劉少文 殷敏 褚光 徐春梅 王丹英 章秀福 陳松

土壤氮激發(fā)效應(yīng)及其微生物機(jī)理研究進(jìn)展

劉少文 殷敏 褚光 徐春梅 王丹英 章秀福 陳松*

(中國水稻研究所，杭州 311401；*通訊聯(lián)系人, E-mail: chensong02@caas.cn))

土壤氮激發(fā)效應(yīng)是土壤養(yǎng)分釋放、植物養(yǎng)分吸收過程中的關(guān)鍵機(jī)制。對(duì)土壤氮素激發(fā)的深入了解，不僅有助于農(nóng)業(yè)生產(chǎn)上更加合理制定氮肥運(yùn)籌，從而提高氮肥的利用率，也有利于評(píng)估和控制環(huán)境污染并提供有效的治污方法。本文在介紹土壤氮素激發(fā)效應(yīng)概念和機(jī)制的基礎(chǔ)上，評(píng)估目前土壤氮素激發(fā)效應(yīng)的主流測(cè)定方法及其在實(shí)際應(yīng)用中的優(yōu)劣，重點(diǎn)闡述了外源添加物(無機(jī)氮肥、有機(jī)物料和根系分泌物)對(duì)土壤氮素激發(fā)效應(yīng)的作用效果及其微生物機(jī)理。土壤氮激發(fā)模式中，外源添加物對(duì)土壤C/N比的影響可能是土壤氮激發(fā)效應(yīng)作用的關(guān)鍵。當(dāng)系統(tǒng)中有效C冗余時(shí)，施用無機(jī)氮肥，促進(jìn)土壤有機(jī)氮的分解，從而表現(xiàn)正的激發(fā)效應(yīng)；反之，有效C不足但有效N富集時(shí)，則表現(xiàn)為固氮微生物活性相對(duì)增強(qiáng)，從而出現(xiàn)負(fù)的激發(fā)效應(yīng)。微生物是激發(fā)效應(yīng)的推動(dòng)者。本文通過共代謝理論、微生物熱區(qū)理論和微生物能量與物質(zhì)轉(zhuǎn)化理論三個(gè)理論假說解析了微生物在土壤氮激發(fā)過程中可能的作用機(jī)制，從而深化對(duì)激發(fā)效應(yīng)的認(rèn)識(shí)，為進(jìn)一步明確土壤激發(fā)效應(yīng)的微生物機(jī)制、因素之間的互作效應(yīng)及通過激發(fā)效應(yīng)為提高氮肥利用效率提供有效途徑。

土壤；激發(fā)效應(yīng)；氮肥；有機(jī)物料；微生物；根系分泌物

氮是植物生長發(fā)育的重要營養(yǎng)元素，土壤中氮的供應(yīng)和轉(zhuǎn)化，與作物的產(chǎn)量和品質(zhì)形成密切相關(guān)[1]。土壤中的氮主要以有機(jī)氮的形態(tài)存在，通過微生物作用礦化為無機(jī)氮。同時(shí)，土壤中的氨或銨鹽也會(huì)被微生物固持，進(jìn)而轉(zhuǎn)化為土壤中的有機(jī)態(tài)氮。充分了解土壤中氮素的種類、豐度、相互間轉(zhuǎn)化以及作物的吸收特性是氮素高效利用的基礎(chǔ)[2]。在土壤有機(jī)/無機(jī)氮的轉(zhuǎn)化過程中，外源物質(zhì)(有機(jī)/無機(jī))的加入，往往會(huì)改變土壤中微生物的種類和數(shù)量[3]，進(jìn)而“激發(fā)”土壤固有有機(jī)氮的分解或者固持。因此，外源物質(zhì)添加所導(dǎo)致的 “激發(fā)效應(yīng)”，對(duì)于土壤-作物系統(tǒng)中氮素轉(zhuǎn)化和作物利用具有重要的意義。通過對(duì)土壤“激發(fā)效應(yīng)”的研究，不僅在農(nóng)業(yè)上可以為合理施用氮肥提供科學(xué)依據(jù)，也為評(píng)估和控制環(huán)境污染提供基礎(chǔ)理論。

激發(fā)效應(yīng)最早發(fā)現(xiàn)于1926年，Lohnis[4]發(fā)現(xiàn)添加新鮮外源植物體可以促進(jìn)土壤固有有機(jī)N(C)的礦化；1950年左右，Broadbent等[5]利用15N的同位素示蹤技術(shù)確證了Lohnis的研究結(jié)果；Bingeman等[6]初步將這種現(xiàn)象命名為“激發(fā)效應(yīng)”，但對(duì)這個(gè)現(xiàn)象出現(xiàn)的原因和給予的解釋一直存在著爭(zhēng)議。激發(fā)效應(yīng)的定義主要以外源有機(jī)物料的加入改變了土壤有機(jī)碳/氮的礦化或固定為主。因此，Kuzyakov等[7]正式將“激發(fā)效應(yīng)”定義為“外源有/無機(jī)物質(zhì)的添加引起土壤固有有機(jī)物質(zhì)周轉(zhuǎn)率變化的表現(xiàn)”。關(guān)于激發(fā)效應(yīng)的研究，國內(nèi)起步較晚，且相關(guān)研究大多集中在氮肥[8]、有機(jī)物料[9]和根系分泌物[10]等對(duì)激發(fā)效應(yīng)的表觀作用。呂殿青等[11]研究發(fā)現(xiàn)相對(duì)于高肥力土壤，低肥力土壤添加外源物質(zhì)后激發(fā)效應(yīng)更顯著。外源有機(jī)物料不僅增加了土壤中有機(jī)質(zhì)含量，也提高了土壤氮含量[12]。激發(fā)效應(yīng)對(duì)有機(jī)物料的響應(yīng)機(jī)制與其生物量有關(guān)，一般認(rèn)為，添加高生物量有機(jī)物料(C/N比高)產(chǎn)生負(fù)激發(fā)，低生物量有機(jī)物料(C/N比低)則相反[13]；另一方面，氮肥施用對(duì)土壤氮激發(fā)效應(yīng)的影響目前尚未有一致的結(jié)論，一些研究認(rèn)為外加氮肥促進(jìn)土壤氮的礦化，從而產(chǎn)生正激發(fā)[14]；另有研究認(rèn)為會(huì)促進(jìn)微生物的固持，從而產(chǎn)生負(fù)激發(fā)[8]。而增施氮肥本身又會(huì)影響外源有機(jī)物料的分解及其土壤C和N的轉(zhuǎn)化過程，目前關(guān)于不同屬性有機(jī)物料與氮肥水平對(duì)土壤氮激發(fā)的互作效應(yīng)研究報(bào)道較少，尤其對(duì)外源物質(zhì)添加后的微生物機(jī)理的研究亟待深入。本文在介紹了土壤氮素激發(fā)效應(yīng)含義的基礎(chǔ)上，重點(diǎn)闡述了激發(fā)效應(yīng)的幾種測(cè)定方法以及它們的優(yōu)劣，影響氮素激發(fā)效應(yīng)的幾個(gè)重要因素及激發(fā)效應(yīng)的微生物機(jī)理，以期能夠在一定程度上更好地了解激發(fā)效應(yīng)的內(nèi)在機(jī)制。

