汪惠瓊，陳潔南，李云凱，2，3，4，陳新軍，2，3，4，貢 藝，5

（1.上海海洋大學(xué)海洋科學(xué)學(xué)院，上海 201306；2.農(nóng)業(yè)農(nóng)村部大洋漁業(yè)開(kāi)發(fā)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，上海 201306；3.國(guó)家遠(yuǎn)洋漁業(yè)工程技術(shù)研究中心，上海 201306；4.大洋漁業(yè)資源可持續(xù)開(kāi)發(fā)教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，上海 201306；5.同濟(jì)大學(xué)海洋與地球科學(xué)學(xué)院，上海 200092）

由于進(jìn)化選擇的壓力，棲息在相同海域的近緣物種對(duì)環(huán)境變化的響應(yīng)往往存在差別［1］。開(kāi)展比較研究有助于理解這些近緣物種進(jìn)化過(guò)程中的差異化行為適應(yīng)對(duì)策。大洋性柔魚(yú)科頭足類（下稱“大洋性柔魚(yú)類”）是具有高度洄游能力的短生命周期動(dòng)物（通常為1～2年）［2］，具有獨(dú)特的生物學(xué)特性和生活史對(duì)策，且對(duì)環(huán)境變化敏感［3］。目前對(duì)大洋性柔魚(yú)類與環(huán)境變化關(guān)系的研究主要以單一物種開(kāi)展研究，對(duì)同域分布的多物種行為適應(yīng)對(duì)策的差異還知之甚少［4-6］。例如，YU等［7］指出北太平洋柔魚(yú)（Ommastrephes bartramii）的資源豐度和空間分布與厄爾尼諾事件相關(guān)聯(lián)；LI等［8］發(fā)現(xiàn)厄爾尼諾事件會(huì)影響秘魯外海莖柔魚(yú)的食物來(lái)源并減少其適宜的洄游范圍。柔魚(yú)亞科（Ommastrephinae）近緣種莖柔魚(yú)（Dosidicus gigas）與 鳶 烏 賊（Sthenoteuthis oualaniensis）均為大洋性經(jīng)濟(jì)柔魚(yú)類，資源量豐富，是我國(guó)魷釣漁業(yè)的重要捕撈對(duì)象，二者在熱帶東太平洋呈同海域分布的狀態(tài)［9］。兩種柔魚(yú)類食性相似，主要攝食浮游動(dòng)物、甲殼類和小型魚(yú)類等，同時(shí)是鯊魚(yú)、鯨等頂級(jí)捕食者的重要食物來(lái)源，是熱帶東太平洋生態(tài)系統(tǒng)能量傳輸?shù)闹匾h(huán)節(jié)［10］。通過(guò)對(duì)莖柔魚(yú)與鳶烏賊在不同氣候時(shí)期攝食策略的比較研究，可以進(jìn)一步了解環(huán)境異常變化對(duì)大洋性柔魚(yú)類的潛在影響及其適應(yīng)機(jī)制。因此，本研究選取棲息在東太平洋赤道海域的莖柔魚(yú)和鳶烏賊為研究對(duì)象，利用碳、氮穩(wěn)定同位素技術(shù)解析氣候正常和厄爾尼諾時(shí)期兩種柔魚(yú)類的營(yíng)養(yǎng)生態(tài)位關(guān)系及時(shí)間差異，結(jié)合環(huán)境因子推測(cè)兩種柔魚(yú)類對(duì)環(huán)境變動(dòng)的適應(yīng)對(duì)策及其種間差異。

1 材料與方法

1.1 樣品采集

莖柔魚(yú)和鳶烏賊樣品委托中國(guó)魷釣船于2017—2019年在東太平洋赤道海域生產(chǎn)期間采集。樣品經(jīng)冷凍保存運(yùn)回實(shí)驗(yàn)室，解凍后進(jìn)行基礎(chǔ)生物學(xué)參數(shù)測(cè)量。根據(jù)采樣經(jīng)緯度，本研究選取不同年份相近海域采集的樣品進(jìn)行解剖取樣，共86尾莖柔魚(yú)和68尾鳶烏賊。肌肉組織取自胴體漏斗鎖軟骨處，約2 cm×2 cm大小，去除外層表皮并用超純水清洗，置于5 mL冷凍管中冷凍（-20℃）24 h后再于冷凍干燥機(jī)內(nèi)-55℃干燥30 h，取出后用混合型球磨儀研磨成粉末。

