康海斌,王得祥,*,常明捷,康 冰,胡有寧,4,于 飛,5,龐 越,滕青林

1 西北農(nóng)林科技大學林學院,楊凌 712100 2 甘肅小隴山森林生態(tài)系統(tǒng)國家定位觀測研究站,天水 741020 3 西北農(nóng)林科技大學生命科學學院,楊凌 712100 4 西安文理學院生物與環(huán)境工程學院,西安 710065 5 河南師范大學生命科學學院,新鄉(xiāng) 453007

嚙齒動物對不同林木種子的搬運和取食微生境選擇機制

康海斌1,2,王得祥1,2,*,常明捷1,康 冰3,胡有寧1,4,于 飛1,5,龐 越1,滕青林1

1 西北農(nóng)林科技大學林學院,楊凌 712100 2 甘肅小隴山森林生態(tài)系統(tǒng)國家定位觀測研究站,天水 741020 3 西北農(nóng)林科技大學生命科學學院,楊凌 712100 4 西安文理學院生物與環(huán)境工程學院,西安 710065 5 河南師范大學生命科學學院,新鄉(xiāng) 453007

不同植物種子依靠不同的方式實現(xiàn)擴散,嚙齒動物對林木種子搬運后在取食點微生境和貯藏方式的選擇存在偏好,研究其貯藏行為與微生境的關系是探究幼苗建成的關鍵。在秦嶺中段火地塘林區(qū),采用標簽標記法,以銳齒槲櫟、華山松和油松種子為材料,探究了小型嚙齒動物對松櫟混交林建群種種子擴散過程的影響。結(jié)果表明：1)油松種子原地取食率顯著高于銳齒槲櫟和華山松種子,且嚙齒動物更傾向于搬運后取食(60%)和埋藏(4.33%)華山松種子,搬運后取食距離也為華山松最大(2.49 m)；銳齒槲櫟小種子被搬運后埋藏的距離最大(4.92 m)。2)除華山松種子外,其他類型種子被搬運后單個取食的比例均在85%以上；油松種子不存在埋藏點,而其他類型種子90%以上均以單個形式被埋藏。3)大部分種子被嚙齒動物搬運后選擇在裸地丟棄；銳齒槲櫟大種子(87.5%)、小種子(78.57%)和華山松種子(53.33%)較大比例被嚙齒動物埋藏在灌叢下方,埋藏在裸地的種子較少。4)大部分種子在灌叢下方被取食,僅華山松種子被嚙齒動物搬運到洞穴取食；除油松種子被大量原地取食外,其他類型種子被搬運到取食點的種子比例基本呈現(xiàn)由微生境植被復雜到簡單(灌叢—草叢—灌叢邊緣—裸地)而逐漸減小的趨勢。種子的營養(yǎng)價值及取食和搬運過程中嚙齒動物付出的成本是影響種子命運的關鍵性因子,且嚙齒動物對種子埋藏和取食地點的微生境存在較明顯的選擇性。

小型嚙齒動物；種子擴散；覓食對策；微生境；松櫟混交林；秦嶺

動物在森林群落種子擴散和更新過程中扮演著較為重要的角色[1-2],林內(nèi)的嚙齒動物既能通過貯食行為參與植物種子擴散和實生幼苗的建成[3],又會因為大量取食種子而影響植物的天然更新,其和植物構(gòu)成了一個包含捕食和互惠作用的系統(tǒng)[4]。植物種子被動物搬運和埋藏后,可以遠離母樹,有效避免與母樹的競爭、避免病原菌以及幼苗間競爭,還可以使種子有更多的機會擴散到適合其萌發(fā)的定居地點[5-6]。之前的研究多集中在動物貯食行為對植物種子擴散以及林分生境類型對種子命運的影響[7],很少深入涉及動物的埋藏特征和對取食種子點微生境的選擇及其微生境與植物種子萌發(fā)和幼苗建成的關系。但是,上述問題的研究卻往往是揭示動物傳播種子對植物天然更新影響的關鍵,而不同大小的同種植物種子以及不同植物種子的命運是了解森林群落更新很好的切入點。

