郭 軍GUO Jun

孟 郊2MENG Jiao

韓 彤1HAN Tong

腦膠質(zhì)瘤磁敏感信號及表觀擴散系數(shù)與病理分級的相關(guān)性研究

郭 軍1GUO Jun

孟 郊2MENG Jiao

韓 彤1HAN Tong

目的分析磁敏感加權(quán)成像磁敏感信號（ITSS）及擴散加權(quán)成像表觀擴散系數(shù)（ADC）與不同級別腦膠質(zhì)瘤的相關(guān)性，探討ITSS及ADC值在腦膠質(zhì)瘤術(shù)前分級中的應用價值。資料與方法52例腦膠質(zhì)瘤患者均行磁敏感加權(quán)成像和擴散加權(quán)成像掃描，根據(jù)腦腫瘤分級標準分為低級別膠質(zhì)瘤組（18例）和高級別膠質(zhì)瘤組（34例），比較ITSS分級、ADC值與病理分級之間的相關(guān)性，采用ROC曲線評價ITSS和ADC值在腦膠質(zhì)瘤病理分級中的診斷效能。結(jié)果不同級別腦膠質(zhì)瘤的ITSS分級差異有統(tǒng)計學意義（χ2=27.458, P＜0.01）；不同級別腦膠質(zhì)瘤的ADC值差異有統(tǒng)計學意義（U=689.000, P＜0.01）；ITSS分級與病理分級呈顯著正相關(guān)（r=0.727, P＜0.001），ADC值與病理分級呈顯著負相關(guān)（r=－0.622, P＜0.001），不同級別腦膠質(zhì)瘤ITSS分級與ADC值呈顯著負相關(guān)（r=－0.617, P＜0.001）。以病理分級為標準，ITSS在腦膠質(zhì)瘤術(shù)前分級中的診斷敏感度、特異度、準確度、陽性預測值、陰性預測值分別為85.29%、77.78%、82.69%、87.88%、73.68%，ADC值在腦膠質(zhì)瘤術(shù)前分級中的診斷敏感度、特異度、準確度、陽性預測值、陰性預測值分別為97.06%、88.89%、94.23%、94.29%、94.12%。結(jié)論ITSS分級、ADC值與腦膠質(zhì)瘤病理分級之間有很高的相關(guān)性，聯(lián)合應用ITSS和ADC值可以顯著提高腦膠質(zhì)瘤術(shù)前分級的準確性。

神經(jīng)膠質(zhì)瘤；磁共振成像，彌散；磁敏感加權(quán)成像；擴散加權(quán)成像；表觀擴散系數(shù)；病理學，外科

膠質(zhì)瘤是較常見的中樞神經(jīng)系統(tǒng)腫瘤，尤其是高級別的膠質(zhì)瘤常為致命性的傷害，術(shù)前通過影像學方法對膠質(zhì)瘤進行準確分級能夠為臨床制訂合理的治療方案及評價預后起到重要的作用。擴散加權(quán)成像（DWI）表觀擴散系數(shù)（ADC）與膠質(zhì)瘤的級別明顯相關(guān)，不同級別的膠質(zhì)瘤其ADC值有顯著差異[1,2]。磁敏感加權(quán)成像（susceptibility weighted imaging, SWI）通過檢測膠質(zhì)瘤內(nèi)的出血量及新生血管結(jié)構(gòu)等來評估膠質(zhì)瘤的級別[3,4]。既往研究多為單獨評價兩者對膠質(zhì)瘤術(shù)前分級的診斷效能，而兩者對膠質(zhì)瘤分級診斷效能的對比研究及聯(lián)合應用兩者對膠質(zhì)瘤分級的診斷效能報道較少。本研究擬探討SWI腫瘤磁敏感信號（intratumoral susceptibility signal intensity, ITSS）分級、ADC值與腦膠質(zhì)瘤病理分級的相關(guān)性，并分析兩者對腦膠質(zhì)瘤術(shù)前分級的診斷效能，為臨床提供更為準確的腦膠質(zhì)瘤術(shù)前分級信息。