1 激發(fā)效應(yīng)的概念及發(fā)生機(jī)制

土壤激發(fā)效應(yīng)是指外源有機(jī)或無機(jī)物質(zhì)的添加引起土壤固有有機(jī)質(zhì)周轉(zhuǎn)率變化的表現(xiàn)。Dalenberg和Jager[33]把外源添加物分成兩類：一類物質(zhì)產(chǎn)生正激發(fā)效應(yīng)，如谷氨酸和天冬氨酸等；另一類物質(zhì)產(chǎn)生負(fù)的激發(fā)效應(yīng)，其代謝物有助于土壤有機(jī)碳的形成或者降低有機(jī)碳的分解，如葡萄糖、纖維素、麥秸、污泥等。關(guān)于激發(fā)效應(yīng)的發(fā)生機(jī)制目前尚未形成一致結(jié)論，但是一般認(rèn)為土壤氮激發(fā)效應(yīng)的產(chǎn)生是外源添加物、土壤微生物與土壤三者相互作用的結(jié)果[15]。由微生物驅(qū)動(dòng)，加快或者降低土壤固有有機(jī)氮分解或者固持速率，從而產(chǎn)生正或者負(fù)激發(fā)效應(yīng)。微生物是激發(fā)效應(yīng)的驅(qū)動(dòng)者，在自然條件下，大部分微生物處于休眠或潛在活躍狀態(tài)[16]，土壤微生物推動(dòng)激發(fā)效應(yīng)發(fā)生的同時(shí)，基數(shù)量和活性亦受到土壤中有效氮含量的影響。研究表明，土壤中有效態(tài)氮含量受限會(huì)促進(jìn)微生物分泌更多的胞外酶，從而加速土壤有機(jī)質(zhì)的分解，產(chǎn)生正的激發(fā)效應(yīng)[17]；反之，在氮富集的土壤體系中，微生物活性降低、數(shù)量減少，同時(shí)產(chǎn)生胞外酶也減少，抑制有機(jī)氮的分解，產(chǎn)生負(fù)的激發(fā)效應(yīng)[18-20]；在土壤氮激發(fā)效應(yīng)中，外源物主要包括有機(jī)物料、無機(jī)氮肥以及根系分泌物。加入外源有機(jī)物料，為微生物的生長繁殖提供了大量的碳源和能源，當(dāng)然，不同的有機(jī)物料會(huì)刺激土壤中不同微生物種群的生長[21]，有機(jī)物料的組分和性質(zhì)差異，將導(dǎo)致土壤微生物數(shù)量及其活性的差異，激發(fā)效應(yīng)的表現(xiàn)也就不同。無機(jī)氮肥的施用，能夠直接改變土壤中有效態(tài)氮的結(jié)構(gòu)與含量，顯著抑制土壤微生物的增殖，進(jìn)而干擾土壤氮激發(fā)。植物根系分泌物以及植株凋落物也會(huì)影響微生物的組成及數(shù)量[15]，進(jìn)而影響土壤氮激發(fā)效應(yīng)。

2 氮激發(fā)效應(yīng)的研究方法

目前常用的評(píng)估土壤氮激發(fā)效應(yīng)的培養(yǎng)方法主要有通氣培養(yǎng)和淹水培養(yǎng)等，根據(jù)培養(yǎng)過程中產(chǎn)生的可利用氮含量評(píng)估土壤供氮能力和激發(fā)效應(yīng)；此外，激發(fā)態(tài)氮的測(cè)定方法通常有差值法、15N示蹤法等。這些方法各有優(yōu)缺點(diǎn)，適用于不同的條件。

2.1 培養(yǎng)方法

2.1.1 通氣培養(yǎng)法

1972年，Stanford等[22]提出間歇淋洗通氣培養(yǎng)法，通過向土壤中加入石英砂或蛭石，改善土壤通氣狀況，用加壓抽氣控制含水量。采用該方法模擬旱地作物實(shí)際氮素周轉(zhuǎn)環(huán)境，可以客觀地反映土壤氮素的礦化潛勢(shì)。通過比較加外源物和不加外源物的土壤培養(yǎng)后礦化氮的差值，可以一定程度上反映添加外源物后引起的土壤氮激發(fā)效應(yīng)。但是，由于通氣過程中土壤有機(jī)氮的礦化產(chǎn)物和無機(jī)氮肥中銨態(tài)氮的揮發(fā)損失、硝態(tài)氮的反硝化損失等原因，無法準(zhǔn)確量化土壤中各個(gè)礦質(zhì)氮組分的變化量[23-24]，從而導(dǎo)致實(shí)際測(cè)定過程繁瑣，結(jié)果不穩(wěn)定等問題，因此在實(shí)際中較少采用。

土壤中有效態(tài)氮含量受限會(huì)促進(jìn)微生物分泌更多的胞外酶，從而加速土壤有機(jī)質(zhì)的分解，產(chǎn)生正的激發(fā)效應(yīng)；反之，在氮富集的土壤體系中，微生物活性降低、數(shù)量減少，同時(shí)產(chǎn)生胞外酶也減少，抑制有機(jī)氮的分解，產(chǎn)生負(fù)的激發(fā)效應(yīng)。

Fig. 1. Mechanism of soil nitrogen priming effect.

