李國富 尹偉平 陳福元 于少鵬

(1.哈爾濱學(xué)院，黑龍江省寒區(qū)濕地生態(tài)與環(huán)境研究重點實驗室，哈爾濱，150086；2.黑龍江中央站黑嘴松雞國家級自然保護區(qū)服務(wù)中心，嫩江，161499)

紅外相機技術(shù)，是指利用自動相機系統(tǒng)獲取野生動物圖像數(shù)據(jù)(照片或視頻)，并通過處理圖像數(shù)據(jù)進一步分析野生動物的種群數(shù)量、分布范圍、行為特點以及生境利用等相關(guān)信息，從而為野生動物保護和管理以及野生動物資源的利用提供參考[1-3]。我國對于紅外相機技術(shù)的應(yīng)用起步較晚，1996年馬世來等[4]首次在云南西部高黎貢山地區(qū)，應(yīng)用2組不同組合的自動感應(yīng)照相系統(tǒng)對野生動物資源進行調(diào)查，揭開了紅外相機技術(shù)在野生動物科研監(jiān)測事業(yè)方面應(yīng)用的序幕。基于紅外相機技術(shù)在野生動物資源監(jiān)測領(lǐng)域的多方面優(yōu)勢，此項技術(shù)受到越來越多的科學(xué)研究和野生動物保護等領(lǐng)域工作者們的認(rèn)可，并在20多年時間里得到迅速推廣和發(fā)展。在紅外相機技術(shù)應(yīng)用的相關(guān)文獻中，關(guān)于獸類(Mammalia)和大型地棲鳥類(Aves)的研究和報導(dǎo)較多，穆君等[5]于2015年7月—2017年11月應(yīng)用紅外相機對貴州習(xí)水國家級自然保護區(qū)內(nèi)鳥獸進行監(jiān)測，并對相對多度指數(shù)較高的4種獸類(毛冠鹿Elaphoduscephalophus、赤腹松鼠Callosciuruserythraeus、豪豬Hystrixbrachyura、藏酋猴Macacathibetana)和2種雉類(紅腹錦雞Chrysolophuspictus、紅腹角雉Tragopantemminckii)進行了日活動分析；余建平等[6]在2014年5月—2019年4月對浙江省錢江源國家公園的獸類及鳥類進行了監(jiān)測，并對國家公園內(nèi)的21種獸類和72種鳥類的多樣性、空間分布和相對多度進行了分析；李國富等[7]利用紅外相機對黑龍江中央站黑嘴松雞國家級自然保護區(qū)的10種大中型獸類和9種鳥類資源進行了連續(xù)監(jiān)測。雖然近年來紅外相機技術(shù)得到快速發(fā)展和廣泛應(yīng)用，但在體型較小的鳥類(如大部分林棲鳥類)監(jiān)測方面應(yīng)用較少，原因多是紅外相機技術(shù)特點所致，如反應(yīng)速度、觸發(fā)延遲、快門速度、像素等。

黃喉鹀(Emberizaelegans)屬雀形目(Passeriformes)，鹀科(Emberizidae)，鹀屬[8]的廣布種，在我國境內(nèi)除西藏、新疆等少數(shù)省外，其余各省均有分布，俄羅斯遠(yuǎn)東地區(qū)、琉球群島等地也有其種群分布[9]。國內(nèi)關(guān)于黃喉鹀繁殖行為的研究較少，楊明學(xué)[10]、吳至康[11]在20世紀(jì)90年代曾報道過黃喉鹀的繁殖生態(tài)；Ueno等[12]1995對日本本州黃喉鹀的繁殖進行了記錄；王毅鴻等[13]2019年對帽兒山地區(qū)春季黃喉鹀的繁殖進行研究。

本研究于2019年4—7月對黑龍江中央站黑嘴松雞國家級自然保護區(qū)森林生物多樣性監(jiān)測樣地內(nèi)的5個黃喉鹀繁殖巢進行了紅外相機監(jiān)測。試圖依此開辟保護區(qū)繁殖鳥類動態(tài)監(jiān)測的新路徑并為物種保護提供更詳實的科學(xué)依據(jù)。