1 資料與方法

1.1 研究對象 選擇2011-10～2013-02天津市環(huán)湖醫(yī)院經(jīng)手術(shù)及病理證實的52例腦膠質(zhì)瘤患者，其中男32例，女20例；年齡18～76歲，平均（47.3±14.4歲）。所有患者于術(shù)前行MR平掃和增強掃描、SWI檢查，所有患者均未行放、化療，無腦部手術(shù)史。根據(jù)WHO 2007年腦腫瘤的分類分級標準[5]，I級星形細胞瘤1例，II級17例，III級15例，IV級19例，I、II級18例為低級別膠質(zhì)瘤組，III、IV級34例為高級別膠質(zhì)瘤組。

1.2 儀器與方法 采用Siemens TrioTim 3.0T MRI儀，應用自旋回波（SE）和快速自旋回波（FSE）脈沖序列掃描技術(shù)，常規(guī)行矢狀位（T1WI）、橫軸位（T2WI及FLAIR）、冠狀位（T1WI）掃描，掃描參數(shù)：T1WI：TR 325 ms，TE 11 ms；T2WI：TR 5000 ms，TE 106 ms；FLAIR：TR 9810 ms，TE 104 ms。層厚6.0 mm，層間距2～6 mm，視野240 mm×240 mm。DWI：應用平面回波（EPI）序列，b值取0、1000 s/mm2。SWI采用三維高分辨率磁敏感成像技術(shù)，TE 15 ms，TR 26 ms，激發(fā)角度15°，層厚2 mm，無間隔，矩陣448×384，掃描時間6～9 min。

1.3 圖像分析 SWI圖像通過SWI軟件自動得到磁矩圖、相位圖及最小密度投影（MinIP）圖。參照Park等[6]的方法在SWI圖像上將ITSS分為4級：無ITSS為0級；1～5個點樣或線條狀I(lǐng)TSS為1級；6～10個點樣或線條狀I(lǐng)TSS為2級；腫瘤連續(xù)層面內(nèi)≥11個點樣或線條狀I(lǐng)TSS為3級。ADC值的測量：在ADC圖上將感興趣區(qū)（ROI，大小為40 mm2）分別置于腫瘤實質(zhì)部（避開粗大血管及腫瘤囊變、壞死、出血區(qū)）及相應對側(cè)正常腦白質(zhì)，各區(qū)分別放置3個ROI，取其平均值。所有SWI及ADC圖均由2名影像科主任醫(yī)師在不知道病理結(jié)果的情況下進行分析。

1.4 統(tǒng)計學方法 采用SPSS 17.0軟件，不同級別腦膠質(zhì)瘤ITSS及ADC值比較采用Wilcoxon符號秩檢驗，腦膠質(zhì)瘤ITSS分級、ADC值與病理分級之間的相關(guān)性采用Spearman等級相關(guān)分析。將ITSS為0、1級時定為低級別膠質(zhì)瘤，2、3級時定為高級別膠質(zhì)瘤作為診斷指標，參照苗延巍等[7]的研究結(jié)果并結(jié)合本組資料的數(shù)據(jù)特點，將ADC值為1.3×10-3mm2/s作為診斷指標，分別分析ITSS及ADC值對高、低級別腦膠質(zhì)瘤的診斷敏感度、特異度、準確度、陽性預測值、陰性預測值。繪制ROC曲線分析ITSS、ADC值及兩者聯(lián)合應用對腦膠質(zhì)瘤術(shù)前分級的診斷效能，P＜0.05表示差異有統(tǒng)計學意義。

2 結(jié)果

2.1 不同級別腦膠質(zhì)瘤的ITSS分級及形態(tài)特點 本組中15例低級別膠質(zhì)瘤的ITSS表現(xiàn)為較散在的點狀或少許細線樣低信號影，1例病灶內(nèi)未見ITSS（圖1C），2例伴有出血的腫瘤ITSS呈片狀低信號改變。13例高級別膠質(zhì)瘤的ITSS表現(xiàn)為較多的點狀和線狀低信號影（圖2C），23例腫瘤的TISS表現(xiàn)為點狀低信號與線狀低信號聚集或融合，甚至融合呈大片狀。不同級別腦膠質(zhì)瘤ITSS分級比較，差異有統(tǒng)計學意義（χ2=27.458, P＜0.01）。見表1。

圖1 患者女，49歲，左側(cè)額葉膠質(zhì)瘤（WHO II級）。A.左側(cè)額葉片狀異常信號影，T2WI呈稍高、高信號改變，邊界欠清，周圍未見明顯水腫影；B. ADC圖示病灶呈高和稍低信號改變；C. SWI顯示左側(cè)額葉病灶呈等信號改變（箭），病灶內(nèi)未見明顯的血管流空影，ITSS為0級