2.1.2 淹水培養(yǎng)法

淹水培養(yǎng)法是由Waring和Bermner[25]最早提出的。具體實(shí)驗(yàn)方法如下：取風(fēng)干土樣(18目篩)進(jìn)行淹水培養(yǎng)(35℃恒溫)，有機(jī)物料和(NH4)2SO4添加量按200 mg/kg(以純N計(jì))添加。在培養(yǎng)前先測(cè)定土壤起始銨態(tài)氮和非交換銨態(tài)氮的含量。然后，在培養(yǎng)特定時(shí)間再浸取銨態(tài)氮和非交換銨態(tài)氮的含量。該方法利用淹水培養(yǎng)條件下，硝化作用被抑制，且密閉條件下氨揮發(fā)較少的特點(diǎn)，將待測(cè)氮組分僅剩銨態(tài)氮，從而簡化了測(cè)定流程和方法。通過測(cè)定培養(yǎng)前后添加與不添加外源物處理下土壤銨態(tài)氮的凈增加量的差值，即為添加外源物質(zhì)引起的土壤激發(fā)效應(yīng)。該方法的應(yīng)用主要受溫度影響。因此，Bodelier等[25]在測(cè)定水稻土壤礦化氮時(shí)，引入了有效積溫概念，將礦化量與有效積溫關(guān)聯(lián)。研究發(fā)現(xiàn)不同處理土壤礦化量的差異主要集中在培養(yǎng)后14 d內(nèi)(相當(dāng)于有效積溫420℃)，之后的礦化趨勢(shì)基本相同。該方法適用于以水稻為代表的水田作物土壤，操作簡單，測(cè)定指標(biāo)較少，是目前評(píng)估土壤氮激發(fā)效應(yīng)的主要培養(yǎng)方法之一。

2.2 測(cè)定方法

2.2.1 差值法

差值法主要通過比較添加與不添加外源物處理下，土壤中有效態(tài)銨的差異，從而評(píng)估土壤的激發(fā)效應(yīng)。以加入外源無機(jī)氮肥為例，加入無機(jī)氮肥淹水培養(yǎng)后，測(cè)定的交換和非交換性銨態(tài)氮之和減去不加氮肥土壤在相同條件下培養(yǎng)后測(cè)定的交換、非交換性銨態(tài)氮及殘留的肥料之和，即為由氮肥引起的激發(fā)效應(yīng)(△NPF)，寫成公式則為△=[NH4?N(s+f)+NH4?N(s+f)]?[NH4?N(s)+NH4?N(s)+NH4?N]式中NH4?N(s+f)N及NH4?N(s+f)F分別為施氮土壤經(jīng)過培養(yǎng)后測(cè)定的交換性和非交換銨態(tài)氮；NH4?N(s)N及NH4?N(s)F分別為不加氮對(duì)照土壤的交換和非交換銨態(tài)氮，NH4?NA為肥料加入土壤后，立即浸取回收的肥料氮，是加入肥料土壤測(cè)定值與不加肥料土壤測(cè)定值之差。該方法亦同樣適用于添加其他外源物料造成的土壤氮激發(fā)差異。

2.2.215N標(biāo)記法

在評(píng)估無機(jī)氮肥添加對(duì)土壤的氮激發(fā)效應(yīng)時(shí)，還可以采用15N標(biāo)記法，即用15N標(biāo)記無機(jī)氮肥添加到土壤中，進(jìn)行培養(yǎng)。通過測(cè)定激發(fā)前后15N豐度的差異變化，從而計(jì)算土壤氮激發(fā)效應(yīng)。15N標(biāo)記法，可以根據(jù)15N的走向，明確肥料氮在土壤中的分布狀態(tài)，很容易區(qū)別外加肥料氮和土壤氮，可以比較清晰地反映由外加肥料氮引起的土壤激發(fā)效應(yīng)。由培養(yǎng)過后進(jìn)行差值法計(jì)算，雖然不能區(qū)別肥料氮和土壤氮，但能準(zhǔn)確測(cè)定施氮與不施氮處理的礦化氮的凈增量與加入銨態(tài)氮的差值。但該方法對(duì)于其他外源物添加引起的土壤激發(fā)效應(yīng)并不適用。

