢疫要求以及企業(yè)的誠信建設等情況對出口企業(yè)進行分類管理。對工藝成熟的牛肝菌速凍品、鹽漬品按20%比例抽檢，未抽檢的則采信第三方實驗室或企業(yè)實驗室檢測結(jié)果。

一系列有力措施使云南牛肝菌出口逆市上揚，目前新產(chǎn)季原料大豐收，原料收購價格只有往年的二分之一，令牛肝菌出口貿(mào)易又迎來一次新機遇。

中國食用菌商務網(wǎng) 2015.10.30

Polyphenol Content and Antioxidant Activity of Four Kinds of Yunnan Wild Boletus

XU Sheng-ping1,LIU Yu-yang1,WU Su-rui2,CAO Jian-xin1,CHEN Zheng-qi2
(1．Yunnan Institute of Food Safety,Kunming University of Science and Technology,Kunming 650500,China;
2．Kunming Edible Fungi Institute of All China Federation of Supply and Marketing Cooperatives,Kunming 650221,China)

The polyphenol composition and antioxidant activity of four kinds of Yunnan wild Boletus(B.aereus,B.bicolor Peck,B.edulis and B.griseus) were investigated in the present work．The results showed that the type and content of polyphenols were difference in those four Boletus．Among 10 kinds of polyphenols,5-sulfosalicylic acid,catechin and cinnamon were all detected,and 5-sulfosalicylic acid showed the highest content with 986．88 mg/100g,679．00 mg/100g,1 369．25 mg/100g, 1 268．5 mg/100g,respectively．Polyphenol of four Boletus showed better dose-dependent DPPH,ABTS and hydroxyl free radi cal scavenging ability．Ferric reducing ability of wild Boletus lies between 0．02 and 0．04．

Boletus;polyphenol;constitution;antioxidant activity

S646.9

A

1003-8310（2015）06-0054-06

10．13629/j．cnki．53-1054．2015．06．014

“十二五”國家科技支撐計劃課題（2013BAD16B01）。

徐勝平（1987-），男，在讀碩士研究生，主要研究方向為功能食品研究。E-mail:742697822@qq．com

**通信作者：曹建新（1969-），女，博士，教授，主要從事食品科學研究。E-mail:jxcao321@hotmail．com

2015-09-08