王寧 楊洪宇 祁珊珊

摘要：生物多樣性危機(jī)在外來(lái)物種入侵下愈演愈烈，研究入侵生境中各生物因素間的互作關(guān)系有助于更好地了解外來(lái)植物入侵下的生物多樣性響應(yīng)，確認(rèn)該外來(lái)植物成功入侵的機(jī)制，以便探討并采取綜合長(zhǎng)效的防控措施。在外來(lái)植物入侵背景下，筆者對(duì)植物、動(dòng)物及土壤微生物各物種群落的響應(yīng)進(jìn)行了總結(jié)，并基于此探討了利用構(gòu)建群落生物多樣性進(jìn)行生態(tài)防控植物入侵的潛在手段與研究思路，以期為發(fā)展生物多樣性和維護(hù)生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)態(tài)奠定基礎(chǔ)。

關(guān)鍵詞：入侵植物;生物多樣性;本地植物;土著動(dòng)物;根際微生物;生態(tài)防控

中圖分類號(hào)： S451? 文獻(xiàn)標(biāo)志碼： A? 文章編號(hào)：1002-1302（2019）12-0013-05

生物生存的穩(wěn)定性會(huì)隨著氣候變化和生物多樣性的喪失而下降，從氣候變化方面預(yù)測(cè)生物演化速度，是調(diào)控物種生存和維護(hù)生態(tài)系統(tǒng)功能必須考慮的因素[1]。然而，隨著全球變化進(jìn)程的加快，眾多因外來(lái)入侵種的有意或無(wú)意引進(jìn)而造成區(qū)域內(nèi)物種豐富度降低的現(xiàn)象，也證明了生物入侵對(duì)于生物多樣性在全球變化過(guò)程中起著非常重要的負(fù)效應(yīng)[2-3]。植物、動(dòng)物和微生物之間的相互作用可能會(huì)對(duì)物種個(gè)體融合、生境群落多樣性和生態(tài)系統(tǒng)功能產(chǎn)生重大影響[4]，尤為嚴(yán)重的是由于外來(lái)植物入侵已經(jīng)對(duì)當(dāng)?shù)厣鷳B(tài)系統(tǒng)產(chǎn)生潛在的影響或造成了極端的威脅與破壞[5]。

植物之間相互的協(xié)同進(jìn)化及資源競(jìng)爭(zhēng)關(guān)系、“動(dòng)物-植物”間捕食關(guān)系等均在一定程度上會(huì)對(duì)生態(tài)系統(tǒng)的生物多樣性造成直接或間接的影響。而土壤微生物作為自然生態(tài)系統(tǒng)中的分解者、土壤結(jié)構(gòu)組分和共生生物等角色，其在生態(tài)環(huán)境的物質(zhì)遷移、轉(zhuǎn)化中發(fā)揮著中流砥柱的作用，其對(duì)植被群落的生物多樣性也具有極其重要的影響。近年來(lái)，隨著對(duì)植物入侵研究的深入開(kāi)展，生態(tài)學(xué)者不斷挖掘生物多樣性變化下各食物鏈中物種間的微妙作用關(guān)系，揭示受入侵植物驅(qū)動(dòng)下生境中固有動(dòng)物、植物等的變化機(jī)制，同時(shí)深刻意識(shí)到微生物的關(guān)鍵作用也是植物入侵研究中需考慮的極其重要的因素之一[6-7]。存在于入侵植物根部異質(zhì)微生境（根際、根表和根內(nèi)）中的土壤微生物可能影響著植株整體的功能性狀乃至植物所在群落的生物多樣性[8]。因此，對(duì)外來(lái)植物入侵生境中“動(dòng)物-植物-土壤微生物”三者間的相互作用的探討將是未來(lái)研究對(duì)外來(lái)植物入侵機(jī)制進(jìn)行深度揭示的關(guān)鍵環(huán)節(jié)，也是對(duì)外來(lái)植物入侵進(jìn)行長(zhǎng)效、經(jīng)濟(jì)防控的科學(xué)指導(dǎo)的理論基礎(chǔ)。筆者將從入侵生態(tài)學(xué)中關(guān)于植物、動(dòng)物及根際微生物多樣性對(duì)外來(lái)植物入侵的響應(yīng)進(jìn)行總結(jié)，并進(jìn)一步討論利用構(gòu)造相應(yīng)生物多樣性來(lái)防控外來(lái)植物入侵的可能性手段及前景。

