張 麗，李 婧，尹大科，張安莉，楚云華，于江萍

(東北師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，吉林 長春 130024)

除人類外，哺乳類、鳥類、魚類及昆蟲等動(dòng)物類群均被證實(shí)具有學(xué)習(xí)能力[1-4]，即由經(jīng)驗(yàn)而導(dǎo)致的個(gè)體行為改變，途徑包括個(gè)體學(xué)習(xí)(individual learning)和社會(huì)學(xué)習(xí)(social learning).個(gè)體學(xué)習(xí)指依靠自身的經(jīng)驗(yàn)積累來學(xué)習(xí)捕食風(fēng)險(xiǎn)的評(píng)估、配偶選擇、家庭關(guān)系及食物的可食性等；社會(huì)學(xué)習(xí)指觀察和模仿其他個(gè)體的行為進(jìn)而掌握配偶選擇、鳴唱、取食技能和躲避捕食者等重要的生存與繁殖對(duì)策[5-8].當(dāng)個(gè)體學(xué)習(xí)過程存在風(fēng)險(xiǎn)或代價(jià)較大時(shí)，社會(huì)學(xué)習(xí)便會(huì)體現(xiàn)出其優(yōu)勢[9-10]，尤其是幼體或無經(jīng)驗(yàn)的個(gè)體，可從有經(jīng)驗(yàn)的群體身上學(xué)習(xí)到諸多有利的行為對(duì)策[11].

捕食是導(dǎo)致大多數(shù)動(dòng)物個(gè)體死亡的主要原因之一[12]，而被捕食者通?？刹扇∏‘?dāng)?shù)姆床妒硨?duì)策來提高其生存率[2].相關(guān)研究[13-15]證實(shí)，動(dòng)物具有學(xué)習(xí)反捕食行為的能力，尤其是哺乳動(dòng)物，被認(rèn)為已進(jìn)化出系統(tǒng)的社會(huì)學(xué)習(xí)機(jī)制[16-18].個(gè)體可能通過觀察同種或異種動(dòng)物的驚嚇反應(yīng)建立認(rèn)知，學(xué)會(huì)把不熟悉的捕食者作為一種潛在的威脅[19].目前，反捕食行為的學(xué)習(xí)研究主要集中于哺乳類和魚類[2，4，16，20]，鳥類反捕食行為的學(xué)習(xí)研究報(bào)道較少[21-23].

遭遇捕食者時(shí)，鳥類通常以警戒、逃跑、隱蔽及反擊等行為方式降低被捕食風(fēng)險(xiǎn)[2，24]，但面對(duì)不同類型和不同威脅等級(jí)的捕食者，所采取的反捕食行為方式不盡相同[25-27].如日本山雀(Parusminor)，面對(duì)出現(xiàn)在空中的猛禽表現(xiàn)出跳躍、鳴叫及招募其他個(gè)體進(jìn)行遠(yuǎn)距離暴動(dòng)干擾等行為，而面對(duì)出現(xiàn)在地面的捕食者則表現(xiàn)出直接俯沖攻擊、懸停、展開翅及尾等恐嚇行為[27].因?yàn)橛行┪锓N先天不具有反捕食技能(如大山雀Parusmajor)[28]，意味著其反捕食行為需通過后天學(xué)習(xí)來獲得.

1978年，Curio 等[29]證明了鳥類可通過社會(huì)學(xué)習(xí)學(xué)到躲避捕食者的行為，并提供了令人信服的證據(jù).此后，McLean等[30]證明無經(jīng)驗(yàn)的新西蘭鴝鹟(Petroicaaustralis)幼鳥觀察到親鳥被捕食者攻擊后，可形成對(duì)捕食者的識(shí)別能力；Cornell等[22]對(duì)短嘴鴉(Corvusbrachyrhynchos)進(jìn)行的研究發(fā)現(xiàn)，觀察到同類被捕捉過程的個(gè)體，可對(duì)威脅者“面具人”表現(xiàn)出敵意并發(fā)出刺耳的叫聲[22].雖然鳥類可通過不同的社會(huì)學(xué)習(xí)場景建立對(duì)捕食者的認(rèn)知[22，30]，但缺少不同場景下的學(xué)習(xí)效果及記憶時(shí)長的比較研究.