3 土壤氮素激發(fā)效應(yīng)的外源添加物

3.1 無機(jī)氮肥

外源氮素是農(nóng)田系統(tǒng)重要的土壤氮激發(fā)引物。施用氮肥對(duì)土壤氮激發(fā)效應(yīng)的研究已有大量報(bào)道。大量研究認(rèn)為，增施無機(jī)氮肥有利于激發(fā)土壤固有氮[11]。Jenkinson等[27]通過增施15N標(biāo)記的肥料，發(fā)現(xiàn)土壤中的非標(biāo)記無機(jī)氮含量顯著增加，表明外源氮的施入促進(jìn)了土壤中固有氮的激發(fā)。Jansson[28]也發(fā)現(xiàn)，利用15N肥料，與不施肥相比，施肥處理下土壤釋放非標(biāo)記氮顯著增加。但是，也有研究認(rèn)為這種固有氮的激發(fā)實(shí)質(zhì)上是一部分肥料氮被土壤固有氮置換。即土壤固有氮的激發(fā)只是由于測(cè)定角度導(dǎo)致的一種“表觀”效果，外源氮添加并不能增加土壤中有效氮的含量。沈善敏[14]研究發(fā)現(xiàn)，添加外源氮肥不能引起土壤有機(jī)氮的加速分解，但是卻能顯著增加土壤對(duì)外源氮的生物固定，有鑒于此，有人提出氮肥的正激發(fā)效應(yīng)只是一種表觀現(xiàn)象，是加入的標(biāo)記肥料氮與非標(biāo)記氮之間固定和礦化轉(zhuǎn)化的結(jié)果[27,29]，標(biāo)記的肥料氮部分地被生物所固持，其固持量與土壤氮礦化量的增量之差接近于零或者兩者相當(dāng)[28,14]。呂殿青等[11]進(jìn)一步研究發(fā)現(xiàn)，土壤有機(jī)質(zhì)礦化氮的增量與添加外源標(biāo)記氮生物固定量之間的關(guān)系不一定是完全相等的，不同處理?xiàng)l件下，土壤有機(jī)質(zhì)礦化氮的增量與添加外源標(biāo)記氮生物固定量之間存在很大差異性。綜上，無論是固有氮的凈激發(fā)還是無機(jī)氮對(duì)固有氮的替換，大部分研究均認(rèn)可添加外源無機(jī)氮后，土壤中的“氮周轉(zhuǎn)”的確被激發(fā)，而激發(fā)效應(yīng)則存在很大差異。

而這種激發(fā)效應(yīng)的差異與什么相關(guān)呢？目前相關(guān)土壤氮周轉(zhuǎn)研究表明，土壤氮礦化和固持的相互轉(zhuǎn)化(MIT)特性可能是影響其效應(yīng)的關(guān)鍵因素[30]。外源無機(jī)氮肥的投入影響土壤礦化和固持的相對(duì)強(qiáng)弱進(jìn)而影響激發(fā)效應(yīng)。土壤氮的微生物固持與礦化是同時(shí)發(fā)生在土壤氮循環(huán)中的兩個(gè)重要過程，而土壤微生物既是這兩個(gè)過程的執(zhí)行者，又是植物營養(yǎng)元素的活性庫[31]。當(dāng)土壤固持與礦化處于動(dòng)態(tài)平衡時(shí)，土壤氮激發(fā)效應(yīng)的表觀表現(xiàn)為零；當(dāng)土壤礦化大于固持，土壤氮激發(fā)表現(xiàn)為正激發(fā)，反之，為負(fù)激發(fā)。鑒此，筆者認(rèn)為僅用土壤凈礦化氮的增量來表示土壤氮激發(fā)量不夠準(zhǔn)確，忽略了微生物激發(fā)效應(yīng)。當(dāng)向系統(tǒng)中投入無機(jī)氮肥后，一方面能夠促進(jìn)與土壤礦化相關(guān)微生物的增長繁殖，增強(qiáng)對(duì)土壤有機(jī)碳/氮的快速分解和礦化；另一方面土壤原有的微生物和新繁殖的微生物又能夠利用原有的和礦化出的無機(jī)氮進(jìn)行自身的代謝。因此，凈礦化氮激發(fā)效應(yīng)只是氮激發(fā)效應(yīng)的一部分并非全部，兩者的總和，才能表現(xiàn)土壤氮激發(fā)效應(yīng)的實(shí)質(zhì)。

3.2 有機(jī)物料

添加外源有機(jī)物料是農(nóng)藝栽培上的重要措施，同時(shí)也是影響土壤氮激發(fā)效應(yīng)的因素之一。大量研究表明，有機(jī)物料添加，不僅增加土壤有機(jī)質(zhì)含量，而且提高土壤全氮含量[32]。但是，添加有機(jī)物料種類不同，所引發(fā)的激發(fā)效應(yīng)卻不盡相同。Dalenberg等[33]通過用14C標(biāo)記葡萄糖添加到土壤中進(jìn)行培養(yǎng)，發(fā)現(xiàn)土壤產(chǎn)生正的激發(fā)效應(yīng)；另有研究證明[21]添加丙氨酸也發(fā)現(xiàn)類似的現(xiàn)象。而添加纖維素和麥稈等進(jìn)行培養(yǎng)，產(chǎn)生負(fù)的激發(fā)效應(yīng)。這可能與有機(jī)物料的分解等級(jí)有關(guān)，從有機(jī)秸稈逐漸分解，直至含碳小分子化合物，其激發(fā)效應(yīng)由負(fù)逐漸轉(zhuǎn)正。這說明，添加有機(jī)物料的氮激發(fā)差異主要與每一步分解所需的微生物有關(guān)。而相關(guān)微生物量及其活性的差異則可能與有機(jī)物料的組分和性質(zhì)的特異性有關(guān)[34]。Hamer[21]研究發(fā)現(xiàn)添加不同的有機(jī)物料會(huì)刺激土壤中不同微生物種群的生長，如與土壤有機(jī)質(zhì)分解有關(guān)的真菌、革蘭氏陽性細(xì)菌、革蘭氏陰性細(xì)菌的活性會(huì)隨著有機(jī)物料的增加而增強(qiáng)[35,36]。Falchini[37]研究發(fā)現(xiàn)，加入谷氨酸和葡萄糖后土壤中的菌群變化是不同的；加入纖維素[38]，相關(guān)真菌的活性會(huì)增強(qiáng)。另一方面，微生物本身對(duì)有機(jī)物料具有選擇性分解。外加易分解的有機(jī)物料比加難分解的有機(jī)物料更能促進(jìn)土壤有機(jī)質(zhì)礦化的激發(fā)效應(yīng),如加入葡萄糖比加入麥稈更易被土壤微生物分解吸收，從而加快微生物的繁殖，加速土壤有機(jī)質(zhì)的礦化[39]。外源有機(jī)物進(jìn)入土壤，參與土壤N(C)循環(huán)并影響微生物的周轉(zhuǎn)。由此可見，土壤微生物是土壤氮激發(fā)效應(yīng)的“發(fā)動(dòng)機(jī)”，加入外源有機(jī)物料可促進(jìn)或者抑制土壤原有機(jī)質(zhì)的分解，其激發(fā)效果與添加外源有機(jī)物料后所引起的微生物活性、數(shù)量和組成的改變有關(guān)。