為了分析厄爾尼諾現(xiàn)象對(duì)莖柔魚(yú)與鳶烏賊營(yíng)養(yǎng)生態(tài)位的潛在影響，本研究基于美國(guó)NOAA氣候預(yù)報(bào)中心（https：//origin.cpc.ncep.noaa.gov/products/analysis_monitoring/ensostuff/ONI_v5.php）發(fā)布的海洋尼諾指數(shù)（oceanic Ni?o index，ONI）對(duì)樣品采集時(shí)間所處的氣候時(shí)期進(jìn)行劃分：發(fā)生厄爾尼諾事件的月份為厄爾尼諾時(shí)期；未發(fā)生厄爾尼諾和拉尼娜事件的月份為正常時(shí)期。依據(jù)ONI的定義，厄爾尼諾事件發(fā)生需連續(xù)5個(gè)月ONI高于+0.5，拉尼娜事件發(fā)生ONI值需連續(xù)5個(gè)月低于-0.5（圖1）。據(jù)此，本研究中樣品可劃分為3個(gè)氣候時(shí)期（圖2，表1），即2017年正常時(shí)期（2017年6—7月）、2018年正常時(shí)期（2018年6—9月）和2018年厄爾尼諾時(shí)期（2018年12月—2019年1月）。

圖1 本研究采樣時(shí)期（黑色陰影）、厄爾尼諾（紅色陰影）和拉尼娜（藍(lán)色陰影）發(fā)生時(shí)期示意圖Fig.1 Schematic illustration of sam pling period（black shadow），El Ni?o（red shadow）and La Ni?a（blue shadow）events

圖2 2017—2019年?yáng)|太平洋赤道海域莖柔魚(yú)與鳶烏賊采樣點(diǎn)Fig.2 Sam p ling locations of Dosidicus gigas and Sthenoteuthis oualaniensis from waters of the equatorial eastern Pacific during 2017—2019

表1 東太平洋赤道海域莖柔魚(yú)與鳶烏賊生物學(xué)參數(shù)Tab.1 Biological parameters of Dosidicus gigas and Sthenoteuthis oualaniensis from waters of the equatorial eastern Pacific

1.2 穩(wěn)定同位素分析

稱取1.0 mg研磨后的肌肉樣品粉末并用錫舟包被后送入ISOPRIME 100穩(wěn)定同位素質(zhì)譜儀和vario ISOTOPE cube元素分析儀中進(jìn)行穩(wěn)定同位素測(cè)定，結(jié)果以δ13C和δ15N值形式來(lái)表示。δ13C和δ15N按下式進(jìn)行計(jì)算：

式中：X為13C或15N；R為13C/12C（或15N/14N）的比值。δ13C值以PDB值（Pee Dee Belemnite）為標(biāo)準(zhǔn)，δ15N值以大氣氮為標(biāo)準(zhǔn)。樣品測(cè)定過(guò)程中，每10個(gè)樣品放入3個(gè)實(shí)驗(yàn)室標(biāo)準(zhǔn)品（蛋白質(zhì)：δ13C=-26.98‰；δ15N=5.96‰）校準(zhǔn)碳、氮穩(wěn)定同位素，分析精度為0.06‰。穩(wěn)定同位素測(cè)定在上海海洋大學(xué)穩(wěn)定同位素分析實(shí)驗(yàn)室進(jìn)行。

1.3 環(huán)境因子

以海表面溫度（sea surface temperature，SST）和葉綠素a濃度（chlorophyll a concentration，Chla）表征棲息環(huán)境，數(shù)據(jù)來(lái)自美國(guó)NOAA Ocean-Watch數(shù)據(jù)庫(kù)（https：//oceanwatch.pifsc.noaa.gov/erddap/index.html），時(shí)間為2017年6月—2019年1月，時(shí)間分辨率為月，空間分辨率為1°×1°。根據(jù)本研究采樣站位的經(jīng)緯度范圍，繪制月平均SST和月平均Chl-a等值線圖，用于探討SST和Chl-a的變化與莖柔魚(yú)和鳶烏賊營(yíng)養(yǎng)生態(tài)位變動(dòng)的關(guān)系。