1 研究區(qū)概況

黑龍江中央站黑嘴松雞國家級自然保護區(qū)位于黑龍江省黑河市嫩江市境內(nèi)，地處大小興安嶺過渡地帶的伊勒呼里山南麓，松嫩平原北部邊緣。地理坐標(biāo)為50°38′23″—50°48′10″N，125°44′57″—126°13′31″E。最高海拔620.1 m，最低海拔330.0 m，坡度多在5°—15°。氣候?qū)贉貛Т箨懶约撅L(fēng)氣候，但也兼有寒溫帶大陸季風(fēng)氣候特征。保護區(qū)屬典型的高寒森林生態(tài)系統(tǒng)，區(qū)內(nèi)有森林、灌叢、濕地和草甸。保護區(qū)森林覆蓋率達82.4%，森林植被類型有針葉林、闊葉林及針闊混交林；濕地有森林沼澤、灌叢沼澤和草本沼澤，以及沼澤化草甸等多種植物群落[14]。

保護區(qū)森林生物多樣性監(jiān)測樣地建設(shè)于2017年5月，現(xiàn)已列入“中國森林生物多樣性監(jiān)測網(wǎng)絡(luò)(CForBio)”，樣地面積25 hm2，區(qū)劃為2 500個10 m×10 m樣方及625個20 m×20 m樣方(圖1)。樣地內(nèi)木本植物組成主要為紫椴(Tiliaamurensis)、蒙古櫟(Quercusmongolica)、黑樺(Betuladahurica)、白樺(B.platyphylla)、興安落葉松(Larixgmelinii)、興安杜鵑(Rhododendrondauricum)等。

2 研究方法

2019年4—7月，在黑龍江中央站黑嘴松雞國家級自然保護區(qū)生物多樣性監(jiān)測樣地內(nèi)，利用紅外相機監(jiān)測技術(shù)[1，15-16]，采用樣方統(tǒng)計、照片拍攝以及GPS定位相結(jié)合的調(diào)查方法對黃喉鹀育雛行為進行調(diào)查研究[17]。共選取5個黃喉鹀繁殖巢，5個巢區(qū)所在地理坐標(biāo)為50°47′50″—50°47′55″N，125°55′25″—125°55′33″E。最高海拔528.1 m，最低海拔515.8 m，每個繁殖巢布設(shè)2臺紅外相機(夜鷹SG-990V)，相機參數(shù)設(shè)置為視頻拍攝模式，統(tǒng)一相機時間(精確到分)，視頻錄制時長設(shè)置為20 s，視頻分辨率1 920×1 080，開啟音頻錄制功能，輸入相應(yīng)的自定義相機編號，手持GPS準(zhǔn)確記錄每個繁殖巢的位點信息，并記錄巢周生境等相關(guān)信息。每3—5 d更換1次相機電池及存儲卡。

紅外相機布設(shè)中需調(diào)試拍攝角度，2臺相機一近(距巢中心約50 cm)一遠(yuǎn)(距巢中心約100 cm)已達互補拍攝；同時避免陽光直射、鏡頭前草本植物莖葉晃動及遮擋引發(fā)相機錯誤開啟；同時避免雨水等不利因素，以免影響拍攝效果和數(shù)據(jù)采集。

3 結(jié)果與分析

監(jiān)測的5個黃喉鹀繁殖巢，從4月27日布設(shè)紅外相機開始，6月12日幼鳥全部離巢，7月20日撤回全部紅外相機結(jié)束，黃喉鹀窩卵數(shù)為(5.2±0.5)枚(n=5)，其中3個繁殖巢的幼鳥成功離巢，2個繁殖巢繁殖失敗，失敗巢分別被松鴉(Garrulusglandarius)、狗獾(Melesmeles)捕食，獲得3個繁殖巢的有效數(shù)據(jù)，共記錄到5 196條視頻片段，其中3 358條有效視頻，對所監(jiān)測到的3個繁殖巢的黃喉鹀育雛行為(從雛鳥出雛開始進行詳細(xì)統(tǒng)計)進行綜合分析。

3.1 營巢、產(chǎn)卵及孵化

黃喉鹀每年4月下旬開始筑巢，巢址大多選擇在林緣、灌叢、闊葉林或針闊混交林中，巢多筑于地面草叢中、樹根下或灌叢上。巢址選定后，雌雄親鳥共同筑巢，巢的隱蔽度較高，較難被發(fā)現(xiàn)，巢通常由3層結(jié)構(gòu)構(gòu)成，外層為干樹枝、枯草葉，中層為草莖、草根，內(nèi)層多為鳥羽、獸毛及細(xì)草根等。研究選取的5個黃喉鹀繁殖巢外觀、大小、巢材組成等相似，差異不大。