嚙齒動物對較大且具有較高營養(yǎng)價值的種子有一定的取食和貯藏偏好[6, 8-9]。動物在覓食時會權衡投入成本(時間和能量)而做出不同的取食和擴散對策[10],表現(xiàn)為對于種皮較堅硬的種子傾向于搬運后取食和貯藏,而喜歡就地消費種皮薄的種子[11]。另外,季節(jié)變化[12-13]、種子品質(zhì)的好壞[14-15]、次級代謝物[9]、灌叢高度[16]、種子揮發(fā)物的多少[17]等也會影響嚙齒動物對種子的取食和擴散。可見,嚙齒動物的貯食行為受到諸多因素的綜合影響,其擴散模式的形成是一個復雜的過程。嚙齒動物通過這種擴散模式將植物種子擴散到適合種子萌發(fā)的地點,不同類型種子選擇不同的埋藏點和微生境,形成植物天然更新的分布格局[18-19]。

銳齒槲櫟(Quercusalienavar.acuteserrata)、油松(Pinustabuliformis)和華山松(Pinusarmandii)在秦嶺南坡分布十分廣泛,是秦嶺山地次生林的主要建群種,種子雨均發(fā)生于9—10月。銳齒槲櫟種子大小差異較大,含有淀粉和單寧。華山松種子富含脂肪、蛋白質(zhì)等,外種皮較厚且堅硬。油松種子相對較小,外種皮較薄。在成熟期這些種子均是小型嚙齒類動物的主要食物資源,且受到不同程度的取食與搬運。該地區(qū)銳齒槲櫟植株結(jié)實量有限,存在年際間的差異；相反,華山松和油松等樹種結(jié)實量均較大,基本可以維持群落內(nèi)嚙齒動物種群的穩(wěn)定。已有不少研究圍繞嚙齒動物對秦嶺植物群落中種子的取食和擴散開展,但針對松櫟混交林中嚙齒動物與搬運和取食點微生境之間關系的研究相對較少。張博等[14]在秦嶺南坡調(diào)查了鼠類在食物豐富度影響下對完好和蟲蛀銳齒槲櫟種子的選擇差異,發(fā)現(xiàn)食物豐富的秋季鼠類偏好貯藏完好種子,在食物匱乏的春季,鼠類更傾向于同時取食兩種類型種子。于飛等[20]通過研究林窗干擾下銳齒槲櫟和華山松種子擴散過程,結(jié)果表明微生境條件對秦嶺林區(qū)銳齒槲櫟和華山松種子擴散和存活具有顯著影響,嚙齒動物為其林窗更新發(fā)揮了積極作用。針對于如何通過嚙齒動物的覓食行為來選擇出適合林木種子萌發(fā)的微生境,來指導秦嶺地區(qū)森林恢復,達到保護生態(tài)系統(tǒng)的現(xiàn)實問題。本研究于2015年9—10月在秦嶺南坡火地塘林區(qū)松櫟混交林內(nèi),通過釋放銳齒槲櫟大小種子、華山松和油松種子,探討嚙齒動物覓食行為影響下各類種子命運及其搬運和取食種子地點微生境的選擇,旨在闡明嚙齒動物對該區(qū)域松櫟混交林建群種種子擴散的影響和其對森林更新的作用,以期進一步明確動、植物間的相互關系,為揭示松櫟混交林的天然更新和演替機制提供科學依據(jù)。