本文以籠養(yǎng)鳥禾雀(Paddaoryzivora)為研究對(duì)象，檢驗(yàn)了2種社會(huì)學(xué)習(xí)場景對(duì)其捕食風(fēng)險(xiǎn)認(rèn)知學(xué)習(xí)的影響.此外，考慮到認(rèn)知學(xué)習(xí)可能會(huì)受到個(gè)性的影響[31-32]，因此同時(shí)測試了禾雀的個(gè)性，檢驗(yàn)了個(gè)性是否影響其對(duì)捕食風(fēng)險(xiǎn)的認(rèn)知學(xué)習(xí).

1 研究方法

1.1 準(zhǔn)備工作

1.1.1 禾雀和寵物貓的飼養(yǎng)

禾雀購于鳥市，利用彩色環(huán)志對(duì)所有個(gè)體進(jìn)行標(biāo)記.將每只禾雀單獨(dú)飼養(yǎng)于90 cm×40 cm×50 cm的鳥籠中，喂以人工飼料；光照條件控制為光/黑各12 h.飼養(yǎng)期間盡量減少與人類的接觸，飼養(yǎng)1～2 d后開始實(shí)驗(yàn).以2只寵物貓作為學(xué)習(xí)實(shí)驗(yàn)中禾雀的捕食者，1只購于市場、1只領(lǐng)養(yǎng).寵物貓飼養(yǎng)于貓籠中，喂以貓糧及其他食物，保證其營養(yǎng)均衡，且有一定的戶外活動(dòng)時(shí)間.

1.1.2 布置行為實(shí)驗(yàn)室

除目擊“被捕食”及其強(qiáng)化實(shí)驗(yàn)外，開展其他實(shí)驗(yàn)時(shí)，行為實(shí)驗(yàn)室布置方法一致：在實(shí)驗(yàn)室內(nèi)懸掛一幕布，實(shí)驗(yàn)人員隱蔽于幕布后，幕布另一側(cè)擺放一規(guī)格為90 cm×40 cm×50 cm的鳥籠，籠內(nèi)一側(cè)放置2個(gè)食盒，分別盛裝水和食物，并在籠內(nèi)放置兩根供禾雀站立的棲桿.實(shí)驗(yàn)前，將捕食者(寵物貓)放置于行為實(shí)驗(yàn)室鳥籠的近食盒一側(cè)外，利用擋板將二者隔開.在鳥籠前方1.5 m處架設(shè)DV，用于記錄實(shí)驗(yàn)過程.

1.2 禾雀個(gè)性測試

采用新奇事物實(shí)驗(yàn)測試禾雀的個(gè)性[33].于靠近食盒的棲桿上放置一新奇事物(粉色圓球或7號(hào)電池).實(shí)驗(yàn)前對(duì)實(shí)驗(yàn)對(duì)象進(jìn)行饑餓處理，時(shí)長為4 h.實(shí)驗(yàn)時(shí)，將禾雀置于實(shí)驗(yàn)籠內(nèi)，記錄其第1次站到放置新奇事物的棲桿上的潛伏時(shí)長.1周后，重復(fù)該實(shí)驗(yàn)，檢驗(yàn)其行為的可重復(fù)性.根據(jù)潛伏時(shí)長，將禾雀劃分為兩種個(gè)性：勇敢型(bold)，潛伏時(shí)長不超過1 min；害羞型(shy)，潛伏時(shí)長超過1 min或未站到放置新奇事物的棲桿上.兩次新奇事物實(shí)驗(yàn)中，禾雀的回應(yīng)行為具有重復(fù)性(rs=0.543，n=25，P=0.005)，即個(gè)體的行為隨時(shí)間推移能保持一致，表明其具有個(gè)性.實(shí)驗(yàn)中共選擇出勇敢型禾雀6只、害羞型禾雀27只.