1.4 數(shù)據(jù)處理

大洋性柔魚(yú)類機(jī)體的δ13C和δ15N值可以反映其攝食、洄游活動(dòng)的時(shí)間和空間綜合特征，利用δ13C和δ15N值繪制的二維圖形可以指示其營(yíng)養(yǎng)生態(tài)位寬度和位置［8］。本研究以R語(yǔ)言中的SIAR工具包計(jì)算穩(wěn)定同位素測(cè)定結(jié)果的貝葉斯標(biāo)準(zhǔn)橢圓面積（SEAC）和重疊比例，以分析不同氣候時(shí)期莖柔魚(yú)與鳶烏賊的營(yíng)養(yǎng)生態(tài)位及種間關(guān)系。

利用單因素方差分析（ANOVA）和Tukey檢驗(yàn)對(duì)同一物種3個(gè)氣候時(shí)期的δ13C、δ15N和SEAC值進(jìn)行差異分析。同一氣候時(shí)期莖柔魚(yú)與鳶烏賊的測(cè)定結(jié)果使用ANVOA進(jìn)行差異分析。統(tǒng)計(jì)分析使用軟件SPSS 19.0，所有數(shù)據(jù)以均值±標(biāo)準(zhǔn)差表示。

2 結(jié)果與分析

2.1 穩(wěn)定同位素比值與營(yíng)養(yǎng)生態(tài)位

本研究中莖柔魚(yú)的胴長(zhǎng)為22.1～35.8 cm［（26.99±3.66）cm］，顯著大于鳶烏賊［13.1～23.0 cm，（17.92±2.62）cm］（P＜0.01，ANOVA）。比較發(fā)現(xiàn)，3個(gè)氣候時(shí)期莖柔魚(yú)和鳶烏賊肌肉的δ13C值均有顯著差異，而δ15N值只在2018年正常時(shí)期和厄爾尼諾時(shí)期有顯著差異且鳶烏賊的δ15N值較高（表2）。以3個(gè)氣候時(shí)期莖柔魚(yú)和鳶烏賊肌肉的δ13C和δ15N值繪制出營(yíng)養(yǎng)生態(tài)位（圖3，表2）。對(duì)比發(fā)現(xiàn)，2017年和2018年氣候正常時(shí)期兩種柔魚(yú)類的SEAC均存在重疊（30.38%和25.83%），而厄爾尼諾時(shí)期二者呈分離狀態(tài)，且SEAC值較低。

2.2 環(huán)境因子

2017年氣候正常時(shí)期，采樣海域平均SST和Chl-a分別為23.97℃和0.21mg·m-3。2018年氣候正常時(shí)期平均SST和Chl-a分別為23.10℃和0.22 mg·m-3，而厄爾尼諾時(shí)期的SST和Chla分別為24.67℃和0.19 mg·m-3（圖4，圖5）。比較發(fā)現(xiàn)，3個(gè)時(shí)期的SST存在顯著差異（P＜0.01），厄爾尼諾時(shí)期SST最高，而2018年氣候正常時(shí)期SST最低。對(duì)比各時(shí)期Chl-a發(fā)現(xiàn)，2017年和2018年正常氣候時(shí)期的Chl-a顯著高于厄爾尼諾時(shí)期（P＜0.01），但兩者間無(wú)顯著差異（P=0.85）。

表2 2017—2019年?yáng)|太平洋赤道海域莖柔魚(yú)與鳶烏賊的δ13 C和δ15 N值與營(yíng)養(yǎng)生態(tài)位（SEAC）Tab.2 δ15 N andδ13 C values and trophic niche（SEAC）of Dosidicus gigas and Sthenoteuthis oualaniensis from waters of the equatorial eastern Pacific during 2017—2019

圖3 2017—2019年?yáng)|太平洋赤道海域莖柔魚(yú)與鳶烏賊營(yíng)養(yǎng)生態(tài)位Fig.3 Trophic niche of Dosidicus gigas and Sthenoteuthis oualaniensis from waters of the equatorial eastern Pacific duing 2017—2019