1 研究地區(qū)與研究方法

1.1 研究地點概況

試驗研究于陜西秦嶺南坡中段火地塘林區(qū)進行,火地塘(108°25′—108°30′E, 33°25′—33°29′N)地處秦嶺南坡中部,位于中國北亞熱帶和暖溫帶的過渡地帶,海拔1450—2473 m,年平均氣溫8—10℃,年降水量1000—1200 mm,年蒸發(fā)量800—950 mm,年日照時數(shù)1100—1300 h,無霜期170 d。土壤類型主要以黃棕壤、棕壤、暗棕壤及草甸土為主,土層厚度45—105 cm,pH值5.14—5.81,偏酸性。該林區(qū)內(nèi)的森林植被屬溫帶針闊混交林和寒帶針葉林,森林覆蓋面積達93.8%,主要成林樹種有銳齒槲櫟、油松、華山松、鐵杉(Tsugachinensis)、紅樺(Betulaalbo-sinensis)等。該區(qū)域在20世紀60—70年代進行了全面的森林主伐,現(xiàn)在森林植被基本已得到較好的恢復,以天然次生林為主,郁閉度在0.9以上[21]。該地區(qū)分布的嚙齒動物主要有大林姬鼠(Apodemuspeninsulae)、中華姬鼠(Apodemusdraco)、社鼠(Niviventerconfucianus)、巖松鼠(Sciurotamiasdavidianus)等。

1.2 研究方法

1.2.1種子收集、標記和釋放

銳齒槲櫟種子成熟時,直接從母樹上采摘或者收集散落于林冠層下的種子,并利用水浮法篩選出健康完好的種子,共篩選出1000粒,由于其形狀多為卵形，且大小差異較大,將篩選出的1000粒銳齒槲櫟種子分為大橡子((1.73±0.04) g,mean ± SE,n=100)和小橡子((0.74±0.02) g,n=100)。華山松和油松種子均購自當?shù)赜?014年秋季采集的種子,大小分別為((0.27±0.01) g,n=100)和((0.02±0.001) g,n=100)。采用塑料標簽標記法進行種子標記[4,22],在種子一端用微型電鉆鉆一直徑0.3mm的小孔,再用長12cm、直徑0.3mm的細鐵絲將其與白色塑料標簽(3.0cm×2.0cm,<0.1g)相連,每個標簽上記錄對應種子釋放點、種子類別及種子序號等信息,以便后續(xù)對種子進行追蹤和調(diào)查。小型嚙齒動物取食種子或進行搬運埋藏后,標簽通常會留在地面,因此,在試驗開始后,可通過搜尋標簽來確定每一粒種子的命運。

于2015年10月在典型松櫟混交林中設置4條平行的樣線進行種子釋放。樣線間隔20m,每條樣線上,間隔20m設置一個種子釋放點,面積為1m2,共計10個,4條樣線共設置釋放點40個。4條樣線依次單獨放置銳齒槲櫟大種子、銳齒槲櫟小種子、華山松種子和油松種子,每個釋放點放置種子30粒,成列均勻放置,共計釋放種子4(樣線)×10(釋放點)×30粒=1200粒。

1.2.2種子追蹤

從試驗開始,分別在第2、4、6、8、10天檢查種子釋放點,并在釋放點20m直徑范圍內(nèi)尋找被擴散的種子并詳細記錄其種子命運：原地剩余、原地取食、搬運后取食、搬運后丟棄、搬運后埋藏和丟失；調(diào)查記錄搬運后丟棄點、取食點和埋藏點的微生境和種子貯藏方式(土壤埋藏和洞穴貯藏)。對搬運后的種子記錄其編號,并測量其搬運距離(與對應釋放點的距離)。

1.2.3嚙齒動物群落結(jié)構(gòu)調(diào)查

本研究采用活捕籠法(27cm×14cm×11cm)[23],旨在了解研究區(qū)內(nèi)小型嚙齒動物的種類組成,未進行種群的大小和密度的相關調(diào)查。選擇在種子擴散試驗結(jié)束后,在試驗區(qū)設置2條間隔100m的樣線,每條樣線上間隔5m放置活捕籠1個,每條樣線放置15個,共計30個。以花生和香腸為誘餌,調(diào)查開始當天下午置籠,第二天檢查,共調(diào)查5d,累計150個活捕籠日(15活捕籠×2樣線×5天),對被捕獲的動物進行稱重、拍照后原地釋放。捕獲率=捕獲數(shù)/總籠數(shù)。

