楊 力,王滿堂,陳曉萍,孫 俊,鐘全林,程棟梁,*

1 福建師范大學(xué)福建省植物生理生態(tài)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室,福州 350007 2 福建師范大學(xué)地理研究所,福州 350007 3 棗莊學(xué)院城市與建筑工程學(xué)院,棗莊 277160

當(dāng)年生小枝作為植物生長分支系統(tǒng)最活躍的部分,是木本植物重要的功能組成單元。研究當(dāng)年生小枝葉片的性狀特征,有助于深入了解當(dāng)年生小枝內(nèi)部的生物量分配[1]和植物的環(huán)境適應(yīng)機(jī)制[2- 4]。

葉片是植物進(jìn)行光合作用的主要器官,葉面積與葉生物量之間的關(guān)系不僅反映了植物的光截獲能力,也反映了植物的環(huán)境適應(yīng)能力[5- 6],對(duì)植物個(gè)體生長乃至群落生產(chǎn)力均有重要影響[7]。前期研究表明葉面積(Leaf Area, LA)與葉生物量(Leaf Mass, LM)存在顯著的異速生長關(guān)系：LA=βLMα,其中β為異速生長常數(shù),α為異速生長指數(shù)[8]。Niklas等[9]研究發(fā)現(xiàn),植物的LA與LM之間的異速生長指數(shù)<1.0(即α<1.0),表明葉面積隨著葉生物量的增加而降低,進(jìn)而提出了“收益遞減”假說(“Diminishing returns” hypothesis)。該假說認(rèn)為植物葉面積隨生物量的增加而降低,導(dǎo)致光合有效面積隨葉構(gòu)造成本的增加而降低。隨后一些研究在不同尺度,不同區(qū)域?qū)Α笆找孢f減”假說進(jìn)行了探索[10- 11]。例如,Milla和Reich[12]對(duì)六個(gè)不同數(shù)量級(jí)上的葉面積與葉生物量的研究結(jié)果支持“收益遞減”假說。相反Price等[13]的研究發(fā)現(xiàn)葉面積與葉生物量之間呈等速生長的關(guān)系。Pan等[14]對(duì)不同海拔植物群落水平的研究發(fā)現(xiàn)LA與LM之間的異速生長指數(shù)隨著海拔高度的升高逐漸從α<1.0向α>1.0有規(guī)律變化。然而,Li等[15]對(duì)武夷山不同海拔黃山松小枝葉性狀的研究,結(jié)果表明LA與LM之間的異速生長指數(shù)均<1.0,支持收益遞減假說。這些不同的研究結(jié)果表明物種組成與環(huán)境可能會(huì)影響植物L(fēng)A與LM之間的異速生長關(guān)系。

植物不同冠層光照的有效性是影響植物葉片性狀的一個(gè)重要環(huán)境因素[16-17]。例如,Okobo等[18]對(duì)印度尼西亞混合林木本植物葉性狀的研究,結(jié)果發(fā)現(xiàn)位于林下的比葉重(Leaf Mass Per Area, LMA)低于上部。Sterck和Bongers[19]的研究表明植物葉性狀受到冠層高度光照影響,隨著不同冠層高度光照有效性的降低,冠層寬度顯著增加,葉片LMA顯著降低。這些研究結(jié)果均表明冠層高度可能會(huì)影響植物L(fēng)A與LM間的異速生長關(guān)系。由于目前大部分當(dāng)年生小枝的葉面積-葉生物量的研究均是從樹冠表面截取的當(dāng)年生小枝[20- 22]。這些研究結(jié)果可能會(huì)忽略冠層梯度對(duì)LA與LM間異速生長關(guān)系的影響。

因此,本研究選取江西陽際峰自然保護(hù)區(qū)內(nèi)中亞熱帶常綠闊葉林為研究區(qū)域,該區(qū)域保存了完好的武夷山中段西側(cè)典型的中亞熱帶常綠闊葉林森林生態(tài)系統(tǒng),具有重要的研究價(jià)值[23]。研究選取樣地內(nèi)落葉與常綠樹種上、下冠層位置的當(dāng)年生小枝進(jìn)行采樣,分析不同冠層高度和生活型植物葉面積與葉生物量是否存在差異；探討葉面積與葉生物量的關(guān)系對(duì)冠層和生活型的響應(yīng)。研究可為進(jìn)一步了解冠層梯度和生活型葉面積與葉生物量的收益權(quán)衡提供理論依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)概況