1.3 禾雀對(duì)捕食風(fēng)險(xiǎn)認(rèn)知學(xué)習(xí)實(shí)驗(yàn)

1.3.1 學(xué)習(xí)前的捕食風(fēng)險(xiǎn)認(rèn)知能力檢驗(yàn)

將饑餓處理(4 h)的待測試禾雀放入行為實(shí)驗(yàn)室的鳥籠裝置中，1 min后，幕布后的實(shí)驗(yàn)人員移走擋板，將禾雀暴露在捕食者面前，2 min后結(jié)束實(shí)驗(yàn).實(shí)驗(yàn)過程中記錄實(shí)驗(yàn)對(duì)象的行為，包括在籠內(nèi)的掃視次數(shù)、跳躍飛行次數(shù)以及在安全區(qū)(參照Azevedo等[34]的實(shí)驗(yàn)，將鳥籠內(nèi)的空間一分為二，遠(yuǎn)離食盒與捕食者的一側(cè)空間視為安全區(qū))的停留時(shí)長(s).

1.3.2 跟隨導(dǎo)師(同種有經(jīng)驗(yàn)個(gè)體)學(xué)習(xí)實(shí)驗(yàn)

將經(jīng)過訓(xùn)練已對(duì)寵物貓表現(xiàn)出恐懼行為的禾雀(導(dǎo)師)放入行為實(shí)驗(yàn)室的鳥籠內(nèi)；將饑餓處理(4 h)的禾雀(n=10)從日常飼養(yǎng)籠轉(zhuǎn)移至27 cm×18 cm×13cm的小型鳥籠內(nèi)靜止5 min，擺放在距大籠10 cm處的位置.1 min后，實(shí)驗(yàn)人員移走擋板暴露捕食者，讓禾雀觀察導(dǎo)師面對(duì)捕食者的行為表現(xiàn)，2 min后結(jié)束實(shí)驗(yàn).次日，采用1.3.1中的方法，檢測禾雀跟隨導(dǎo)師學(xué)習(xí)的學(xué)習(xí)效果.

1.3.3 目擊同種“被捕食”學(xué)習(xí)實(shí)驗(yàn)

將寵物貓和裝有禾雀的小型鳥籠一起放入行為實(shí)驗(yàn)室的鳥籠內(nèi).實(shí)驗(yàn)開始前，將受試禾雀(n=10)從飼養(yǎng)籠轉(zhuǎn)至小型鳥籠內(nèi)靜止5 min；實(shí)驗(yàn)開始時(shí)，將其放置距大籠0.5 m、可觀察到大籠中捕食過程的地方，2 min后結(jié)束實(shí)驗(yàn).次日，采用1.3.1中的方法，檢測禾雀目擊同種“被捕食”的學(xué)習(xí)效果.

1.3.4 目擊同種“被捕食”的強(qiáng)化學(xué)習(xí)

另選1組禾雀(n=13)分別于第1，3，5天重復(fù)開展目擊同種“被捕食”的社會(huì)學(xué)習(xí)實(shí)驗(yàn)(過程同1.3.3).第6天采用1.3.1中的方法，檢驗(yàn)其目擊同種“被捕食”強(qiáng)化學(xué)習(xí)的學(xué)習(xí)效果.

1.3.5 記憶時(shí)長

不同社會(huì)場景學(xué)習(xí)實(shí)驗(yàn)結(jié)束后，采用1.3.1中的方法，對(duì)禾雀第1，15和45天的記憶效果進(jìn)行了檢驗(yàn).