1 外來(lái)植物入侵的植物多樣性響應(yīng)及應(yīng)用對(duì)策

Higgins 等基于生理學(xué)的物種分布模型很好地預(yù)測(cè)了草本植物的入侵風(fēng)險(xiǎn)及其在全球范圍內(nèi)潛在的分布[9]。而在區(qū)域尺度上的研究則表明外來(lái)植物的成功入侵減少了本地植被中物種的豐富度和總蓋度，如巴西南部草原的外來(lái)入侵植物扁平畫(huà)眉草（Eragrostis plana）[4]、入侵我國(guó)熱帶亞熱帶的海南島上的南美蟛蜞菊（Wedelia trilobata）等[3]。然而，生態(tài)系統(tǒng)內(nèi)植物的覆蓋度、生物量往往隨著生境中原生種群和物種豐富度的增加而增加[3，10]，生物多樣性相比于其他眾所周知的植物生產(chǎn)力的環(huán)境驅(qū)動(dòng)因素（包括氣候和可獲得性營(yíng)養(yǎng)等）有著同等甚至更強(qiáng)的影響。“生物多樣性阻抗”假說(shuō)（diversity or biotic resistance hypothesis）就強(qiáng)調(diào)各生態(tài)因素間建立的相互作用關(guān)系可限制入侵種的豐度或抵抗外來(lái)種的入侵[11-12]。外來(lái)種入侵可大幅度加快物種滅絕速率，是造成生物多樣性穩(wěn)定性和生態(tài)系統(tǒng)功能失衡的重要原因[13]，而豐富的生物多樣性則可緩解生態(tài)系統(tǒng)對(duì)極端氣候事件的影響、降低外來(lái)植物入侵的風(fēng)險(xiǎn)[14]。Bennett等研究表明，植物種群庫(kù)對(duì)本地種和入侵種實(shí)生苗和二者移栽苗的生物抵抗力呈現(xiàn)正效應(yīng)，并且群落互補(bǔ)性能更好地提高對(duì)入侵種的移栽苗生長(zhǎng)和實(shí)生苗的生物抵抗力[15]。此外，土壤生物群落差異性表現(xiàn)出的化感作用、優(yōu)先效應(yīng)也會(huì)導(dǎo)致不同的植物群落形態(tài)，這將很可能影響外來(lái)植物在本土生境中的成功入侵。入侵種對(duì)新生境生物因素和不同的生物互作影響可作出適應(yīng)性響應(yīng)[16-17]，在引入外來(lái)種后，本土原生群落短期內(nèi)可能會(huì)起到對(duì)外來(lái)種形成生態(tài)屏障的作用，長(zhǎng)期上則表現(xiàn)為選擇進(jìn)化反應(yīng)，即為“增強(qiáng)競(jìng)爭(zhēng)力進(jìn)化”假說(shuō)（evolution of increased competitive ability）。這主要是因?yàn)橥鈦?lái)種剛進(jìn)入新本土生境時(shí)將面臨生存繁殖壓力，而該繁殖壓力的程度又取決于本地物種群落的組成，本地群落增長(zhǎng)率越大，則后引入的外來(lái)種的繁殖壓力越大。但隨著入侵時(shí)間的延長(zhǎng)，入侵種群落之間以及同一群落內(nèi)的繁殖壓力會(huì)不斷改變，這將決定本地群落的生物抵抗力與外來(lái)物種入侵成功之間的關(guān)系[18]。入侵種受本地群落的生態(tài)影響將隨時(shí)間的推移變得不顯著，而對(duì)本地物種而言，群落改變的影響則變得愈發(fā)嚴(yán)重[19]。另外，外來(lái)植物入侵對(duì)群落的影響可能高度依賴于入侵種本身的特異性[20]。生態(tài)學(xué)者認(rèn)為，外來(lái)物種的入侵性與生理生態(tài)位在空間地理中的分布呈正相關(guān)關(guān)系，這說(shuō)明能夠耐受更廣泛的環(huán)境條件的物種更容易成為入侵種，且入侵種能以不同的耐受機(jī)制來(lái)適應(yīng)變化的生境條件[21]?！翱沼嗌鷳B(tài)位”假說(shuō)（empty niche hypothesis）也提出了入侵植物在環(huán)境因素的時(shí)間和空間上的變化導(dǎo)致出現(xiàn)了“生態(tài)位空缺機(jī)會(huì)”從而為促進(jìn)其入侵創(chuàng)造了有利條件[22]。