根據(jù)C/N比將有機(jī)物料分為三類：1)C/N＜25，水溶性物含量高，木質(zhì)素含量低，如紫云英，豆科類作物，能源物質(zhì)相對(duì)較少，易礦化有機(jī)氮多。施入后，有助于有機(jī)氮的礦化，氮肥表現(xiàn)為正激發(fā)效應(yīng)，如李世清等[8]通過加入大豆莖葉(C/N=19.2)到土壤中進(jìn)行淹水培養(yǎng)，兩種土壤的激發(fā)值都為正，Hauck和Jenkinson[30]的研究也證明加入C/N較小的有機(jī)物料促進(jìn)土壤固有氮的礦化。2)C/N=25～40，包括綠萍、怪麻等，既能為當(dāng)季作物提供適當(dāng)?shù)牡V質(zhì)氮，同時(shí)提高土壤有機(jī)質(zhì)積累量。有研究認(rèn)為機(jī)物料C/N比約為25時(shí)，固定與礦化達(dá)到平衡，凈礦質(zhì)氮增加量為零。3)C/N＞40，包括稻草、麥草等，能源物質(zhì)豐富，微生物對(duì)礦質(zhì)氮的固定作用強(qiáng)，因而氮肥的激發(fā)效應(yīng)出現(xiàn)負(fù)值，這些有機(jī)物料在腐解初期奪取一定量的有效氮，因此直接施入土壤中需配施一定量的氮肥，如李紫燕等[13]通過淹水培養(yǎng)的方法，向土壤中加入長毛草(C/N=43.3)進(jìn)行培養(yǎng)發(fā)現(xiàn)，在培養(yǎng)期間均表現(xiàn)出負(fù)激發(fā)效應(yīng)。另外，廖中建等[40]研究也認(rèn)為高C/N比外源有機(jī)物料的礦化速率較低，土壤微生物生長受氮素的限制而處于缺氮狀態(tài)，礦化出的氮素將被迅速固持。由此可見，在研究氮肥的激發(fā)效應(yīng)時(shí)，外源添加物中有機(jī)物料的種類、組成及數(shù)量的多少[8,10]，對(duì)作物土壤氮利用與吸收起著至關(guān)重要的作用。

3.3 根系分泌物及根際效應(yīng)

根系分泌物，是指植物生長過程中根系不同部位向生長介質(zhì)中分泌或釋放的種類繁多的物質(zhì)。主要包括碳水化合物、有機(jī)酸、激素和維生素等[10]。根系分泌物不僅為根際提供了大量的碳源和能源，同時(shí)還促進(jìn)了土壤微生物的繁殖，增加了微生物的數(shù)量和多樣性[19]。根際是土壤中根系周邊的狹小區(qū)域，距離根系表面1~3 mm[41,42]，這個(gè)區(qū)域由于植物根系生長和生理代謝，使其周圍土壤環(huán)境中的物理、化學(xué)、生物學(xué)特性都不同于原土體，從而形成一個(gè)特殊微域環(huán)境，它是植物-土壤-微生物與其環(huán)境條件相互作用的場(chǎng)所。根際區(qū)域土壤微生物數(shù)量通常是非根際區(qū)域的19~32倍以上[43]。與裸土相比，根系會(huì)促進(jìn)或抑制土壤原有機(jī)質(zhì)的分解，稱為根際激發(fā)效應(yīng)[29]。據(jù)Kuzyakov[44]研究，根際激發(fā)效應(yīng)可增加3~5倍或降低10%~50%的土壤有機(jī)質(zhì)的分解速率，根際是土壤激發(fā)效應(yīng)最重要的發(fā)生部位。

根際激發(fā)是一個(gè)復(fù)雜的過程，與根系分泌物及土壤中微生物的種類和數(shù)量密切相關(guān)，如根系分泌有機(jī)酸(甲酸、乙酸和草酸等)，會(huì)降低土壤pH值，一定程度上加速了有機(jī)質(zhì)的分解速率[44]。植物為適應(yīng)復(fù)雜多變的土壤環(huán)境，通過根系分泌物影響根際微生物的活性，反過來，微生物通過改變植物代謝中細(xì)胞的滲透性和酶的活性等進(jìn)而影響根系分泌有機(jī)物。另外，根際效應(yīng)還受到作物生育期的影響，Kuzyakov[44]提出，不同的生育期根系分泌物的種類和數(shù)量都有差異，對(duì)根際激發(fā)效應(yīng)的影響也就不同，在生長初期，對(duì)營養(yǎng)的需求量少，根系分泌物也少，往往出現(xiàn)負(fù)的根際激發(fā)效應(yīng)；而在生長盛期，對(duì)營養(yǎng)的需求量大，植物分配較多的產(chǎn)物到根際，根際表現(xiàn)正激發(fā)[45,46]。Sallih和Bottner[47]用多種類型的土壤進(jìn)行試驗(yàn)，僅在一種土壤中觀察到小麥根系能明顯促進(jìn)土壤有機(jī)質(zhì)的分解，表明根際激發(fā)效應(yīng)也受土壤類型的影響。從某種意義上來說，根際效應(yīng)是植物為適應(yīng)復(fù)雜多變的土壤環(huán)境和自身的生理狀態(tài)而產(chǎn)生的生理及形態(tài)反應(yīng)?？傊?，根際效應(yīng)受多種因素的影響，是植物根系及其分泌物和微生物以及土壤有機(jī)質(zhì)之間相互作用的結(jié)果，由微生物推動(dòng)，通過改變微生物的活性來實(shí)現(xiàn)的。