研究區(qū)位于江西陽際峰國家級(jí)自然保護(hù)區(qū)(117°11′30″—117°28′40″E, 27°51′10″—28°02′20″N),地處北武夷山和南武夷山交界處,是連接武夷山各部的重要生態(tài)廊橋。該保護(hù)區(qū)具有典型的濕潤中亞熱帶季風(fēng)氣候。年平均降水量為1870—2191 mm,其中4—6月份降水量72%—75%為降雨量,年平均氣溫11.4℃—18.5℃。地帶性土壤是鋁質(zhì)濕潤淋溶土[24]。

1.2 實(shí)驗(yàn)設(shè)計(jì)與樣品采集

于2015年8月,建立一個(gè)25 hm2(500 m500 m)的大樣地,樣地森林群落基本特征見表1。對(duì)樣地內(nèi)所有胸徑≥1 cm的喬木逐一掛牌,記錄樹種名、胸徑及樹高(表2)。在2017年8月,選取樣地內(nèi)的69種優(yōu)勢(shì)喬木樹種進(jìn)行采樣,每個(gè)物種選取3株標(biāo)準(zhǔn)木,分別在每株標(biāo)準(zhǔn)木樹冠上冠層(1/2冠層以上)完全暴露于太陽光照的位置及冠層下層(1/2冠層以下)完全陰影處的位置,隨機(jī)選取中等大小、具有成熟葉片、沒有明顯葉面積損失的3—5個(gè)當(dāng)年生末端小枝,并立即浸入水中,做好相關(guān)標(biāo)記后帶回實(shí)驗(yàn)室。

表1 陽際峰森林群落林分基本特征

1.3 指標(biāo)測(cè)定

在樣地內(nèi)每個(gè)物種選取3株標(biāo)準(zhǔn)木,在每株標(biāo)準(zhǔn)木1/2冠層高度上下截取至少3個(gè)當(dāng)年生小枝,在每個(gè)小枝上獲取3—5個(gè)沒有明顯葉面積損壞的成熟葉片做好標(biāo)記后帶回室內(nèi),使用掃描儀(EPSONV39)[25]掃描后,運(yùn)用ImageJ圖形處理軟件獲取葉面積數(shù)據(jù)。將掃描后的葉片,在75℃下烘干48 h以上,使用電子天平(精度為0.001 g)進(jìn)行稱重。最后將掃描后的葉片,計(jì)算比葉重LMA=葉干重/葉面積(mg/mm2)。

1.4 數(shù)據(jù)分析

首先使用Excel 2016軟件進(jìn)行數(shù)據(jù)整理；其次使用SPSS 19.0對(duì)葉面積和葉干重的均值及標(biāo)準(zhǔn)差進(jìn)行計(jì)算,并使用獨(dú)立樣本T檢驗(yàn)對(duì)不同生活型植物檢驗(yàn)分析處于上冠層和下冠層葉之間葉性狀的差異,用字母標(biāo)記組間顯著性差異水平。然后對(duì)不同林木類型不同冠層的葉面積和葉生物量在R語言軟件平臺(tái)(R3.4.4)進(jìn)行分析。使用R中的“smatr”程序包[26]分析葉片性狀之間的關(guān)系。二者之間的關(guān)系采用異速生長方程LA=βLMα,其中β為異速常數(shù),α為異速生長指數(shù),LA和LM分別是葉面積和葉生物量。將該方程左右兩邊同時(shí)取對(duì)數(shù)轉(zhuǎn)換為：logLA=logβ+αlogLM,當(dāng)=1時(shí),代表因變量和自變量呈等速生長關(guān)系,α>1或α<1時(shí),兩者表現(xiàn)為異速關(guān)系,使用模型II標(biāo)準(zhǔn)化主軸(standardized major axis estimation, SMA)回歸分析方法計(jì)算異速生長指數(shù)和常數(shù)[27]。采用Origin 9.0軟件進(jìn)行繪圖。

2 結(jié)果與分析

2.1 不同冠層位置常綠和落葉物種間葉面積與生物量特征

葉生物量在不同冠層位置和不同林木類型中均無顯著差異(P>0.05,圖1)。常綠樹種上冠層與下冠層葉生物量平均值(mean±s.e.)分別為(216.60±39.28) mg和(214.25±47.14) mg(表3)。落葉樹種上冠層與下冠層葉生物量分別為(214.53±47.03) mg和(182.41±31.06) mg(表3)。整體而言,上冠層和下冠層林木的葉生物量分別為(215.82±30.00) mg和(202.25±31.50) mg(表3)。