植物密度依賴性的定植擴(kuò)繁行為受“植物-植物”相互間競(jìng)爭(zhēng)或促進(jìn)作用的影響。鄰接植物可改善非生物條件，從而提高鄰接植物群落的正效應(yīng)。人工移除入侵種后雖可改變?cè)肭值厝肭址N和本地種的群落結(jié)構(gòu)，但并不能恢復(fù)到被入侵前的群落形態(tài)，說(shuō)明恢復(fù)和重建原生群落結(jié)構(gòu)可能需要更多時(shí)間或需要特殊的建構(gòu)策略[4]。因而，在有效評(píng)估外來(lái)植物成功入侵的過(guò)程中，需謹(jǐn)慎考慮被入侵地的植物群落結(jié)構(gòu)、物種多樣性驅(qū)動(dòng)的入侵狀態(tài)和格局，從而通過(guò)調(diào)控入侵生境的植物多樣性平衡分布來(lái)抑制入侵種的定植及個(gè)體生長(zhǎng)與種群繁育，或許將是一種有效的生態(tài)防控方法，值得將來(lái)進(jìn)一步加強(qiáng)研究。

2 外來(lái)植物入侵水平影響動(dòng)物豐富度格局及其應(yīng)用對(duì)策

動(dòng)物多樣性深受外來(lái)植物入侵的影響。在被外來(lái)植物入侵的生境中，本地草食性昆蟲(chóng)和節(jié)肢動(dòng)物群落豐度普遍變低，且外來(lái)脊椎動(dòng)物也表現(xiàn)出明顯差異的多樣性分布特點(diǎn)[23]。一項(xiàng)研究了受外來(lái)植物入侵生境和非入侵生境中物種豐富度的Meta分析表明，入侵生境中的節(jié)肢動(dòng)物分類豐富度與非入侵棲息地相比明顯降低了，而且木本入侵植物的負(fù)效應(yīng)比草本入侵植物更強(qiáng)[24]。如當(dāng)外來(lái)植物柔枝莠竹（Microstegium vimineum）被引入后，節(jié)肢動(dòng)物豐度下降了39%，而肉食動(dòng)物的豐度比草食動(dòng)物減少的幅度更大[25]。動(dòng)物豐富度的降低表明植物入侵可形成自然食物鏈連鎖反應(yīng)，也說(shuō)明入侵植物可間接影響消費(fèi)者從而介導(dǎo)本土植物群落豐富度的減少。相反，入侵植物也可能會(huì)提高天敵的捕食者的數(shù)量從而間接促進(jìn)入侵植物生長(zhǎng)。如入侵植物蔥芥（Alliaria petiolata） 受益于自身提高了植食昆蟲(chóng)的天敵節(jié)肢動(dòng)物（蜘蛛）的密度，生境中入侵植物的直接天敵植食昆蟲(chóng)受到捕食從而降低了該天敵的密度，甚至這些植食昆蟲(chóng)更多轉(zhuǎn)向取食其他本地植物，這也可能會(huì)改變系統(tǒng)中營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)的流動(dòng)，最終改變植物群落和生態(tài)系統(tǒng)的動(dòng)態(tài)[26-27]。Grutters等研究表明，重筒水螟（Parapoynx stratiotata）可攝食試驗(yàn)所用包括本地植物和入侵植物在內(nèi)的11種植物中的7種，但其幼蟲(chóng)對(duì)本地或外來(lái)植物沒(méi)有特別的攝食偏好，這與測(cè)量的植物性狀無(wú)關(guān)，卻很可能是由次生代謝產(chǎn)物驅(qū)動(dòng)的[28]。而入侵生態(tài)學(xué)中研究較多的以化感作用為研究對(duì)象的“新武器”假說(shuō)（new weapon hypothesis）[29]中入侵植物通過(guò)化感作用對(duì)付本土植物[30] 和動(dòng)物取食[31] 的生態(tài)現(xiàn)象也是如此。因此，對(duì)外來(lái)植物成功入侵機(jī)制的研究，需全面考慮入侵地動(dòng)物群落結(jié)構(gòu)及多樣性水平;反之，通過(guò)增加本地植物到草食類昆蟲(chóng)、節(jié)肢動(dòng)物和肉食類動(dòng)物的食物網(wǎng)組分間的捕食效應(yīng)[32]，很可能也可以成為生物防控入侵植物的有效手段。

