毛 瀚，劉文杰，楊 秋，姚海榮，劉廣路，楊 懷,4

（1. 海南大學 熱帶作物學院 ?？?570228; 2. 國際竹藤中心 北京 100102; 3. 海南大學 生態(tài)與環(huán)境學院?？?570228; 4. 海南三亞竹藤伴生林生態(tài)系統(tǒng)國家定位研究站 海南 三亞 572000;5. 三亞市林業(yè)科學研究院 海南 三亞 572000）

根系作為植物提供養(yǎng)分的“源”和消耗碳的“匯”，是地下生物量的主要組成部分[1-2]，在土壤碳循環(huán)過程中發(fā)揮著關鍵作用[3]。在森林生態(tài)系統(tǒng)中，植物主要是通過根系實現(xiàn)地上部分和地下部分的關聯(lián)，每年通過細根向土壤輸送的碳和養(yǎng)分甚至超過了葉片[4]；根系通過調節(jié)植物生長，對陸地生態(tài)系統(tǒng)能量和物質循環(huán)以及未來氣候變化有著重要影響[5]。有研究表明，根系生物量累積貢獻了全球凈初級生產(chǎn)力的22～33%[4,6]。與木質生物量相比，植物細根直徑較小，壽命相對較短，導致其在地下能夠快速周轉和分解，使其成為森林凈初級生產(chǎn)力，養(yǎng)分循環(huán)和地下碳分配的重要貢獻者[4]。因此，研究植物根系生物量不僅有助于深入了解植物群落組成與功能之間的關系，也是研究全球變化條件下陸地生態(tài)系統(tǒng)碳循環(huán)的重要內容[7]。

熱帶森林作為地球上生產(chǎn)力最高的生態(tài)系統(tǒng)之一，在全球森林土壤碳庫及氣候變化中具有舉足輕重的作用[8-9]。隨著氣候變化和人類干擾的增加，熱帶原始雨林和老齡林面積正在呈現(xiàn)出不斷減少的趨勢[10]。人為干擾后自然更新的次生林逐漸成為當前熱帶地區(qū)的主要森林植被，因而次生林在緩解氣候變化和保護生物多樣性方面的作用更加突出[11]。當前熱帶雨林次生林演替過程研究主要集中在地上生物類群，如植物功能性狀[12]、種群動態(tài)[13]、物種多樣性及喬木生物量等[14]，而地下部分的研究則相對較少。熱帶低地雨林是不同于山地雨林的重要森林類型，對研究全球氣候變化[15]及甘什嶺地區(qū)獨有的龍腦香科植物無翼坡壘（Hopea reticulate）等珍貴樹種的恢復和保護具有重要意義。海南甘什嶺地區(qū)熱帶低地雨林在20世紀80年代曾遭大面積采伐，有大面積由于人為干擾而處于不同恢復階段的植物群落，這些退化的群落在干擾停止后又通過自然恢復向著進展演替方向發(fā)展。郝艷茹等[16]在對國內外不同演替階段根系生物量數(shù)據(jù)的研究結果表明，在演替過程中，森林生態(tài)系統(tǒng)根系生物量隨演替的進行而增加，這在西南山地不同恢復演替階段的喀斯特常綠闊葉落葉林[17]、中亞熱帶不同演替階段的馬尾松林[18]以及美國卡羅萊納州的河灘闊葉林[19]等研究中都有驗證，但對于我國熱帶低地雨林不同演替階段根系生物量變化還有待進一步研究。演替過程中植物根系生物量的動態(tài)變化對于群落恢復演替具有重要意義。隨著演替的進行，甘什嶺地區(qū)植物根系生物量變化及不同演替階段根系的分布特征是區(qū)域生態(tài)保護和森林可持續(xù)管理中亟待解決的科學問題。本研究基于不同演替階段的熱帶低地雨林次生演替過程，分析不同演替階段根系生物量特征，探討不同垂直分層狀況，以期在未來全球氣候變化條件下，為甘什嶺熱帶低地雨林植物群落地下碳素分配及土壤碳庫變化奠定基礎，增加對熱帶雨林次生演替地下生態(tài)學過程的認識。