圖2 患者男，72歲，右側(cè)顳葉膠質(zhì)母細胞瘤（WHO IV級）。A. T2WI示右側(cè)顳葉病灶呈稍高、高信號改變；B. ADC圖示病灶部分區(qū)域呈明顯低信號改變；C. SWI圖上可見ITSS呈點狀（箭頭）和線狀（箭），數(shù)量＞11，ITSS為3級

表1 不同級別腦膠質(zhì)瘤ITSS分級及出血情況

2.2 不同級別腦膠質(zhì)瘤ADC值比較 低級別膠質(zhì)瘤及高級別膠質(zhì)瘤實質(zhì)部分平均ADC值均顯著大于對側(cè)正常區(qū)域，差異有統(tǒng)計學意義（Z=－5.270、－6.930, P＜0.01），且低級別膠質(zhì)瘤實質(zhì)部分平均ADC值顯著高于高級別膠質(zhì)瘤，差異有統(tǒng)計學意義（U=689.000, P＜0.01）。見表2。

表2 不同級別腦膠質(zhì)瘤ADC值比較（×10-3mm2/s）

2.3 ITSS分級、ADC值與病理分級的相關(guān)性Spearman相關(guān)分析發(fā)現(xiàn)，ITSS分級與病理分級呈顯著正相關(guān)（r=0.727, P＜0.001），ADC值與病理分級呈顯著負相關(guān)（r=－0.622, P＜0.001），不同級別腦膠質(zhì)瘤ITSS分級與ADC值呈顯著負相關(guān)（r=－0.617, P＜0.001）。

2.4 ITSS分級與ADC值在腦膠質(zhì)瘤術(shù)前分級中的診斷效能 將ITSS為0、1級定為低級別膠質(zhì)瘤，2、3級定為高級別膠質(zhì)瘤，取ADC值為1.3×10-3mm2/s作為閾值時，ADC值在腦膠質(zhì)瘤術(shù)前分級中的診斷敏感度、特異度、準確度、陽性預測值及陰性預測值均顯著高于ITSS分級。見表3、4。

表3 腦膠質(zhì)瘤ITSS分級、ADC值分級與病理分級比較

表4 ITSS分級與ADC值在腦膠質(zhì)瘤術(shù)前分級中的診斷效能（%）

2.5 ROC曲線分析 ITSS的ROC曲線下面積為0.917，標準誤為0.037，95% CI為0.846～0.989；ADC值的ROC曲線下面積為0.946，標準誤為0.039，95% CI為0.869～1.000；聯(lián)合應用ITSS和ADC值的ROC曲線下面積為0.993，面積的標準誤分別為0.009，面積的95% CI為0.975～1.000。見圖3。

圖3 ITSS分級、ADC值及兩者聯(lián)合診斷腦膠質(zhì)瘤術(shù)前分級的ROC曲線

3 討論

3.1 SWI對腦膠質(zhì)瘤術(shù)前分級的價值 腫瘤的生長主要依賴新生血管的形成，SWI在顯示腫瘤內(nèi)部結(jié)構(gòu)細節(jié)方面較常規(guī)MRI和增強掃描具有顯著優(yōu)勢，如顯示腫瘤的微血管結(jié)構(gòu)、腫瘤內(nèi)出血及其代謝物、引流靜脈等，與病理結(jié)果有較高的一致性[6,8]，尤其在MinIP圖上可以更好地顯示條形或迂曲走行的血管結(jié)構(gòu)，而腫瘤內(nèi)出血則表現(xiàn)為點狀或片狀，分布不均勻，上下層面也不連續(xù)[4,9]。