圖4 2017—2019年?yáng)|太平洋赤道海域不同氣候時(shí)期采樣海域月平均海表面溫度Fig.4 M onthly mean sea surface temperature of studied area in different climate periods from waters of the equatorial eastern Pacific duing 2017—2019

圖5 2017—2019年?yáng)|太平洋赤道海域不同氣候時(shí)期采樣海域月平均葉綠素a濃度Fig.5 M onthly mean chlorophyll-a concentration of studied area in different climate periods from waters of the equatorial eastern Pacific during 2017—2019

3 討論

海洋生物棲息環(huán)境的變化會(huì)影響捕食者-被捕食者的關(guān)系，改變海洋群落結(jié)構(gòu)，引起海洋生態(tài)系統(tǒng)的動(dòng)態(tài)變化［11-15］。這些生態(tài)系統(tǒng)的廣泛影響最終仍源于生物體自身的變化。例如海水溫度變化會(huì)影響生物的代謝需求［16］、生長(zhǎng)速度［17］、性成熟時(shí)間［18］和繁殖能力［19-20］。此外，受環(huán)境變動(dòng)影響，食物種類及其可獲得性都可能發(fā)生變化。同域分布的近緣種為適應(yīng)這些變化會(huì)形成差異化的攝食策略以保持共存的狀態(tài)，而這種適應(yīng)行為可通過(guò)穩(wěn)定同位素分析開(kāi)展研究［1］。

頭足類動(dòng)物機(jī)體的δ13C值可用于分析其食物來(lái)源與棲息地的變化，而δ15N值可用于表征其營(yíng)養(yǎng)級(jí)［21］。本研究中，莖柔魚(yú)與鳶烏賊在不同氣候時(shí)期δ13C值均存在差異，表明二者食物來(lái)源不同。這與其他學(xué)者利用胃含物分析獲得的結(jié)果相一致。如章寒等［22］研究發(fā)現(xiàn)東太平洋赤道海域莖柔魚(yú)攝食對(duì)象多為浮游生物和小型魚(yú)類；而陸化杰等［23］發(fā)現(xiàn)相同海域的鳶烏賊胃含物主要為甲殼類和仔魚(yú)，同時(shí)包含殘碎的頭足類動(dòng)物。這些結(jié)果說(shuō)明盡管同域分布的兩種柔魚(yú)類有機(jī)會(huì)捕食相同種類的食物，但二者對(duì)食物的選擇不同。食物選擇性的種間差異可能與本研究中兩種柔魚(yú)類的個(gè)體大小差異有關(guān)，因?yàn)榍捌谘芯堪l(fā)現(xiàn)相同大小的莖柔魚(yú)與鳶烏賊肌肉δ13C值并無(wú)差異［24］。PORTER等［25］對(duì)棲息在加利福利亞灣的莖柔魚(yú)研究發(fā)現(xiàn)，隨著體型增大莖柔魚(yú)更偏向于攝食小個(gè)體的食物，這種行為可以降低其與同域分布的其他海洋生物的食物競(jìng)爭(zhēng)［26-27］。本研究海域的莖柔魚(yú)也可能是通過(guò)攝食較小個(gè)體、營(yíng)養(yǎng)級(jí)較低的食物來(lái)減少與鳶烏賊的競(jìng)爭(zhēng)。除2017年正常時(shí)期外，個(gè)體較大的莖柔魚(yú)δ15N值顯著低于鳶烏賊，說(shuō)明莖柔魚(yú)所處的營(yíng)養(yǎng)級(jí)較低，即可以攝食的食物營(yíng)養(yǎng)級(jí)也較低。