4 土壤激發(fā)的微生物機(jī)理

土壤微生物是土壤生物中最活躍的部分，包括細(xì)菌、真菌、藻類、原生動(dòng)物、病毒及類病毒等。微生物作為土壤激發(fā)效應(yīng)的推動(dòng)者，在土壤養(yǎng)分循環(huán)中起著至關(guān)重要的作用。關(guān)于微生物是如何影響激發(fā)效應(yīng)，目前還沒有形成一致的結(jié)論，目前被廣泛認(rèn)可的理論主要有以下三個(gè)。

4.1 共代謝理論

微生物可能通過共代謝途徑影響激發(fā)效應(yīng)[48]。共代謝是指微生物從其他底物獲取大部分或全部碳源和能源后，通過分泌酶或有機(jī)酸等將同一介質(zhì)中有機(jī)化合物降解的過程。土壤微生物的一個(gè)重要特點(diǎn)是其酶的特異性，即微生物會(huì)產(chǎn)生不同的酶來降解不同的物質(zhì)。微生物的生長和伴隨酶的產(chǎn)生而促進(jìn)SOM降解，從而觸發(fā)激發(fā)效應(yīng)。Asmar等[49]研究發(fā)現(xiàn)向土壤中添加葡萄糖后，土壤固有有機(jī)氮礦化與胞外酶活性(特別是總蛋白酶和可溶性蛋白酶)顯著相關(guān)。此外，Schmitt等[50]指出當(dāng)土壤中有效氮富集時(shí)，脫氫酶活性增加，氨化細(xì)菌和原生菌數(shù)量也增加，而土壤中總有機(jī)碳(TOC)數(shù)量減少。增加微生物底物的有效性可誘導(dǎo)酶的產(chǎn)生或增加酶的活性，從而導(dǎo)致土壤有機(jī)物的共代謝分解。因此，外源添加有機(jī)物料的多樣性越高，微生物產(chǎn)生的胞外酶的種類也就越豐富，激發(fā)效應(yīng)也更明顯。

4.2 微生物熱區(qū)(MHS)理論

MHS是激發(fā)效應(yīng)發(fā)生的重要場(chǎng)所[51]。MHS是指與土壤平均狀態(tài)相比，微生物周轉(zhuǎn)率更快及微生物-環(huán)境因子相互作用更強(qiáng)的一小塊區(qū)域[51]。MHS主要指根際(rhizosphere)、碎屑周際(detritusphere)和動(dòng)物通道(drillosphere)等區(qū)域[52]。盡管MHS只占土壤體積的一小部分(通常在1%~5%)，但微生物代謝速率卻比區(qū)域外高兩個(gè)數(shù)量級(jí)，因此系統(tǒng)中的生物化學(xué)過程大部分發(fā)生在MHS[53]。熱點(diǎn)的發(fā)生是短暫而迅速的。與微生物平均代謝速率相比，其發(fā)生會(huì)導(dǎo)致微生物周轉(zhuǎn)率加快，由此可見激發(fā)效應(yīng)和熱點(diǎn)的發(fā)生密不可分。微生物的豐度與活性受到土壤中有效C或N的制約，外源有機(jī)物料的輸入激活土壤中微生物活性并產(chǎn)生MHS[54]。MHS的產(chǎn)生和形成需要將有效C或N或其他限制性物質(zhì)傳遞到微生物細(xì)胞中，或者將微生物運(yùn)輸?shù)降孜锔浇?。一般來說，可溶性C轉(zhuǎn)運(yùn)到微生物的潛在機(jī)制有三種[53]：1)在已存在的熱區(qū)直接投入有機(jī)物；2)平流聚集(advection-mass flow, AMF)對(duì)水中溶解有機(jī)物的輸送；3)擴(kuò)散傳輸。微生物對(duì)C或N的利用遠(yuǎn)遠(yuǎn)快于C或N的擴(kuò)散輸送。因此，AMF成為C或N運(yùn)輸?shù)組HS的主要方式。微生物向底物的轉(zhuǎn)運(yùn)主要與形成絲狀物的微生物有關(guān)(主要包括真菌、一些藍(lán)藻、鏈霉菌和其他放線菌)[11]；與細(xì)菌相比，真菌能夠更有效到達(dá)C或N富集區(qū)域，因?yàn)檎婢z能夠釋放疏水蛋白降低表面張力，從而具有穿透土壤孔隙中水膜的能力[55]。外源物質(zhì)輸入土壤后，微生物會(huì)優(yōu)先利用易分解的有機(jī)物質(zhì)，但不易分解的有機(jī)物質(zhì)依然存在[56]。因此，由于底物數(shù)量(質(zhì)量)的下降，熱區(qū)內(nèi)微生物活性也降低。這就導(dǎo)致在熱點(diǎn)結(jié)束時(shí)剩余微生物之間的競(jìng)爭(zhēng)加劇。Feng等[57]研究已經(jīng)證實(shí)熱點(diǎn)結(jié)束時(shí)根際區(qū)域PLFA含量(磷脂脂肪酸，幾乎所有活體細(xì)胞膜的主要成分)下降4.0%~28.6%。另外，真菌和格蘭氏陰性細(xì)菌的PLFAs比革蘭氏陽性細(xì)菌減少更為強(qiáng)烈[58]，這可能是由于后者在熱點(diǎn)結(jié)束時(shí)具有更高的競(jìng)爭(zhēng)能力。外源底物耗盡和熱點(diǎn)結(jié)束時(shí)的微生物競(jìng)爭(zhēng)加劇經(jīng)常會(huì)觸發(fā)激發(fā)效應(yīng)[59]。