葉面積在不同冠層高度無顯著差異(P>0.05,圖1)。但在不同生活型之間存在顯著差異(P<0.05,圖1)。常綠樹種上冠層與下冠層葉面積的平均值(mean±s.e.)分別為：(2317.85±309.88) mm2、(2334.29±327.74) mm2(表3)。落葉樹種上冠層與下冠層葉面積分別為：(3027.96±575.61) mm2、(3149.86±484.77) mm2(表3)。整體而言,上冠層與下冠層葉片的葉面積分別為：(2585.43±290.86) mm2、(2641.27±276.04) mm2(表3)。

常綠樹種上冠層的比葉重(LMA) (0.09±0.005) mg/mm2與下冠層(0.09±0.003) mg/mm2(表3)無顯著性差異(P>0.05,圖1)。落葉樹種上冠層(0.07±0.003) mg/mm2(表3)與下冠層比葉重(0.06±0.003) mg/mm2有顯著性差異(P<0.05,圖1)。但上下冠層中常綠樹種比葉重均顯著高于落葉樹種上(P<0.05,圖1)。

表3 69種亞熱帶木本植物不同冠層位置和生活型葉性狀

圖1 不同冠層位置和生活型葉性狀特征Fig.1 Leaf traits in different canopy heights and living form字母a和b表示上冠層與下冠層之間存在顯著差異,*表示常綠和落葉植物之間存在顯著差異(P<0.05)

2.2 物種水平葉面積-生物量關(guān)系

物種水平葉面積與葉生物量間異速生長指數(shù)均值為0.90±0.04(n=69)。43種常綠樹種中有39種(90.7%)葉面積與葉生物量具有顯著的關(guān)系(P<0.05,圖2),2種(4.7%)林木的異速生長指數(shù)顯著大于1.0(P<0.05),11種(25.6%)林木異速生長指數(shù)顯著小于1.0,27種(60.5%)林木異速生長指數(shù)與1.0無顯著性差異(圖2)。26種落葉樹種中有17種(65.4%)葉面積與葉生物量具有顯著關(guān)系(P<0.05,圖2)。26種落葉樹種葉面積與葉生物量關(guān)系中,2種(7.7%)林木的異速生長指數(shù)顯著大于1.0(P<0.05),6種(23.1%)林木的異速生長指數(shù)顯著小于1.0(P<0.05),15種(57.7%)林木異速生長指數(shù)與1.0無顯著性差異(P>0.05,圖2)。

圖2 不同生活型物種的葉片面積與葉片生物量異速生長指數(shù)Fig.2 Leaf area and leaf biomass allometric growth index of different living species

2.3 不同生活型葉面積與生物量關(guān)系

常綠樹種與落葉樹種不同冠層高度葉面積與生物量擁用共同斜率為0.92(P=0.96,95%CIs:0.86-0.97)(表4,圖3),但截距存在顯著差異 (P<0.001,95%CIs:1.21—1.46圖3)。

單葉面積與單葉生物量之間存在顯著的相關(guān)性(P<0.05,表4)。常綠樹種上冠層與下冠層當(dāng)年生小枝單葉面積與單葉生物量存在共同斜率為0.92(P=0.60,95%CIs:0.84—1.00),呈等速生長關(guān)系(P=0.60)(表4,圖3),同時(shí)存在共同截距(P=0.30,95%CIs:1.09—1.43)(表4,圖3)。落葉樹種上冠層與下冠層單葉面積與單葉生物量共同斜率為0.91(P=0.81,95%CIs:0.83—1.01),呈等速生長關(guān)系(表4,圖3),但不存在共同截距(P=0.01,95%CIs:1.22—1.59圖3)。

表4 不同冠層位置和生活型葉面積與生物量間的異速生長關(guān)系

圖3 單葉面積和單葉重異速生長關(guān)系Fig.3 The scaling relationships between the lndividual leaf area and lndividual leaf mass

3 討論

木本植物在生長過程中會(huì)產(chǎn)生相對(duì)的冠層高度,不同生活型的物種在生存策略上存在差異,研究不同冠層高度和生活型植物葉面積-葉生物量之間的關(guān)系[28]。可以為葉的資源獲取策略,生理協(xié)調(diào)和系統(tǒng)進(jìn)化模式提供證據(jù)[29]。本研究表明冠層高度和生活型并未對(duì)當(dāng)年生小枝的葉面積-葉生物量間的異速生長指數(shù)產(chǎn)生影響,但異速生長常數(shù)在不同冠層高度與生活型間存在差異。