3 入侵植物調(diào)控的微生物多樣性響應(yīng)及其應(yīng)用對(duì)策

微生物群落研究揭示了土壤生物多樣性2個(gè)方面的生態(tài)功能：（1）可以指示生態(tài)環(huán)境的系統(tǒng)狀態(tài);（2）可以作為生態(tài)系統(tǒng)中可調(diào)節(jié)組分用以提高系統(tǒng)恢復(fù)能力[7，33]。而根際是植物根表和土壤之間的界面，此空間內(nèi)數(shù)量和豐富度龐大的微生物和植物間相互作用對(duì)植物的生長(zhǎng)、化學(xué)物質(zhì)循環(huán)以及植物對(duì)生物和非生物脅迫的響應(yīng)都有著重大的影響[8，34-35]。研究表明，生活在地下的微生物多樣性有助于形成地上生物多樣性和維持陸地生態(tài)系統(tǒng)的功能，且土壤生物多樣性在決定陸地生態(tài)系統(tǒng)對(duì)當(dāng)前和未來(lái)環(huán)境變化的生態(tài)進(jìn)化響應(yīng)方面亦起著關(guān)鍵作用[36]。

3.1 植物入侵改變微生物群落狀態(tài)

隨著氣候、土壤氮素和外來(lái)植物入侵過(guò)程的變化，土壤中微生物群落的全球分布也受到極大的限制和改變[37-38]。在入侵植物黃矢車(chē)菊（Centaurea solstitialis）和鉤刺山羊草（Aegilops triuncialis）根際土壤微生物的研究中，這2種植物均會(huì)顯著改變?nèi)肭值赝寥牢⑸锶郝?，且新入侵地的植物根際微生物群落與原始本土土壤群落相比，更相似于植物入侵多年地區(qū)的微生物群落[39]。如此快速地改變根際微生物群落結(jié)構(gòu)很可能受植物譜系的影響要強(qiáng)于入侵生境中環(huán)境因素的影響[40]。無(wú)芒雀麥（Bromus inermis Leyss）的入侵，增加了其入侵地土壤中的細(xì)菌多樣性，但真菌多樣性卻較低。而入侵地中本土植物的改變可能是由于外來(lái)植物入侵過(guò)程中真菌群落發(fā)生改變而驅(qū)動(dòng)的。另外，真菌群落的變化受細(xì)菌、古菌豐度的影響，因此，細(xì)菌群落很可能關(guān)聯(lián)了無(wú)芒雀麥生態(tài)效應(yīng)，其入侵過(guò)程也是真菌群落變化的重要途徑[41]。基于高通量測(cè)序技術(shù)的研究發(fā)現(xiàn)，入侵植物互花米草（Spartina alterniflora）根部微生物多樣性高于本地植物，且入侵種根內(nèi)生菌對(duì)入侵的反應(yīng)比根際細(xì)菌更敏感，其中主要的根際菌和內(nèi)生菌包括可能影響碳、氮和硫循環(huán)的甲基球菌屬（Methylococcales）和脫硫弧菌屬（Desulfovibrio）等微生物[42]。此研究更好地為入侵植物根部微生物群落變化和分離功能菌株提供了理論基礎(chǔ)。另外，根際土壤中積累的微生物發(fā)生變化后可能直接導(dǎo)致生境中化學(xué)物質(zhì)對(duì)入侵植物的生長(zhǎng)擴(kuò)散產(chǎn)生影響。比如，入侵植物紫莖澤蘭（Ageratina adenophora）根際微生物在其生物入侵過(guò)程中可降解某些化感物質(zhì)，減少對(duì)入侵種的化感作用，提高其豐度，也同樣有利于減小化感物質(zhì)對(duì)共生本地植物的抑制作用[43]。因此，可考慮施用化感物質(zhì)降解微生物來(lái)緩減入侵植物產(chǎn)生的對(duì)于本地植物的化感抑制，以促進(jìn)入侵地或新生地的生態(tài)恢復(fù)。