本研究結(jié)果顯示，低級別膠質(zhì)瘤的ITSS多表現(xiàn)為較散在的點狀或少許細線樣低信號影，其中2例伴有出血；高級別膠質(zhì)瘤的ITSS多表現(xiàn)為較多的線狀低信號影，且點狀低信號與線狀低信號常聚集或融合，甚至融合呈大片狀，其中19例伴有出血，主要與高級別膠質(zhì)瘤具有血管增長迅速、多發(fā)微出血傾向有關(guān)。腦膠質(zhì)瘤內(nèi)的出血及其代謝產(chǎn)物與其病理分級顯著相關(guān)[10-12]。本研究發(fā)現(xiàn)，隨著腫瘤級別的升高，ITSS的數(shù)量也隨之增加，ITSS級別在不同級別腫瘤中有顯著差異，并與病理分級呈顯著相關(guān)。Kim等[13]的研究結(jié)果顯示，腫瘤內(nèi)ITSS的數(shù)量和形態(tài)可以用于鑒別高、低級別的膠質(zhì)瘤。Park等[6]對41例膠質(zhì)瘤的ITSS研究發(fā)現(xiàn)，低級別膠質(zhì)瘤內(nèi)ITSS為0級；7例Ⅲ級膠質(zhì)瘤中有3例可見不同級別的ITSS，且呈細線樣結(jié)構(gòu)；22例Ⅳ級膠質(zhì)瘤內(nèi)均可見ITSS并且級別最高，ITSS呈點狀、線條狀混合存在，甚至融合呈大片狀，ITSS分級與膠質(zhì)瘤的病理分級呈顯著相關(guān)。易自生等[14]研究顯示，SWI對星形細胞瘤的分級，尤其是高、低級別的判斷具有重要價值。

3.2 ADC值在腦膠質(zhì)瘤術(shù)前分級中的價值 ADC值可以反映組織內(nèi)水分子的擴散情況，與組織內(nèi)水分子的擴散能力成正比。腫瘤細胞的構(gòu)成是影響腫瘤組織水擴散運動的重要因素，因此ADC值可以間接地反映腫瘤細胞的增殖情況。腫瘤與正常腦組織細胞結(jié)構(gòu)的差異導致ADC值不同，甚至腫瘤內(nèi)部不同區(qū)域細胞結(jié)構(gòu)的差異也會造成ADC值的差異。腦實質(zhì)內(nèi)膠質(zhì)瘤的細胞密度與ADC值具有良好的相關(guān)性。由于不同級別的膠質(zhì)瘤內(nèi)部細胞構(gòu)成不同，其ADC值也存在明顯的差異。本組中低級別膠質(zhì)瘤ADC值為1.50(0.98, 1.78)×10-3mm2/s，顯著高于高級別膠質(zhì)瘤的1.02(0.92, 1.18)×10-3mm2/s，同時ADC值與病理分級呈顯著負相關(guān)（r=－0.622, P＜0.001），與既往研究結(jié)果一致[2]。

3.3 ADC值與ITSS的相關(guān)性 腫瘤細胞的增殖能力及細胞構(gòu)成與血供密切相關(guān)[15-17]。ADC值與腫瘤細胞的密度具有較好的相關(guān)性，而ITSS能很好地反映腫瘤內(nèi)部的微血管結(jié)構(gòu)。本研究發(fā)現(xiàn)，不同級別腦膠質(zhì)瘤ITSS分級與ADC值呈顯著負相關(guān)（r=－0.617, P＜0.001），即低級別膠質(zhì)瘤ADC值較高而ITSS級別相對較低，高級別膠質(zhì)瘤ADC值較低而ITSS級別則相對較高，進一步提示腫瘤血管的生成與腫瘤細胞的增殖能力密切相關(guān)。

3.4 ITSS和ADC值診斷腦膠質(zhì)瘤術(shù)前分級的效能本研究將ITSS為0、1級定為低級別膠質(zhì)瘤，2、3級定為高級別膠質(zhì)瘤，取ADC值為1.3×10-3mm2/s為閾值時，發(fā)現(xiàn)ADC值對膠質(zhì)瘤術(shù)前分級的敏感度、特異度、準確度、陽性預測值及陰性預測值均明顯高于ITSS分級。本研究中關(guān)于ADC值閾值選取的標準主要是盡量減少被錯誤歸類的病例數(shù)，提高對高級別膠質(zhì)瘤的診斷敏感度、陽性預測值及準確度。在臨床工作中，盡管在提高敏感度、陽性預測值的同時會降低診斷特異度，但由于高級別膠質(zhì)瘤較低級別者更為常見，因此假陰性的可能性較小。即使低級別膠質(zhì)瘤被誤診為高級別也會進行積極的手術(shù)治療，其效果更佳。ROC曲線分析發(fā)現(xiàn)，ADC值較ITSS對腦膠質(zhì)瘤分級的診斷效能更高，可能是因為本組17例II級膠質(zhì)瘤患者中，ITSS分級為0～1級6例，ITSS分級為2～3級11例，其中2例伴有出血，提示盡管膠質(zhì)瘤的級別較低，但是往往也能表現(xiàn)出與高級別膠質(zhì)瘤相當?shù)难茉鲋衬芰俺鲅壬飳W行為。ADC值通過反映腫瘤細胞的密度來評價腦膠質(zhì)瘤的分級較ITSS的診斷效能更高，說明通過腫瘤細胞的增殖程度評價腫瘤的分級較腫瘤血管的增殖程度更為可靠。聯(lián)合應用ITSS分級和ADC值對腦膠質(zhì)瘤術(shù)前分級的診斷效能較單獨使用其中一種方法診斷效能明顯提高，與Park等[18]的研究結(jié)果一致。因此，ITSS分級和ADC值聯(lián)合應用可以相互補充，能夠進一步提高診斷準確性，為患者的治療提供更有價值的信息。