黃喉鹀在營巢完畢后開始產(chǎn)卵，每日產(chǎn)卵1枚。產(chǎn)卵期間親鳥不進行連續(xù)孵卵，產(chǎn)卵結(jié)束后雌雄親鳥開始輪流孵卵，極少出現(xiàn)同時離巢現(xiàn)象，孵卵期為(12.7±1.2)d(n=3)。

繁殖期內(nèi)親鳥具較強護巢行為，當(dāng)野生動物(如野豬Susscrofa、狍Capreoluscapreolus等)或者人距離繁殖巢較近(1—2 m)時，孵卵的親鳥才會被迫離巢，且離巢后親鳥一般不會直接飛離巢區(qū)，而是沿著地面跳離或者貼著地面向巢的相反方向短距離飛離，并在附近鳴叫，當(dāng)野生動物或人離開后親鳥便返回巢中繼續(xù)孵卵。

3.2 育雛

育雛期行為主要包括喂食、護雛休息以及清理巢穴等。喂食行為是指成鳥將覓食到的幼蟲等食物喂給雛鳥的行為；護雛休息行為是指親鳥臥于巢內(nèi)并將雛鳥置于腹下，用羽毛覆蓋雛鳥以維持雛鳥體溫或遮蔽風(fēng)雨和強光等行為；清理巢穴是指在親鳥喂食雛鳥后將雛鳥的排泄物叼離巢區(qū)的行為。

第1只雛鳥孵化后，雌雄親鳥即開始育雛行為(圖2A、B)，并始終貫穿整個育雛期，直至雛鳥離巢能夠獨立覓食。雛鳥1日齡時，雌鳥(圖2C)主要留巢進行暖雛，雄鳥(圖2D)外出覓食并喂食，且喂食頻次及喂食量較少，其中，雌鳥平均喂食(3.0±1.0)次(n=3)；雄鳥平均喂食(8.0±1.7)次(n=3)，且親鳥每次喂食的蟲子數(shù)量均為1條。隨著雛鳥日齡增長，雌雄親鳥喂食頻次(圖3)及每次喂食的食物量均增長，且喂食頻次與雛鳥日齡成正相關(guān)關(guān)系(y1=5.083 9x1+4.232 3，R2=0.698 8)。親鳥喂食頻次從雛鳥第1日齡平均喂食11次增長到第11日齡平均喂食86次，3個繁殖巢親鳥喂食頻次均值表明，育雛期雌鳥平均喂食頻次低于雄鳥(圖4)，但頻次差異不顯著(P>0.05)。親鳥在雛鳥(77.0±0.6)日齡(n=3)記錄到雌雄親鳥外出覓食同時歸巢喂食情況，即出現(xiàn)空巢現(xiàn)象；說明隨著雛鳥日齡的增長，需要雌雄親鳥同時外出覓食才能滿足雛鳥的進食需求，且親鳥每次喂食的蟲子數(shù)量根據(jù)蟲子大小不同從一條到數(shù)條不等。

黃喉鹀每日喂食的時間從03：00開始，直到20：00左右結(jié)束，長達17 h，其中，繁殖巢1，親鳥的喂食活動時間最早從03：00開始，最晚持續(xù)到20：26結(jié)束；繁殖巢2，親鳥喂食活動時間最早從03：15開始，最晚持續(xù)到19：47結(jié)束；繁殖巢3，親鳥喂食活動時間最早從03：08開始，最晚持續(xù)到19：29結(jié)束。

從3個繁殖巢雛鳥孵化至離巢期間雌雄親鳥護雛時長(圖5)看，親鳥護雛休息行為貫穿于整個育雛期，護雛休息時長為(3 402.8±118.1)min，在雛鳥離巢前逐漸減少，直到離巢前1天或者離巢當(dāng)天未記錄到護雛休息行為，3個繁殖巢雌雄鳥平均護雛時長分別為(2 540.0±74.4)、(862.8±62.0)min，二者之間差異顯著(P<0.05)。

在雛鳥1—5日齡時，雌鳥護雛時長高于雄鳥(圖6)，且二者之間差異顯著(P<0.05)，雛鳥6日齡后雌鳥護雛時長雖仍高于雄鳥，但二者之間差異不顯著(P>0.05)，雛鳥剛孵化時親鳥護雛休息時間較長，隨著雛鳥日齡的增長，親鳥在巢內(nèi)的護雛休息時間逐漸減少(圖7)，二者呈現(xiàn)負(fù)相關(guān)關(guān)系(y2=-36.988x1+525.680，R2=0.798 6)，但極端天氣(如下雨)親鳥的護雛休息時間會不同程度增加，在雛鳥5日齡當(dāng)天出現(xiàn)了下雨情況，親鳥育雛時長較4日齡增長，之后，隨著雛鳥日齡的增長，親鳥護雛休息時長逐漸減少。