1.3 數(shù)據(jù)處理

采用SPSS21.0軟件對有關數(shù)據(jù)進行統(tǒng)計分析。計算不同種子命運的百分比、種子被搬運后(取食、丟棄或貯藏)的距離及其分布頻次,并統(tǒng)計不同種子被嚙齒動物搬運后丟棄點、埋藏點和取食所處地的微生境。以Cox回歸法分析4種類型種子擴散速度的差異。通過General Linear Model分析不同類型種子命運之間的差異。所有數(shù)據(jù)均以平均值±標準誤差表示。所有圖表均在Origin8.1中完成。

2 結(jié)果與分析

2.1 種子存留動態(tài)

圖1 種子釋放點4種類型種子存留動態(tài) Fig.1 Seed removal rates of four types of seeds after being place at seed sites in the study area. Data are expressed as mean ± SE.QA(L)：銳齒槲櫟(大) Quercus aliena var. acuteserrata (large)；QA(S)：銳齒槲櫟(小)Quercus aliena var. acuteserrata (small)；PA：華山松 Pinus armandii；PT：油松 Pinus tabuliformis

4種類型種子存留動態(tài)如圖1所示。截止試驗調(diào)查結(jié)束,油松種子被完全擴散,擴散速度最快；依次為銳齒槲櫟小種子、華山松種子、銳齒槲櫟大種子；其中,銳齒槲櫟大種子表現(xiàn)為前期擴散較快,后期較緩慢。Cox回歸分析表明,嚙齒動物對4種種子的擴散速度存在顯著差異(Wald=12.443,P=0.005)。

2.2 種子命運

General Linear Model分析結(jié)果顯示(圖2),不同類型種子被嚙齒動物原地取食(F=33.947,P<0.0001)、搬運后取食(F=8.200,P<0.0001)和丟失比例(F=3.387,P=0.028)均存在顯著差異,相反,種子原地剩余(F=2.078,P=0.12)、搬運后埋藏(F=0.986,P=0.41)和搬運后丟棄(F=0.881,P=0.46)種子比例在不同類型種子間無顯著差異。

其中,油松種子被嚙齒動物原地取食比例顯著高于其他三種類型種子(P<0.01),另銳齒槲櫟大種子(P<0.01)和小種子(P<0.05)的原地取食率均顯著高于華山松種子；華山松種子被嚙齒動物搬運后取食的比例顯著高于銳齒槲櫟大種子(P<0.01)、小種子(P<0.05)和油松種子(P<0.01),而銳齒槲櫟小種子搬運后的取食率也顯著高于油松種子(P<0.01)；銳齒槲櫟大種子(P<0.05)、小種子(P<0.01)和華山松種子(P<0.01)的丟失率均顯著高于油松種子。種子被原地取食率以油松最高(83.33%),遠大于銳齒槲櫟大種子(36.67%)、小種子(32%)和華山松(9%)；而華山松種子被搬運后取食的比例最高(60%),油松種子最低(15.33%)。

圖2 研究區(qū)4種類型種子擴散后的命運Fig.2 Fates of four types of seeds after dispersal by small rodents in the study area. Data are expressed as mean ± SE

2.3 種子擴散距離

研究區(qū)4種類型種子被嚙齒動物搬運后取食的平均距離(圖3)以華山松種子最大(2.49m),油松最小(0.20m)；華山松種子被嚙齒動物搬運后丟棄的距離最大(2.45m),其他依次為銳齒槲櫟小種子(1.06m)、銳齒槲櫟大種子(0.25m)和油松種子(0.23m)；銳齒槲櫟大種子、銳齒槲櫟小種子、華山松種子和油松種子被嚙齒動物搬運后埋藏距離分別是2.39、4.92、2.38、0m。嚙齒動物更喜歡將華山松種子搬運至較遠的地方進行取食,而對油松種子基本采取就近消費的方式,對銳齒槲櫟小種子傾向于搬運較遠的距離后進行埋藏。

圖3 研究區(qū)4種類型種子平均和最大擴散距離Fig.3 Average and maximum seed dispersal distance of four types of seeds from the seed release sites in the study area