3.2 植物入侵下的功能微生物響應(yīng)

在外來(lái)植物成功入侵的整個(gè)過(guò)程中，土壤微生物群落分布可能在外來(lái)入侵種的影響下發(fā)生快速進(jìn)化，導(dǎo)致植物益生菌集中或富集以促進(jìn)植物生長(zhǎng);同時(shí)適應(yīng)入侵種的天然病原微生物和腐生微生物也得以演化和加強(qiáng)，使其對(duì)本地植物致病效應(yīng)得以增強(qiáng)的同時(shí)，也使入侵植物可獲得性營(yíng)養(yǎng)得到補(bǔ)償。

大量研究表明，許多微生物均具有促進(jìn)植物生長(zhǎng)[44-46]、增強(qiáng)植物對(duì)生物和非生物脅迫的耐受和防御等功能[47-50]?！肮采龠M(jìn)”假說(shuō)（enhanced mutualisms hypothesis）認(rèn)為，外來(lái)植物在入侵地接觸到對(duì)其定植有強(qiáng)促進(jìn)作用的土壤微生物，可與之形成良好的共生關(guān)系，從而促進(jìn)外來(lái)植物更好地入侵[51]。共生微生物種群可以在極大程度上影響植物功能性狀更多體現(xiàn)在營(yíng)養(yǎng)元素循環(huán)利用方面，菌根（mycorrhiza）是其中貢獻(xiàn)卓著的一類微生物。叢枝菌根真菌（Arbuscular mycorrhiza fungus，簡(jiǎn)稱AMF）在低營(yíng)養(yǎng)條件下可從植物根部獲得植物的光合產(chǎn)物碳營(yíng)養(yǎng)，而植物可從AMF處獲得氮、磷營(yíng)養(yǎng)[52]，以抵抗病原體的入侵和干旱脅迫，從而獲得共生互補(bǔ)優(yōu)勢(shì)。AMF與其他微生物很可能共同對(duì)植物的生長(zhǎng)產(chǎn)生巨大影響。Heijden 等報(bào)道了多種豆科植物幼苗同時(shí)與AMF和固氮菌形成共生關(guān)系，提高了15倍的植物生產(chǎn)力[53]。相關(guān)研究表明，AMF可增強(qiáng)斑點(diǎn)矢車(chē)菊（Centaurea maculosa）侵入美國(guó)西部原生草原的能力[54]。而通過(guò)促進(jìn)土壤生物多樣性和針對(duì)性管理土壤微生物群落組成，是一種提高農(nóng)業(yè)可持續(xù)發(fā)展的新型生態(tài)強(qiáng)化的綠色方法[55]。因此，以構(gòu)建植物促生菌和共生微生物種群，定向改變微生物群落和功能多樣性來(lái)發(fā)展植物入侵防控手段，也是微生物生態(tài)學(xué)未來(lái)研究可供參考的新領(lǐng)域和新思路。