1 研究方法

1.1 研究區(qū)概況研究區(qū)域位于海南甘什嶺自然保護區(qū)（109°37′50″～109°41′36″E，18°19′16″～18°24′12″N），屬熱帶海洋季風氣候，年平均氣溫25.4 ℃，冬季平均氣溫為20.7 ℃，夏季平均氣溫為28.3 ℃；旱季、雨季明顯，5～10月為雨季，11月至翌年4月為旱季，年降水量約1 800 mm；土壤母質為花崗巖，以酸性紅壤為主[15,20]。地表植被在20世紀80年代遭大面積砍伐，經(jīng)過連續(xù)人為干擾后逐漸恢復形成以無翼坡壘為優(yōu)勢種的熱帶低地雨林[15]。根據(jù)2010—2012年的野外調查結果[21]，該區(qū)域有野生維管植物177科，718屬，1 334種。保護區(qū)主要喬木樹種有鐵凌（Hopea reticulate）、海南瓊楠（Beilschmiedia wangii）、黃杞（Engelhardia roxburghiana）、青梅（Vatica mangachapoi）、嶺南山竹子（Garcinia oblongifolia）、長柄瓊楠（Beilschmiedia longepetiolata）等, 灌木樹種有刺軸櫚（Licuala spinosa）、海南龍船花（Ixora hainanensis）、海南狗牙花（Ervatamia hainanensis）、桃金娘（Rhodomyrtus tomentosa）和白茶樹（Koilodepas hainanense）等, 草本植物有高稈珍珠茅（Scleria elata）、烏毛蕨（Blechnum orientale）、掌葉海金沙（Lygodium longifolium）、割雞芒（Hypolytrum nemorum）、芒萁（Dicranopteris pedate）等, 藤本植物有白藤（Calamus tetradactylus）、山雞血藤（Millettia dielsiana）、錫葉藤（Tetracera sarmentosa）、清香藤（Jasminum lanceolarium）等[15]。

1.2 典型樣地的選擇和調查筆者在2019年全面調查的基礎上，在甘什嶺保護區(qū)選擇4個不同恢復階段[草本群落(HC)、灌木群落(SC)、40 年次生林(SF40a)和60 年次生林(SF60a)]設置樣地。每個恢復階段設置3個重復樣地（灌木群落、40 年次生林和60 年次生林樣地為20 m×20 m，草本樣地為20 m×10 m），總面積4 200 m2。每塊類型相同樣地間直線距離不小于1.5 km。參照文獻[22]的調查技術規(guī)范記錄小樣方內每株胸徑（DBH）≥1 cm的喬木、藤本的種類、萌生或分枝狀況、胸徑和樹高（表1）、生長狀 態(tài)。參照文獻[23]測量每個植株的坐標。

表1 甘什嶺不同恢復階段熱帶低地雨林樣地位置和植被基本特征Tab. 1 Location and basic vegetation characteristics of tropical lowland rain forest quadrat plots at different restoration stages in Ganshiling Natural Reserve

1.3 根系生物量獲取與估算本實驗采用平均標準木機械布點法[17,24]，根據(jù)植被調查數(shù)據(jù)計算出地上植被的平均樹高、胸徑和密度等指標，參照文獻[17]選擇樹高、胸徑及其密度與植被平均水平接近的群落優(yōu)勢種作為平均標準木。根據(jù)上下坡方向，在距離標準木50 cm處確定1、2號土柱位置，沿相同方向在標準木樹冠的垂直落水線處確定3、4號土柱，每個土柱的面積為0.25 m2[17,24]，分5個垂直層次（0～20 cm、20～40 cm、40～60 cm、60～80 cm和80～100 cm）采集根系樣品，對于草本群落則選擇4個面積為0.5 m×0.5 m能反映群落特征的草本作為標準草，去除地上部分后分層收集草本根系，不同恢復階段共收集48個根系樣品。將不同徑級的根系（活根）分為細根（根徑≤2 mm）和粗根（根徑＞2 mm）[25]，在樣地進行初步 分級，去除死根，帶回實驗室后進一步詳細分級裝袋，清洗后置于烘箱中烘干至恒重，測定其干質量。

1.4 數(shù)據(jù)分析用SPSS 20.0進行實驗數(shù)據(jù)的統(tǒng)計分析，通過對土壤各層根系生物量進行擬合，得到根系生物量隨深度變化的近似函數(shù)，建立根系生物量與樹高（H）、胸徑（D）、胸徑平方與樹高的乘積（D2H）及林分密度（De）之間的多種回歸方程，擇優(yōu)選擇擬合方程。采用單因素方差分析法(One-way ANOVA)分 別判斷不同演替階段及不同深度對根系生物量的影響，根系數(shù)據(jù)用Origin 2017進行作圖。