1.4 統(tǒng)計(jì)分析

利用斯皮爾曼等級(jí)相關(guān)系數(shù)(Spearman’s rank correlation coefficient)檢驗(yàn)兩次新奇事物實(shí)驗(yàn)的重復(fù)性[33].通過回放觀看禾雀面對(duì)捕食者的2 min視頻錄像，將禾雀學(xué)習(xí)前和學(xué)習(xí)后面對(duì)捕食者的回應(yīng)行為進(jìn)行量化，統(tǒng)計(jì)在此期間的掃視次數(shù)、跳躍飛行次數(shù)、安全區(qū)停留時(shí)長.利用廣義線性混合模型(Generalized linear mixed models，GLMMs)分析其學(xué)習(xí)前后3種行為是否存在顯著差異，其中學(xué)習(xí)和個(gè)性作為固定變量，ID作為隨機(jī)變量.利用Friedman非參數(shù)方差分析檢驗(yàn)禾雀記憶測試中的掃視次數(shù)、跳躍飛行次數(shù)以及安全區(qū)停留時(shí)長，如果多重比較存在顯著差異，則進(jìn)行兩組間的事后比較.統(tǒng)計(jì)分析利用SPSS 21.0 及R 3.5.1 軟件完成.

2 結(jié)果

2.1 對(duì)捕食風(fēng)險(xiǎn)認(rèn)知學(xué)習(xí)的效果

禾雀在跟隨導(dǎo)師學(xué)習(xí)前后的掃視次數(shù)無顯著差異，跳躍飛行次數(shù)顯著減少，在安全區(qū)停留時(shí)長顯著減少；禾雀目擊同種“被捕食”學(xué)習(xí)后的掃視次數(shù)顯著增加，跳躍飛行次數(shù)和在安全區(qū)停留時(shí)長也顯著減少；禾雀在目擊同種“被捕食”強(qiáng)化學(xué)習(xí)后的掃視次數(shù)無顯著差異，但跳躍飛行顯著減少，在安全區(qū)停留時(shí)長顯著增長；個(gè)性對(duì)3種行為的發(fā)生無顯著影響(見表1、圖1).

表1 禾雀社會(huì)學(xué)習(xí)前后的行為比較

紅色為目擊同種“被捕食”學(xué)習(xí)實(shí)驗(yàn)；藍(lán)色為跟隨“導(dǎo)師”學(xué)習(xí)實(shí)驗(yàn)；黃色為目擊同種“被捕食”強(qiáng)化學(xué)習(xí)實(shí)驗(yàn).

2.2 對(duì)捕食風(fēng)險(xiǎn)認(rèn)知學(xué)習(xí)的記憶

跟隨“導(dǎo)師”和目擊同種“被捕食”強(qiáng)化學(xué)習(xí)的記憶測試中，禾雀的掃視行為、跳躍飛行以及安全區(qū)停留時(shí)長均無顯著差異.目擊同種“被捕食”學(xué)習(xí)的記憶測試中，禾雀的掃視行為和跳躍飛行存在顯著差異，事后兩組比較顯示，與第1天相比，禾雀的掃視行為在第45天顯著減少，跳躍飛行在第15天顯著減少(見表2)；在安全區(qū)停留時(shí)長無顯著差異.