4.3 微生物能量與物質(zhì)轉(zhuǎn)化理論

微生物增殖與激活需要底物和能量，而土壤中有機(jī)碳(SOC)和有機(jī)氮(SON)的生物可利用性是影響土壤微生物活性的重要限制因子。外源物質(zhì)通過影響土壤中微生物可利用碳/氮和能量，驅(qū)動(dòng)SOC/SON在礦化與固持間轉(zhuǎn)化，進(jìn)而影響激發(fā)效應(yīng)[60]。土壤中SOC和SON及其動(dòng)態(tài)變化主要取決于土壤原有有機(jī)碳、氮的分解以及外源有機(jī)質(zhì)輸入、降解之間的平衡[61]。外源物質(zhì)進(jìn)入土壤后為微生物的繁殖提供大量的碳/氮源和能源，并通過激發(fā)效應(yīng)改變土壤結(jié)構(gòu)、養(yǎng)分含量以及微生物活性，進(jìn)而引發(fā)原位土壤有機(jī)碳/氮的周轉(zhuǎn)改變[62]。當(dāng)新鮮有機(jī)物料進(jìn)入土壤后導(dǎo)致微生物群落顯著變化，并使以前處于休眠狀態(tài)的微生物大量增殖[63]。但微生物對(duì)能源的利用存在顯著的競(jìng)爭(zhēng)關(guān)系，當(dāng)有充足的有機(jī)物料時(shí)，采用生存策略的微生物首先利用能源物質(zhì)進(jìn)行快速生長和繁殖[64]。隨著資源的快速消耗，r生存策略的微生物活性降低，而k生存策略的微生物數(shù)量增加、活性增強(qiáng)。因?yàn)閗生存策略的微生物主要是真菌，它們是影響土壤有機(jī)質(zhì)分解的最主要類群[65]。它們可以通過菌絲從非熱點(diǎn)區(qū)域獲取養(yǎng)分[66]，還可以分泌胞外酶分解難以被r生存策略的微生物利用的有機(jī)質(zhì)[67]。無機(jī)氮肥的添加所導(dǎo)致的激發(fā)效應(yīng)，可能與氮肥添加后微生物代謝的有效SOM的組成與數(shù)量發(fā)生變化有關(guān)[68]，從而影響微生物的生存能力和活性[69]。但無機(jī)氮肥添加對(duì)SOM的影響存在分歧[70-72]。這可能與土壤中碳/氮利用效率(CUE/NUE)、被激發(fā)的碳/氮組分屬性以及外源有機(jī)物料組成有關(guān)。此外，無機(jī)氮肥輸入后導(dǎo)致土壤有效氮富集，對(duì)高氮需求的微生物大量繁殖，如放線菌、變形桿菌和某些與N相關(guān)微生物[73,74]；而在營養(yǎng)貧瘠的土壤中則以疣微菌門起主導(dǎo)作用，其豐度與難降解C化合物循環(huán)呈正相關(guān)，與N代謝呈負(fù)相關(guān)[75]。系統(tǒng)中C/N相對(duì)含量對(duì)激發(fā)效應(yīng)的響應(yīng)機(jī)制，則可能與某些酸桿菌門豐度變化有關(guān)[76]。無機(jī)氮肥及有機(jī)物料種類的添加會(huì)影響系統(tǒng)中有效C/N的相對(duì)含量，也是決定特異性土壤微生物礦化與固持的關(guān)鍵因子。Finn等[77]研究土壤C/N比與施肥的關(guān)系，發(fā)現(xiàn)與不施氮相比，低SOC含量和高C/N比的土壤施入氮肥后氮素正激發(fā)且SOM含量減少，而高SOC含量和低C/N比的土壤則相反。鑒此，筆者認(rèn)為土壤氮激發(fā)模式中，外源添加物對(duì)土壤C/N比的影響可能是土壤氮激發(fā)效應(yīng)作用的關(guān)鍵，當(dāng)系統(tǒng)中有效C冗余時(shí)，促進(jìn)土壤有機(jī)氮的分解，從而表現(xiàn)正的激發(fā)效應(yīng)；而有效C不足但有效N富集時(shí)，固氮微生物活性相對(duì)增強(qiáng)，從而出現(xiàn)負(fù)的激發(fā)效應(yīng)。

機(jī)制1：r生存策略微生物為分解外源有機(jī)物料（FOM）而產(chǎn)生的胞外酶同時(shí)一定程度有效降解土壤固有有機(jī)質(zhì)（SOM）。這種機(jī)制的強(qiáng)度取決于FOM和SOM之間的生化相似性。FOM的化學(xué)多樣性越高，產(chǎn)生的酶的多樣性和激發(fā)效應(yīng)發(fā)生的概率就越高。機(jī)制2：SOM分解酶的產(chǎn)生觸發(fā)了激發(fā)效應(yīng)。這種機(jī)制的強(qiáng)度依賴于r和k生存策略微生物之間對(duì)FOM的競(jìng)爭(zhēng)。

5 問題與展望

過去的許多研究著重探討某些單一因子的激發(fā)效應(yīng)，只是單純考慮到氮肥的施用對(duì)土壤有機(jī)物質(zhì)礦化的影響，往往忽略了影響因子之間互作效應(yīng)，隨著對(duì)激發(fā)效應(yīng)慢慢深入的研究，人們也開始意識(shí)到氮肥與外源添加有機(jī)物料相互作用進(jìn)而影響土壤有機(jī)氮礦化而對(duì)植物吸氮量或者生物量的影響；在以往的研究中，對(duì)于種植植物土壤中的激發(fā)效應(yīng)研究也較少，對(duì)于根際激發(fā)效應(yīng)及根系分泌物對(duì)激發(fā)效應(yīng)的影響，國內(nèi)的報(bào)道則少之又少。另外一點(diǎn)，生產(chǎn)中，關(guān)于激發(fā)效應(yīng)對(duì)作物產(chǎn)量的影響及如何利用激發(fā)效應(yīng)，合理運(yùn)籌氮肥，提高氮肥利用效率，保證作物高產(chǎn)高效，目前還沒有明確的觀點(diǎn)及相關(guān)報(bào)道。