2 結果與分析

2.1 甘什嶺不同恢復階段熱帶低地雨林的根系生物量特征不同植被恢復階段各徑級根系生物量（圖1）的方差分析結果表明，甘什嶺不同演替階段的根系總生物量隨恢復進程呈顯著遞增趨勢（P＜ 0.05）（草本與灌木階段差異不顯著，P＞ 0.05）。根系總生物量從草本群落的6.83 t·hm-2顯著增加到60 年次生林群落的28.98 t·hm-2，其中60 年次生林比40 年次生林群落、灌木群落、草本群落分別高47.49%、454.13%和324.45%。粗根生物量占總根系生物量的比例隨著演替階段的進程逐漸增加（灌木到40 年次生林階段稍有下降外）；細根占總根系生物量的比例總體逐漸減少（灌木到40 年次生林階段稍有上升）。其中草本群落根系粗細組成結構在各演替階段中相對特殊，細根生物量大于粗根生物量，細根生物量為3.66 t·hm-2，占該階段根系總生物量的53.53%，粗根生物量為3.17 t·hm-2，占該階段根系總生物量的46.47%。40 a次生林以及灌木根系粗細組成結構與60 年次生林相同，特點都是粗根生物量大于細根生物量，粗根生物量分別占該階段根系總生物量的71.41%和77.12%；在60 年次生林中，粗根生物量為26.02 t·hm-2，占60 年次生林根系總生物量的89.76%，是粗根生物量最大的演替階段。

圖1 不同植被恢復階段各徑級根系生物量圖中生物量為平均值±標準誤差，n=3;不同字母表示不同植被恢復階段差異顯著 (P ＜ 0.05)。HC：草本群落；SC：灌木群落；SF40a：40年次生林；SF60a：60年次生林。Fig. 1 Root biomass (RB) of different diameter classes at different vegetation restoration stages (RTS)Biomass value is mean ± SE, n=3. Different letters represent significant differences at different vegetation restoration stages (P ＜ 0.05). HC: Herb community; SC: Shrub community; SF40a: Secondary forest with 40 years; SF60a:Secondary forest with 60 years.

2.2 根系生物量在土壤剖面中的垂直分布規(guī)律

在不同演替階段，甘什嶺熱帶低地雨林大量根系生物量集中在土壤表層，土層深度0～20 cm的根系生物量平均達到12.03 t·hm-2，占土層深度0～100 cm平均生物量的79.30%，是根系生物量最多的層次（表2）。隨著土壤深度的增加，根系生物量大幅度減少（圖2），土層深度20～40 cm，根系平均生物量為2.11 t·hm-2，占土層深度0～100 cm生物量的13.91%，土層深度40～60 cm的根系平均生物量為0.56 t·hm-2，僅占土層深度0～100 cm根系生物量的3.69%。在土層深度60 cm以下的植被根系生物量大幅減少，根系生物量為0.24 t·hm-2，僅占土層深度0～100 cm土層根系生物量的1.56%。在土層深度60 cm以下的草地和灌木根系生物量之和還不到土層深度40～60 cm草地灌木根系生物量的二分之一，特別是草本群落，根系生物量已經(jīng)幾乎為零。利用根系生物量在土壤中的垂直分布數(shù)據(jù)擬合其隨土壤深度變化的情況，發(fā)現(xiàn)灌木群落、40年次生林、60年次生林根系生物量變化符合冪函數(shù)曲線，草本群落根系生物量變化符合指數(shù)函數(shù)曲線（圖2）。不同演替階段根系生物量在0～60 cm土層隨著深度的增加下降迅速，而在60 cm土層以下下降速度逐漸放緩且無限趨近于零。

圖2 不同演替階段根系生物量與土層深度擬合曲線A：草本群落；B：灌木群落；C：40 年次生林；D：60 年次生林。Fig. 2 Fitting curves of root biomass and profile depth at different successional stages A: Herb community; B: Shrub community; C: Secondary forest with 40 years; D: Secondary forest with 60 years.