表2 禾雀社會(huì)學(xué)習(xí)后記憶測試的行為比較

3 討論

當(dāng)被捕食者確知捕食風(fēng)險(xiǎn)存在時(shí)，準(zhǔn)確做出行為回應(yīng)可增加其生存率[35].鳥類面對(duì)捕食者時(shí)，如新西蘭鴝鹟和大美洲駝(Rheaamericana)[30，34]，會(huì)通過掃視觀察威脅者、減少跳躍飛行次數(shù)來降低被捕食者發(fā)現(xiàn)的概率，并表現(xiàn)出遠(yuǎn)離捕食者的恐懼行為.本文的研究發(fā)現(xiàn)，禾雀經(jīng)歷兩種社會(huì)學(xué)習(xí)(單次)后，其跳躍飛行次數(shù)均顯著減少；跟隨導(dǎo)師學(xué)習(xí)前后的掃視次數(shù)無顯著差異，但經(jīng)歷目擊同種“被捕食”學(xué)習(xí)后，其掃視行為顯著增加，表明禾雀在經(jīng)歷社會(huì)學(xué)習(xí)后謹(jǐn)慎度增加，且目擊同種“被捕食”的學(xué)習(xí)效果稍強(qiáng)于跟隨“導(dǎo)師”.以上結(jié)果表明，禾雀可通過社會(huì)學(xué)習(xí)形成捕食風(fēng)險(xiǎn)認(rèn)知.然而，禾雀在單次社會(huì)學(xué)習(xí)后在安全區(qū)停留時(shí)長顯著減少，這可能是由于其需在捕食風(fēng)險(xiǎn)和饑餓風(fēng)險(xiǎn)之間進(jìn)行權(quán)衡[36]，而單次社會(huì)學(xué)習(xí)不足以建立較強(qiáng)的捕食認(rèn)知，致使禾雀更傾向于避免饑餓風(fēng)險(xiǎn).禾雀在經(jīng)過目擊同種“被捕食”的強(qiáng)化學(xué)習(xí)后，再次見到捕食者時(shí)的跳躍行為顯著減少，遠(yuǎn)離捕食者的時(shí)長顯著增加，說明籠養(yǎng)鳥需在經(jīng)歷多次反捕食訓(xùn)練后，方可具備對(duì)捕食者的識(shí)別能力，并表現(xiàn)出準(zhǔn)確的反捕食回應(yīng)行為[37].

鳥類在經(jīng)歷反捕食行為學(xué)習(xí)后，其對(duì)捕食風(fēng)險(xiǎn)的記憶時(shí)長對(duì)于個(gè)體生存至關(guān)重要.Curio等[29]的研究表明，鳥類通過社會(huì)學(xué)習(xí)獲得的捕食者風(fēng)險(xiǎn)認(rèn)知記憶可至少保留8 d；最近的研究[35]發(fā)現(xiàn)，大美洲駝在訓(xùn)練結(jié)束后的第88天，依然可維持對(duì)捕食者模型的警惕和逃避反應(yīng).與上述研究相似，禾雀在跟隨“導(dǎo)師”和目擊同種“被捕食”強(qiáng)化學(xué)習(xí)后的45 d，仍表現(xiàn)出對(duì)捕食者的警惕和恐懼反應(yīng).但本研究發(fā)現(xiàn)單次目擊同種“被捕食”學(xué)習(xí)并未形成對(duì)捕食風(fēng)險(xiǎn)認(rèn)知的長時(shí)記憶，原因可能是不同社會(huì)學(xué)習(xí)場景下的捕食風(fēng)險(xiǎn)認(rèn)知的記憶時(shí)長存在差異.

研究[38-39]發(fā)現(xiàn)，不同個(gè)性的大山雀在反捕食行為方面存在顯著差異.但本研究并未發(fā)現(xiàn)個(gè)性對(duì)禾雀認(rèn)知捕食風(fēng)險(xiǎn)的社會(huì)學(xué)習(xí)效果產(chǎn)生影響，原因可能是長期的人工繁育導(dǎo)致禾雀喪失冒險(xiǎn)個(gè)性，且本研究中大部分禾雀個(gè)體為害羞型(每組僅有1～2只勇敢型個(gè)體).捕食是致使圈養(yǎng)動(dòng)物再引入失敗的主要原因之一[40]，重建圈養(yǎng)動(dòng)物野外生存能力已成為一種普遍認(rèn)同的保護(hù)策略[41].因此，在進(jìn)行動(dòng)物野化訓(xùn)練時(shí)，應(yīng)考慮社會(huì)學(xué)習(xí)方法的有效性、學(xué)習(xí)強(qiáng)度和個(gè)性等因素對(duì)訓(xùn)練效果的影響.