3.1 不同冠層高度對(duì)葉面積-生物量關(guān)系的影響

本研究中,生活型相同的樹種在不同冠層高度下當(dāng)年生小枝葉面積-葉生物量無顯著差異(P>0.05,圖1)。即表明不同冠層高度并未對(duì)當(dāng)年生小枝的葉面積和葉生物量產(chǎn)生影響。然而,Srikrishnah等[30]通過對(duì)斯里蘭卡一種龍血樹在不同高度光照水平下的研究中發(fā)現(xiàn),處于不同高度光照水平下的葉面積和葉生物量存在顯著差異(P<0.05)。原因可能是Srikrishnah等[30]的研究位于干旱的環(huán)境,水分是其生長的重要影響因素。不同的水分條件會(huì)改變植物的蒸騰耗水量,從而對(duì)葉面積產(chǎn)生影響,進(jìn)而對(duì)葉面積和葉生物量在不同冠層高度產(chǎn)生影響。相反,本研究處于降水較多的亞熱帶地區(qū),水分不是本區(qū)域植物生長的重要限制因子。另外,本研究發(fā)現(xiàn)落葉植物的比葉重在不同冠層高度存在顯著差異(P<0.05,圖1),常綠植物的比葉重?zé)o顯著差異(P>0.05,圖1)。然而Aclerly等[31]的研究發(fā)現(xiàn),植物的LMA隨著光照的增強(qiáng)而增多,但光照的有效性對(duì)單個(gè)物種的葉面積影響并不顯著。本研究的原因首先可能是落葉樹種在生長季更傾向于在生長季期間將生物量用于其葉面積的擴(kuò)張,以得到更多的資源[32],而不同冠層高度的光照有效性導(dǎo)致落葉樹種在上下冠層獲取的資源存在差異。相反,常綠植物則傾向于更多的將生物量分配到支撐結(jié)構(gòu)(根、莖)的生長,以便抵御非生長季外界惡劣的環(huán)境[33]。其次常綠和落葉植物樹高和冠幅存在差異,導(dǎo)致在接收光照條件時(shí)可能無法嚴(yán)格體現(xiàn)冠層高度這一因素的限制。因此植物功能性狀的平均值可能掩蓋了性狀變異在群落上的表現(xiàn)。

本研究中,89.9%(62/69)亞熱帶木本植物在不同冠層高度上具有顯著的葉面積-葉生物量異速生長關(guān)系(圖2)。一方面59.4%(41/69)的物種在ILA-ILM呈現(xiàn)出的異速生長指數(shù)與1.0無顯著性差異(P>0.05圖2),另一方面,24.6%(17/69)的木本植物葉面積-葉生物量異速生長指數(shù)顯著小于(P<0.05,圖2)1.0,5.8%(4/69)的木本植物葉面積-葉生物量異速生長指數(shù)顯著大于(P>0.05圖2)1.0。因此,研究結(jié)果總體上不支持個(gè)體水平的“收益遞減”假說。本研究與姚婧等[34]對(duì)五角楓在幼樹葉性狀異速生長關(guān)系的結(jié)果一致。相反,Sun等[7]對(duì)中國東南武夷山不同海拔梯度和光照條件下竹子的葉大小和葉生物量之間的研究發(fā)現(xiàn),海拔和光照條件未改變?nèi)~大小和葉生物量之間的異速生長關(guān)系(異速生長指數(shù)<1.0)。Pan等[14]對(duì)不同海拔植物葉大小和葉生物量關(guān)系進(jìn)行分析發(fā)現(xiàn),其葉大小與葉生物量的異速生長指數(shù)隨著海拔的升高從<1.0向>1.0有規(guī)律變化。這些差異可能是兩方面原因?qū)е碌氖紫仍诤０翁荻冗@一因素的影響下,植物的器官和生長可能受到環(huán)境因素影響[35],會(huì)使得植物的生物量分配產(chǎn)生變化。而本研究沒有海拔的差異,雖然存在冠層高度的不同,但是并沒有明顯的改變植物的生境；另一方面,植物下冠層的葉片主要生活在光照不充足的環(huán)境條件下,為了更好的生長,植物可以將更多的生物量投資在葉片的擴(kuò)大,以此增加光合有效面積來獲取更多的資源[36]。而上冠層的葉片面臨的環(huán)境脅迫增加(如,強(qiáng)風(fēng)等),可能投入較多的生物量在起支撐作用的葉柄[37]。有研究表明,葉柄雖然在植物的葉中比例雖然較小,但卻擁有很高的生物量分配[38-39]。因此葉面積與葉生物量的異速生長關(guān)系沒有受到顯著的影響。