清理巢穴行為發(fā)生在育雛后期(圖8)，繁殖巢1，在雛鳥9日齡開始記錄到親鳥清理巢穴的行為，且親鳥清理巢穴行為與雛鳥日齡呈正相關(guān)關(guān)系(y3=13.000x1-10.677，R2=0.992 2)，直至雛鳥離巢共記錄到清理巢穴行為50次。繁殖巢2，在雛鳥8日齡開始記錄到親鳥清理巢穴的行為，且親鳥清理巢穴行為與雛鳥日齡呈現(xiàn)正相關(guān)關(guān)系(y4=9.2x1-9.0，R2=0.924 0)，直至雛鳥離巢共記錄到清理巢穴行為64次。繁殖巢3，在雛鳥8日齡開始記錄到親鳥清理巢穴的行為，且親鳥清理巢穴行為與雛鳥日齡呈現(xiàn)正相關(guān)關(guān)系(y5=10.000 0x1-7.666 7，R2=0.923 1)，直至雛鳥離巢共記錄到清理巢穴行為46次。親鳥清理巢穴次數(shù)隨雛鳥日齡增加而增多，在雛鳥離巢后未記錄到清理巢穴行為。

3.3 離巢

繁殖巢1的5只雛鳥于6月10日(12日齡)09：55全部離巢，繁殖巢2的5只雛鳥于6月10日(12日齡)12：30全部離巢，繁殖巢3的6只雛鳥于6月12日(11日齡)13：22全部離巢，除2日內(nèi)在巢區(qū)附近活動(記錄到音頻或視頻)外，其后未記錄到返巢現(xiàn)象，雛鳥離巢后則育雛行為結(jié)束。

4 討論

本研究黃喉鹀繁殖期營地面巢，巢一般被薹草屬(如灰脈薹草Carexappendiculata)草本植物及木本植物(蒙古櫟、白樺等)落葉覆蓋，隱蔽程度相對較高，有利于躲避天敵，提高繁殖成功率，Grendelmeier等[18]的研究表明，哺乳動物及嚙齒類動物會影響森林鳥類的繁殖成功率，還有研究者[19-20]則指出降雨會對鳥類繁殖的成功率有影響。本研究中黃喉鹀的繁殖成功率為61.54%，繁殖失敗的2巢，主要是被天敵捕食，其中被狗獾捕食1巢，被松鴉捕食1巢；與已有研究[9]黃喉鹀的繁殖成功率64.71%相近，導(dǎo)致繁殖失敗的原因主要有天敵(黃鼬Mustelasibirica、家犬、紅嘴藍(lán)鵲Urocissaerythroryncha、棕背伯勞Laniusschach)捕食、不明原因棄巢、人為干擾，而同為地面巢的三道眉草鹀(Emberizacioides)繁殖成功率為89.5%[21]，栗斑腹鹀(E.jankowskii)繁殖成功率為43.3%，導(dǎo)致繁殖失敗的原因主要有天敵(蛇、楔尾伯勞L.sphenocercus)捕食、棄巢、人為破壞、放牧干擾、巢寄生(大杜鵑Cuculuscanorus)[22]，相比之下黃喉鹀的繁殖成功率處于中等水平。通過紅外相機監(jiān)測及以往保護區(qū)鳥類繁殖巢監(jiān)測發(fā)現(xiàn)，黃喉鹀、栗鹀(E.rutila)、樹鷚(Anthushodgsoni)等小型雀形目鳥類天敵眾多，如松鴉、大杜鵑、大嘴烏鴉(Corvusmacrorhynchos)、蒼鷹(Accipitergentilis)、松鼠(Sciurusvulgaris)等，有覓食雀形目鳥類鳥卵及雛鳥的習(xí)性，并且保護區(qū)內(nèi)還分布有穩(wěn)定種群數(shù)量的狗獾、赤狐(Vulpesvulpes)、黃鼬、貉(Nyctereutesprocyonoides)等具有類似覓食鳥卵及雛鳥習(xí)性的野生動物，這些天敵是導(dǎo)致黃喉鹀等雀形目鳥類繁殖成功率下降的重要因素，對其繁殖行為產(chǎn)生不利影響；保護區(qū)為杜鵑科(Cuculidae)鳥類重要繁殖區(qū)，雖未記錄到巢寄生現(xiàn)象，但紅外相機捕捉到大杜鵑吞食栗鹀卵的影像資料，說明杜鵑科鳥類對小型雀形目鳥類的影響也是導(dǎo)致其繁殖失敗的原因之一；保護區(qū)內(nèi)人為活動少，人為干擾對鳥類繁殖成功率影響小。