大洋性柔魚(yú)類作為短生命周期海洋動(dòng)物，對(duì)環(huán)境變化十分敏感，并會(huì)在其攝食和洄游活動(dòng)中得到體現(xiàn)［8，28］。根據(jù)ONI結(jié)果，2017年正常時(shí)期處于拉尼娜事件發(fā)生月份之前（圖1）。該時(shí)期由于赤道暖水團(tuán)正逐漸西移，δ13C和δ15N值較高的洪堡海流（Humboldt current）會(huì)向本研究海域擴(kuò)張［29］，進(jìn)而引起該海域δ13C和δ15N基線值升高，并隨食物鏈傳遞至高營(yíng)養(yǎng)級(jí)生物機(jī)體中［30］，這可能是造成2017年兩種柔魚(yú)類的δ13C和δ15N值顯著高于其他采樣時(shí)期的原因（圖3）。另一方面，結(jié)合2017和2018年正常時(shí)期SST和Chl-a的比較結(jié)果發(fā)現(xiàn)，在食物可獲得性相近的條件下，2017年較高的SST可能會(huì)引起兩種柔魚(yú)類在生理代謝［16］、個(gè)體生長(zhǎng)［17］和性腺發(fā)育［31］等方面的能量需求變化，進(jìn)而對(duì)二者的食物資源利用方式造成影響。而在厄爾尼諾時(shí)期，SST的異常升高和Chl-a的降低對(duì)兩種柔魚(yú)類攝食策略的影響更為明顯。本研究發(fā)現(xiàn)，氣候正常時(shí)期莖柔魚(yú)與鳶烏賊營(yíng)養(yǎng)生態(tài)位存在重疊，而厄爾尼諾發(fā)生時(shí)營(yíng)養(yǎng)生態(tài)位出現(xiàn)分離，表明兩種柔魚(yú)類為適應(yīng)環(huán)境異常變化所形成的差異化攝食策略會(huì)加劇食性分化，以更好保持物種共存的狀態(tài)。已有研究發(fā)現(xiàn)［32-35］，海水溫度升高會(huì)影響大洋性柔魚(yú)類的垂直分布和食物可獲得性。例如，白天時(shí)大洋性柔魚(yú)類會(huì)傾向于棲息在更深的水層［34］，進(jìn)而增加其晝夜垂直洄游的距離，消耗更多能量［36］。GILLY等［35］利用電子標(biāo)記研究發(fā)現(xiàn)莖柔魚(yú)的攝食時(shí)間與SST呈負(fù)相關(guān)關(guān)系，因此水溫升高會(huì)縮短其在海洋表層的攝食時(shí)間。而在Chl-a所表征的初級(jí)生產(chǎn)力降低時(shí)，莖柔魚(yú)的食性會(huì)更加泛化，食物中低營(yíng)養(yǎng)水平的生物比例會(huì)增加［37-38］。因此，厄爾尼諾發(fā)生所引起的環(huán)境變化可能會(huì)從攝食時(shí)間、空間和食物來(lái)源兩方面限制大洋性柔魚(yú)類的攝食和洄游活動(dòng)，造成其營(yíng)養(yǎng)生態(tài)位縮小（圖3），進(jìn)而出現(xiàn)營(yíng)養(yǎng)生態(tài)位分離的現(xiàn)象［8］。

4 小結(jié)

綜上所述，氣候正常條件下，同一海域不同個(gè)體大小的莖柔魚(yú)與鳶烏賊存在食物競(jìng)爭(zhēng)的現(xiàn)象，但二者會(huì)通過(guò)食物選擇差異降低種間競(jìng)爭(zhēng)。厄爾尼諾發(fā)生造成的環(huán)境異常變化會(huì)對(duì)兩種柔魚(yú)類動(dòng)物的攝食和洄游產(chǎn)生影響，二者攝食策略的差異化響應(yīng)能夠降低種間競(jìng)爭(zhēng)并保持物種共存。本研究將為認(rèn)知大洋性柔魚(yú)類動(dòng)物對(duì)環(huán)境異常變化的適應(yīng)機(jī)制及其營(yíng)養(yǎng)生態(tài)位動(dòng)態(tài)格局提供研究基礎(chǔ)。雖然東太平洋赤道海域全年的海洋環(huán)境相對(duì)穩(wěn)定，但本研究未考慮不同季節(jié)采樣以及不同強(qiáng)度厄爾尼諾事件對(duì)莖柔魚(yú)與鳶烏賊營(yíng)養(yǎng)生態(tài)位的潛在影響，在后續(xù)的研究中仍需深入探討。