種子擴散距離的分布頻次結(jié)果表明(圖4),銳齒槲櫟大種子、小種子和華山松種子絕大多數(shù)的擴散距離都在10m以下,但油松種子的擴散距離均處于1m以下的水平。銳齒槲櫟大種子隨著擴散距離增大被擴散的種子比例逐漸減少,主要集中在1m以下(58.87%),其他依次為1—3m、3—5m、5—8m和>10m(分別為26.61%、8.87%、4.84%和0.81%),在8—10m范圍沒有分布；銳齒槲櫟小種子在所有距離區(qū)組均有分布,同樣主要集中在1m以下(61.16%),在1—3m(19.83%)和3—5m(12.4%)也有較多的分布,在8—10m分布頻次最低(0.83%)；華山松種子主要集中在1—3m、<1m和5—8m距離區(qū)組(分別為39.9%、30.54%和18.23%),在>10m距離區(qū)組分布頻次最低,為0.49%。

2.4 取食和埋藏點的種子數(shù)量

銳齒槲櫟大種子、小種子、華山松和油松種子大部分表現(xiàn)為搬運后單個取食(分別為85.71%、92.55%、72.37%和87.5%),其中僅華山松種子存在含有5個以上的取食點,含有7個種子以上的取食點均只有1個,占全部取食點的1.3%；銳齒槲櫟大種子和小種子均表現(xiàn)為單一埋藏點,油松種子無埋藏點,華山松種子主要為單一埋藏點(91.7%),含有2個種子的埋藏點僅占8.3%。

2.5 種子被搬運后丟棄和埋藏點微生境

根據(jù)調(diào)查統(tǒng)計種子被嚙齒動物搬運后丟棄點的微生境結(jié)果如圖5所示。大部分種子被嚙齒動物搬運后在裸地丟棄。銳齒槲櫟大種子被搬運后主要丟棄在裸地(89.47%)；銳齒槲櫟小種子被丟棄在裸地、草叢和灌叢下方的比例相等(33.33%)；華山松種子被丟棄在灌叢下方的比例最大(44.44%),其次為草叢(33.33%),灌叢邊緣和裸地相等(11.11%)；油松種子主要被丟棄在裸地(66.67%)和灌叢下方(33.33%)。

表1研究區(qū)4種類型種子被嚙齒動物擴散后不同大小取食點和埋藏點分布比例/%

Table1Distributionpercentageofdifferentsizesofpredationandcachesitesoffourtypesofseedsafterdispersalbyrodentsinthestudyarea

種子命運Seedfate種子類型Seedtype取食點和埋藏點大小Predationsitesandcachesizes12345679111218搬運后取食QA(L)85.710.43.9--------PredationafterremovalQA(S)92.64.32.11.1-------PA72.49.21.32.63.93.91.31.31.31.31.3PT87.510.02.5--------搬運后埋藏QA(L)100.0----------CacheafterremovalQA(S)100.0----------PA91.78.3---------PT-----------

種子被嚙齒動物搬運后埋藏點的微生境統(tǒng)計如圖6所示。除油松種子不存在埋藏點外,其他3種類型種子大部分種子被嚙齒動物選擇埋藏在灌叢下方,另華山松被埋藏的微生境更為多樣化。銳齒槲櫟大種子主要被埋藏在灌叢下方(87.5%)和洞穴中(12.5%)；銳齒槲櫟小種子被埋藏在灌叢下方最多(78.57%),依次為草叢(14.29%)、灌叢邊緣(7.14%),華山松種子被埋藏在灌叢下方比例較大(53.33%),選擇草叢、灌叢邊緣和洞穴埋藏的比例均相等(13.33%),埋藏在裸地最少(6.67%)。