繁殖期黃喉鹀雌雄親鳥共同育雛，雛鳥從1日齡開始，有明顯索食動作，親鳥即開始少量喂食，1日齡每日平均僅喂食11次，平均每只雛鳥進食2.08次，這與雛鳥身體發(fā)育、消化機能處于初級階段相關(guān)，食物需求量較小。親鳥每日喂食次數(shù)與雛鳥日齡呈正相關(guān)關(guān)系，到8日齡親鳥每日喂食次數(shù)達到45次并首次出現(xiàn)雌雄親鳥共同外出覓食現(xiàn)象，平均每只雛鳥進食8.49次，說明雛鳥進食需求逐漸增大，需由雙親共同覓食才能滿足雛鳥的食物需求；到雛鳥11日齡，雌雄親鳥喂食的次數(shù)達到峰值，為86次，平均每只雛鳥進食16.23次，平均每只雛鳥的進食次數(shù)約為1日齡時的8倍，這時雛鳥身體發(fā)育迅速，食量要求增大，同時親鳥的喂食壓力也同步增大，達到育雛期親鳥喂食次數(shù)的最高峰。育雛期雌鳥的平均喂食次數(shù)低于雄鳥，但二者之間差異不顯著，育雛期雌鳥主要負(fù)責(zé)護雛，維持雛鳥體溫的恒定并留巢保護雛鳥的安全，只有在雄鳥歸巢后會短暫飛離巢出覓食。

護雛休息行為貫穿于整個育雛期，直至雛鳥離巢前1天或離巢當(dāng)天未記錄到護雛休息行為發(fā)生。護雛休息行為高峰時段為20：00—次日03：00，原因可能是保護區(qū)春季氣溫變化幅度較大，該時段內(nèi)氣溫下降迅速，需要親鳥通過護雛行為來維持巢內(nèi)和雛鳥的體溫恒定，03：00或日出以后氣溫開始迅速回升，并且迎來每日的喂食早高峰，隨之親鳥的護雛時間明顯減少。整個育雛期雌鳥平均護雛時長長于雄鳥，二者差異顯著，但對單日齡親鳥護雛時長進行分析表明，1—5日齡雌雄親鳥護雛時長差異顯著，6日齡后親鳥護雛時長差異逐漸減小，差異不顯著。由于雌雄親鳥育雛期間分工不同，育雛前期雌鳥主要負(fù)責(zé)留巢護雛，雄鳥外出覓食，隨著日齡的增長，雛鳥各項身體趨于完善，需要雌鳥留巢時間逐漸減少，雌鳥會逐漸增加外出覓食次數(shù)及時間來滿足雛鳥對食量的需求。但在極端天氣(如雨天)，親鳥會增加護雛時間，來保證巢內(nèi)的溫度恒定，并維持雛鳥的體溫。

對繁殖期3巢黃喉鹀雌雄親鳥繁殖行為進行比較，結(jié)果發(fā)現(xiàn)，雌性親鳥在育雛頻次、育雛時長方面存在差異，但差異不顯著。姜學(xué)雷等[23]對絲光椋鳥(Sturnussericeus)的相關(guān)研究表明雌雄親鳥在育雛次數(shù)、育雛時間方面差異并不明顯，Smith等[24]關(guān)于紫翅椋鳥(S.vulgaris)的研究顯示，雌雄親鳥通常采用不同的繁殖策略，如果是一雄一雌的單配制，雌雄共同育雛，則兩性育雛行為差異不顯著；如果是一雄多雌制，雄鳥則主要負(fù)責(zé)警戒和防御，雌鳥負(fù)責(zé)育雛。由于未能進行個體識別，無法判斷黃喉鹀是否屬于一雌一雄的單配制，但由目前的研究數(shù)據(jù)推測黃喉鹀雌雄親鳥更傾向于雙親共同育雛的繁殖策略，并不存在明顯的繁殖分工。