3.2 不同生活型對(duì)葉面積-生物量關(guān)系的影響

本研究結(jié)果表明,江西亞熱帶不同生活型的木本植物在ILA-ILM二者關(guān)系上都擁有共同斜率,但在截距方面存在差異(圖3)。落葉樹種在不同冠層高度葉面積與葉生物量的截距存在差異(P<0.05),且下層落葉的截距大于上層落葉(圖3)。常綠樹種和落葉樹種葉面積與葉生物量的截距也存在差異(圖3a)。相反常綠樹種的葉面積與葉生物量之間的截距不存在差異(P>0.05,圖3)。另外本研究表明常綠植物和落葉植物的比葉重存在顯著差異(P<0.05,圖1),即常綠植物的比葉重顯著大于落葉植物。這種結(jié)果的原因首先可能是常綠和落葉植物不同的生活史對(duì)策導(dǎo)致的。在整個(gè)生長季,常綠樹種和落葉樹種采取的生態(tài)策略不同,落葉植物傾向高生長效率的策略,而常綠植物傾向采取保守性的獲取資源[40],這會(huì)影響常綠樹種和落葉樹種在生長速率和不同器官的生物量分配存在差異。其次可能是由于不同生活型植物的葉片對(duì)環(huán)境的響應(yīng)機(jī)制不一樣[41],植物L(fēng)MA的變化主要是葉片厚度以及葉片密度的變化驅(qū)動(dòng)[42]。常綠植物比落葉植物擁有更厚的葉片,葉片的厚度以及密度對(duì)植物葉片獲取光資源存在限制[43-44],因此這些常綠植物和落葉植物之間生活史的差異,導(dǎo)致LMA存在顯著差異。

另外本研究結(jié)果表明江西亞熱帶木本植物在不同生活型之間ILA-ILM的異速生長指數(shù)與1.0無顯著性差異(P>0.05,表4),表明常綠植物和落葉植物并未對(duì)ILA-ILM的異速生長指數(shù)產(chǎn)生影響。60.5%(26/43)的常綠樹種(圖2)和57.7%(15/26)的落葉樹種(圖2)ILA-ILM呈等速生長關(guān)系。即隨著葉生物量的增加,光合有效面積并沒有降低。這與Pan等[14]的研究結(jié)果在中海拔地區(qū)保持一致。然而卻與Milla和Reich等[12]的結(jié)果不一致,這可能由于本研究選取的是當(dāng)年生小枝上的葉片,后者的研究則選取的成熟的葉片。葉片的大小具有差異,大葉往往能獲得更多的光資源[45],但同時(shí)就需要在葉片的支撐結(jié)構(gòu)需要投入更多的生物量,這就導(dǎo)致葉面積和葉生物量的投資比例失衡[46]。而小葉片只能通過其他部位(葉柄、葉角)和特征(葉形)來對(duì)光進(jìn)行截留,以此活獲得資源滿足生長需要[47]。另外30.2%(13/43)(圖2)的常綠樹種和30.8%(8/26)(圖2)的落葉樹種ILA-ILM呈異速生長關(guān)系。這表明當(dāng)年生小枝葉面積-葉生物量的異速生長關(guān)系在相同的生活型中具有物種特異性。原因可能是由于物種葉片細(xì)微結(jié)構(gòu)(柵欄組織、氣孔結(jié)構(gòu)等)存在差異,隨著當(dāng)年生小枝葉片的生長,葉片形態(tài)改變的同時(shí)導(dǎo)致比葉重和光合速率產(chǎn)生變化[48]。從而在外界環(huán)境中獲取資源適應(yīng)生長。此外葉大小發(fā)生變化的時(shí),葉片長寬比的變化能夠明顯影響葉面積-葉生物量之間的異速生長關(guān)系[49]。因此在相同生活型的物種之間,當(dāng)年生小枝的葉面積與葉生物量之間的異速生長關(guān)系也會(huì)產(chǎn)生差異。

4 結(jié)論

研究結(jié)果表明,在江西亞熱帶常綠闊葉林森林生態(tài)系統(tǒng)中,不同冠層高度葉面積-葉生物量之間異速生長指數(shù)與1.0無顯著差異。同樣常綠樹種和落葉樹種中60.9%(42/69)木本植物葉面積-生物量間呈等速生長關(guān)系,不支持收益遞減假說。表明冠層梯度和生活型并未顯著影響江西亞熱帶林木本植物當(dāng)年生小枝葉面積-葉生物量異速生長關(guān)系。研究結(jié)果可從不同冠層高度進(jìn)一步了解植物的資源分配策略,進(jìn)而豐富對(duì)植物個(gè)體生長發(fā)育對(duì)環(huán)境響應(yīng)的理解。