表2 甘什嶺熱帶低地雨林根系生物量在土壤剖面中的分布Tab. 2 Distribution of root biomass in the soil profiles under the tropical lowland rain forest in Ganshiling

2.3 根系生物量回歸方程通過分析，發(fā)現(xiàn)根系生物量與樹高（H）、胸徑（D）、胸徑平方與樹高的乘積（D2H）以及林分密度（De）相關系數(shù)F值均達到極顯著水平(P＜0.01)，根系生物量分別與D、H、D2H呈冪函數(shù)關系，與D、H和D2H等三因素呈一次函數(shù)關系，其中根系生物量與H和D2H擬合效果最好，決定系數(shù)（R2）分別達到0.920和0.845（表3）。利用該模型，根據(jù)植被的胸徑、樹高可以來估測甘什嶺熱帶低地雨林根系生物量。

3 討 論

3.1 不同恢復階段熱帶低地雨林根系生物量特征本研究表明，甘什嶺熱帶低地雨林不同演替階段的根系生物量范圍是5.23～28.98 t·hm-2，這與波多黎各熱帶低地次生林的根系生物量（6.00～22.00 t·hm-2）接近[26]，但低于美洲熱帶低地雨林的根系生物量（36.00～68.00 t·hm-2）[27]。其中40 年次生林和60年次生林根系生物量均大于斯里蘭卡熱帶常綠干旱落葉混交林的根系生物量（17 t·hm-2）[28]和澳大利亞昆士蘭北部次生雨林的根系生物量（11.65 t·hm-2）[29]，60 年次生林根系生物量與墨西哥熱帶干旱落葉林的根系生物量（31 t·hm-2）[30]、剛果熱帶雨林的根系生物量（32 t·hm-2）接近[28]，但都小于巴西（69 t·hm-2）、法屬圭亞那（42 t·hm-2）、非洲象牙海岸（51 t·hm-2）、蘇里南（66 t·hm-2）等熱帶低地雨林的根系生物量[28]，也低于澳大利亞昆士蘭北部原始雨林的根系生物量（34.42 t·hm-2）[29]和JACKSON R B等人[31]研究的根系生物量最高的熱帶常綠林的根系生物量（50 t·hm-2）。甘什嶺不同于其他的熱帶地區(qū)環(huán)境，雖降水充沛，但由于土壤粗砂高達20%，土壤儲水能力低，旱季經(jīng)常受到干旱脅迫，養(yǎng)分也容易流失，土壤肥力較差，從而導致樹種生長速度緩慢，生物量相對較低，生態(tài)壽命較短。另外與林分類型、林齡、群落組成和混交度等也有關系[32-33]。

不同植被類型的根系生物量總體表現(xiàn)為隨恢復演替的進程而增加的趨勢，這與中國西南山地喀斯特常綠闊葉落葉林[17]以及美國卡羅萊納州河灘闊葉林[19]等國內外所研究的根系生物量隨演替的趨勢一致。這主要是由于隨著植被的恢復進程，木本植物胸徑逐漸增大，高度也逐漸增高，與之相對應的植物根系生物量也隨之增加。有研究表明，喬木樹種根系生物量與胸徑（D）或胸徑的平方與高度的乘積（D2H）相關系數(shù)均達到極顯著水平（P＜0.01）[34]。本研究發(fā)現(xiàn)根系生物量與樹高（H）、胸徑（D）、胸徑平方與樹高的乘積（D2H）以及林分密度（De）相關系數(shù)均達到極顯著水平(P＜0.01)，其中根系生物量與植被H、D、D2H等單變量存在冪函數(shù)關系，所以在演替過程中隨著樹木胸徑及高度的增加，根系生物量也明顯增加。甘什嶺地區(qū)除草本到灌木階段根系生物量有所下降且差異不顯著外，其余各階段都隨恢復進程呈顯著遞增趨勢。這主要是由于在恢復的早期階段, 草本群落不會受到其它木本植物的影響，受到的光照、水分和熱量等氣象條件相對充足，草本植物在早期生長迅速，植被密度相對較大，為獲取更多的營養(yǎng)支撐自身發(fā)展，根系也迅速生長。另外，木本植物的生長會與草本群落形成競爭，影響草本群落的發(fā)展，故導致在演替早期兩種植被根系生物量不顯著。

3.2 根系生物量組成結構及土壤剖面中的垂直變化研究發(fā)現(xiàn)在甘什嶺熱帶低地雨林不同恢復階段植被粗根生物量為3.17～26.02 t·hm-2，而細根生物量為1.20～5.62 t·hm-2，稍低于哥斯達黎加熱帶常綠闊葉林細根生物量（3.69～6.62 t·hm-2）[35]，且變化差異也低于哥斯達黎加熱帶山地森林（3～13 t·hm-2）[26]。其中40 年次生林細根生物量與Jackson R B等人研究的熱帶落葉林以及熱帶常綠林平均細根生物量（5.7 t·hm-2）[31]基本一致。灌木群落細根總生物量（1.20 t·hm-2）與馬來西亞沙巴州Danum Valley地區(qū)熱帶低地雨林細根生物量（1.70 t·hm-2）[36]較接近。通過分析發(fā)現(xiàn)不同演替階段草本群落植物根系與木本植物群落根系組成結構差異相對較大，60 a次生林粗根生物量占整個生物量的89.76%，草本群落則以細根為主，占其總生物量的53.53%。