總之，腦膠質(zhì)瘤的病理分級與ITSS分級、ADC值均有很高的相關(guān)性。SWI可以從更微觀的角度評價腫瘤的血供及其內(nèi)部微血管的結(jié)構(gòu)，ADC值可以間接地反映腫瘤細胞的增殖情況。聯(lián)合應用ITSS分級和ADC值可以明顯提高對腦膠質(zhì)瘤術(shù)前分級的診斷效能，但對腦膠質(zhì)瘤患者治療效果的良性影響程度還有待進一步研究。

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（責任編輯 張春輝）

Correlation of Intratumoral Susceptibility Signal Intensity and Apparent Diffusion Coefficient with Pathological Grading of Brain Glioma

PurposeTo analyze the relevance between magnetic susceptibility weighted imaging intratumoral susceptibility signal intensity (ITSS) and diffusion weighted imaging apparent diffusion coefficient (ADC) with different grade gliomas, and to explore the value of ITSS and ADC in the preoperative grading of gliomas.Materials and MethodsFifty-two cases of glioma patients underwent magnetic susceptibility weighted imaging and diffusion weighted imaging scans, all subjects were divided into low-grade glioma group (18 cases) and high-grade glioma group (34 cases) according to brain tumor grading standard, correlation between ITSS grade and ADC values with tumor grade was analyzed, and ROC curve was used to evaluate the diagnostic efficacy of ITSS and ADC values in the grading of brain glioma.ResultsDifference of ITSS grading was statistically significant (χ2=27.458, P＜0.01) among different grade gliomas; difference of ADC values between different grade gliomas was also statistically significant (U=689.000, P＜0.01); there was a significant positive correlation (r=0.727, P＜0.001) between ITSS grading and pathological grading, ADC values were significantly negatively correlated (r=－0.622, P＜0.001) with tumor grading, and ITSS grading was significantly negatively correlated (r=－0.617, P＜0.001) with ADC values among different grade brain gliomas. With pathological grading as reference standard, the diagnostic sensitivity, specificity, accuracy, positive predictive value and negative predictive value of ITSS for preoperative glioma grading was 85.29%, 77.78%, 82.69%, 87.88% and 73.68%, respectively, while the diagnostic sensitivity, specificity, accuracy, positive predictive value and negative predictive value of ADC values for preoperative glioma grading was 97.06%, 88.89%, 94.23%, 94.29% and 94.12%, respectively.ConclusionThere is a significant correlation between ITSS grading, ADC values and pathological grading of gliomas, the combination use of ITSS and ADC values can significantly improve the preoperative grading accuracy of brain glioma.

Glioma; Diffusion magnetic resonance imaging; Susceptibility weighted imaging; Diffusion weighted imaging; Apparent diffusion coefficient; Pathology, surgical

1. 天津市環(huán)湖醫(yī)院核磁共振室 天津300060

2.天津市疾病預防控制中心 天津 300011

郭 軍

Department of MRI, Tianjin Huanhu Hospital, Tianjin 300060, China

Address Correspondence to: GUO Jun

E-mail: junguomr@163.com

R739.41；R730.42

2013-08-09

修回日期：2013-11-19

中國醫(yī)學影像學雜志

2013年 第21卷 第12期：894-898

Chinese Journal of Medical Imaging

2013 Volume 21(12): 894-898

10.3969/j.issn.1005-5185.2013.12.004