鑒此，筆者認(rèn)為以下幾個(gè)方面研究仍有待進(jìn)一步開展：

1）明確大田種植條件下，土壤-植物的根際激發(fā)效應(yīng)及其微生物學(xué)機(jī)制。目前大量的研究仍基于在實(shí)驗(yàn)室單獨(dú)培養(yǎng)的獨(dú)立試驗(yàn)，在實(shí)際種植條件下，植物生長、根際發(fā)育、田間氣候等因子對(duì)于土壤激發(fā)效應(yīng)的綜合效應(yīng)仍未明確；哪些因子對(duì)于土壤激發(fā)效應(yīng)具有主導(dǎo)效應(yīng)，多因子條件下，是否對(duì)于激發(fā)作用具有互補(bǔ)效應(yīng)，土壤中哪些微生物參與了激發(fā)效應(yīng)，是如何影響激發(fā)效應(yīng)，這對(duì)于深化激發(fā)效應(yīng)的認(rèn)識(shí)及進(jìn)一步探明激發(fā)效應(yīng)的機(jī)制都具有重要意義。

2）明確激發(fā)效應(yīng)與作物氮肥利用的關(guān)系，從激發(fā)的角度為合理施肥，提高氮肥利用效率和減少環(huán)境污染提供新的途徑。氮是植物生長必不可少的營養(yǎng)元素，過去幾十年，為了提高作物產(chǎn)量，氮肥施用量越來越大，造成肥料浪費(fèi)和環(huán)境污染，關(guān)于從氮素轉(zhuǎn)化相關(guān)酶的活性、氮素利用與光合作用及干物質(zhì)積累與產(chǎn)量形成等方面研究氮素利用效率的較多，但是從土壤激發(fā)效應(yīng)的角度考慮氮素利用效率的報(bào)道較少，因此，此研究內(nèi)容具有一定的前瞻性。

3）加強(qiáng)激發(fā)效應(yīng)與微生物機(jī)理研究，目前對(duì)C/N轉(zhuǎn)化過程及其功能微生物的研究已有大量報(bào)道，但對(duì)外加有機(jī)物料或無機(jī)氮肥激發(fā)后相關(guān)功能微生物的種類和數(shù)量的變化卻鮮有報(bào)道。一般認(rèn)為，外加有機(jī)物料分為高生物量(高C/N)和低生物量(低C/N)兩類，但是無機(jī)氮肥的投入會(huì)影響系統(tǒng)中C/N的相對(duì)含量。因此，微生物對(duì)有機(jī)物料類及其后續(xù)有機(jī)物分解種類的響應(yīng)機(jī)制是否因添加無機(jī)氮肥而有所差異以及差異的原因都有待更深入的研究。

通過對(duì)以上問題的闡述，對(duì)進(jìn)一步完善激發(fā)效應(yīng)的測(cè)定方法，深化對(duì)激發(fā)效應(yīng)的認(rèn)識(shí)，明確不同外源添加有機(jī)物料和氮肥的合理配施，提高氮肥利用效率，實(shí)現(xiàn)作物高產(chǎn)高效，減少對(duì)生態(tài)系統(tǒng)的負(fù)面作用等具有一定的理論和實(shí)踐意義。

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Research Progress of Soil Nitrogen Priming Effect and Its Microbial Mechanisms

LIU Shaowen, YIN Min, CHU Guang, XU Chunmei, WANG Danying, ZHANG Xiufu, CHEN Song*

(,,;，：)

The soil nitrogen priming effect is the key mechanism in the process of soil nutrient release and plant nutrient absorption. The insight into soil priming effect will not only help make more reasonable nitrogen fertilizer operations in agricultural production, thus improving the utilization rate of nitrogen fertilizer, but also conduces to the assessment and control of environmental pollution, so as to provide effective pollution control methods. On the basis of the introduction of the concept and mechanism of soil nitrogen priming effect, we introduce the prevailing determination methods of the current nitrogen priming effect and its advantages and disadvantages of practical application. The effects of exogenous additives (inorganic nitrogen fertilizer, organic materials and root exudates) on soil nitrogen stimulation and their microbial mechanisms were emphatically expounded. The effect of exogenous additives on soil C/N ratio may be the key factor to soil nitrogen stimulation. When available C is redundant, the application of inorganic nitrogen fertilizer promotes the decomposition of soil organic nitrogen, thus showing a positive priming effect. On the contrary, when available C is insufficient but available N is enriched, the activity of nitrogen-fixing microorganisms is relatively enhanced, which results in a negative priming effect. Microorganisms are the promoters of priming effects. We also analyzed the possible mechanism of microorganisms in the process of soil nitrogen stimulation through three theoretical hypotheses: 1) co-metabolism theory; 2) microbial hotspots; 3) microbial energy and material transformation theory. Through the discussion, we can deepen the understanding of the priming effect, and provide an effective way to further clarify the microbial mechanism of the soil priming effect, the interaction effect between factors and the improvement of nitrogen use efficiency through the priming effect.

soil; priming effect; nitrogen; organic materials; microorganism; root exudates

S143.1; S181; S511.061

A

1001-7216(2019)04-0303-10

10.16819/j.1001-7216.2019.8091

2018-08-15；

2019-02-15。

國家重點(diǎn)研發(fā)計(jì)劃資助項(xiàng)目(2016YFD0300507)；國家自然科學(xué)基金資助項(xiàng)目(31671638，31671630)。