本研究結果表明：（1）植被在不同恢復演替階段的需求不同，各階段根系生物量組成結構也不同。在演替早期，群落結構相對單一，光照充足，光合作用強烈，植被生長迅速，對養(yǎng)分和水分的需求較高，植被更傾向于分配更多的生物量給根系，尤其是對植物營養(yǎng)起重要作用的細根[25]。所以在演替初期，細根占主要地位，但粗根生物量一般隨著樹干生長而增加[37]。隨著恢復演替的進行，木本植物高度和胸徑都迅速增加，受外部環(huán)境的影響也隨之增加，尤其面對強風的侵擾，此時樹木需要大量的水分和養(yǎng)分供應的同時還需要相對粗大的根系來固定和支撐其地上部分生長，因此，隨著恢復演替的進行，細根所占的比例也逐漸減小，粗根比例逐漸增加。本研究除灌木至40年次生林階段細根所占比例稍有上升外，其余階段均成下降趨勢。主要是由于40年次生林階段植被處于快速生長擴張階段，其對養(yǎng)分水分的需求大于固定支撐需求，故細根生長迅速，且占比也相對較高。（2）甘什嶺熱帶低地雨林根系生物量主要集中在土壤表層（0～20 cm），隨著土壤層次的加深，根系生物量大幅度減少。本研究結果與西南山地不同恢復演替階段的喀斯特常綠闊葉落葉林[17]、中亞熱帶不同演替階段的馬尾松林[18]、美洲熱帶低地雨林[27]等根系分布規(guī)律一致。（3）根系生物量在土層中的垂直分布存在一定的規(guī)律性，草本群落呈指數(shù)函數(shù)曲線回歸方程，其余各恢復演替階段呈冪函數(shù)曲線回歸方程。隨著演替的進行，根系在土層中的垂直分布逐漸加深。（4）超過80%以上的根系生物量分布于0～40 cm之間，本結果與JACKSON等[31]研究的全球各生態(tài)系統(tǒng)75%根系生物量發(fā)生0～30 cm之間的結果一致，且甘什嶺熱帶低地雨林與凍土帶、北方針葉林和溫帶草原等根系剖面最淺的植被類型相同，根系分布都主要集中于土壤表層，0～20 cm根系生物量占到了75%以上。有研究表明，根系在土層中的分布會受到土壤容重、水分、溫度、碳氮比、林分密度等因素的影響[38-39]。甘什嶺地區(qū)土層較薄，基巖分布深度相對較淺，隨著深度的增加，石礫逐漸增多，土壤質地趨于緊實，土壤容重相應增加，植被根系難以進入土壤深部，且深層土壤養(yǎng)分含量低，細根更傾向于分布在養(yǎng)分和水分條件更好的土壤表層，以增加競爭優(yōu)勢。熱帶地區(qū)會經(jīng)常受臺風等極端天氣的干擾，容易受到臺風等強風暴的影響[40]，根系集中分布于土壤表層，不利于大型植被的固定，影響其穩(wěn)定性，對植物的高度產(chǎn)生一定的限制，導致植被平均高度和胸徑明顯低于其他熱帶地區(qū)，且根系生物量與其他熱帶、亞熱帶森林相比也相對較低。因此，本研究對處于該特殊生境下熱帶雨林的恢復和保護具有指導意義。

4 結 論

甘什嶺熱帶低地雨林根系生物量隨著演替的進行逐漸增加，且粗根占總根系生物量的比例逐漸增加，細根占總根系生物量的比例逐漸減小；隨著土壤剖面深度的增加，根系生物量大幅度減少，草本群落根系生物量在土壤剖面中的垂直變化規(guī)律呈指數(shù)回歸，其余各恢復演替階段呈冪函數(shù)回歸；根系生物量模型中樹高和D2H與根系生物量擬合程度較高，在實踐應用中可依據(jù)林木樹高和D2H估測甘什嶺地區(qū)植被根系生物量，為觀測不同演替階段群落的生態(tài)恢復和區(qū)內珍稀保護物種的發(fā)展變化提供數(shù)據(jù)支持，同時為后續(xù)甘什嶺熱帶低地雨林根系生物量及地下碳素分配研究提供參考。