2.6 種子搬運后取食點微生境

種子被嚙齒動物搬運后取食點的微生境統(tǒng)計如圖7所示。4種類型種子主要被集中在灌叢下方取食,僅華山松種子被嚙齒動物搬運到洞穴取食。其中,銳齒槲櫟大種子大部分被搬運至灌叢下方取食(69.23%),被搬運到草叢取食的比例次之(14.29%),被搬運到裸地和灌叢邊緣的種子較少(分別為9.89%和6.59%)；銳齒槲櫟小種子主要被搬運到灌叢下方和裸地進行了取食(分別為37.21%和29.46%),其次為草叢(21.71%)和灌叢邊緣(11.63%)；華山松種子大多數(shù)被搬運至灌叢下方取食(77.27%),被嚙齒動物搬運至洞穴取食的種子比例次之(14.65%),其余3種取食點所占比例均較小,分別為草叢(3.54%)、灌叢邊緣(3.03%)和裸地(1.52%)；油松種子被搬運到灌叢邊緣取食的比例最大(40.43%),依次為裸地(31.91%)、草叢(21.28%),搬運至灌叢下方取食的比例最小(6.38%)。

圖4 研究區(qū)4種類型種子擴散距離的分布頻次Fig.4 Distribution frequency of the seed dispersal distance of four types of seeds from the seed release sites in the study area

圖5 研究區(qū)4種類型種子被嚙齒動物搬運后丟棄點微生境Fig.5 Discarding microhabitat of four types of seeds after removal by rodents in the study areaBL: 裸地Bare land; SE: 灌叢邊緣Shrub edge; G: 草叢Grass; US: 灌叢下方Under shrub

圖6 研究區(qū)4種類型種子被嚙齒動物搬運后埋藏點微生境 Fig.6 Cache microhabitat of four types of seeds after removal by rodents in the study areaH: 洞穴Hole

圖7 研究區(qū)4種類型種子被嚙齒動物搬運后取食點的微生境 Fig.7 Predation microhabitat of four types of seeds after removal by rodents in the study area

2.7 小型嚙齒動物群落結(jié)構(gòu)

試驗區(qū)共捕獲小型嚙齒動物3種,共51只(表2),分別為大林姬鼠、中華姬鼠和巖松鼠,總捕獲率為34%,主要以大林姬鼠居多,其次為中華姬鼠和巖松鼠,調(diào)查期間多次見到松鼠及其活動的痕跡。

表2 嚙齒動物的種類組成及捕獲率

3 討論

嚙齒動物對不同植物種子存在一定程度上的行為分化,其取食和貯藏種子的行為受到種子大小、形狀、種皮(果皮)厚度、營養(yǎng)成分、昆蟲侵染等因素的影響[14, 24-25]。大量研究表明,嚙齒動物對不同大小的種子取食和擴散模式存在差異,傾向于取食和搬運較大且具有較高營養(yǎng)價值的種子以獲取更多的能量凈收益[1, 6, 9],在遇到具有厚而堅硬種皮的種子往往為了避免在取食過程中由于捕食時間過長而帶來較大的風險,會采取貯藏或者搬運到安全地點取食的策略,即嚙齒動物更傾向于就地取食種皮較薄的種子,貯藏種皮較厚且堅硬的種子[11, 26]。本研究發(fā)現(xiàn),油松種子和銳齒槲櫟小種子的擴散速度較華山松和銳齒槲櫟大種子快；嚙齒動物存在就地取食油松種子的偏好,而傾向于將具有較厚且堅硬種皮的華山松種子搬運到合適的取食地點進行消費,這是由于嚙齒動物在捕食華山松種子時需要處理的時間更長,其本身被捕食的風險增大,導致嚙齒動物做出一定的覓食對策。華山松種子被搬運后埋藏的比例也較大,這可能與華山松種子具有較高的營養(yǎng)價值有關,而銳齒槲櫟種子含有大量的次級代謝化合物單寧。有研究表明單寧含量較高的種子可能不利于嚙齒動物對蛋白質(zhì)的吸收,甚至具有潛在的毒性作用,動物在捕食后可能會出現(xiàn)肝腎衰竭、體內(nèi)氮流失等癥狀[27],肖治術等[28]通過研究四川都江堰地區(qū)的小泡巨鼠對森林種子的選擇和貯藏發(fā)現(xiàn),小泡巨鼠喜好取食和貯藏單寧含量較低的種子,而不喜歡取食和貯藏單寧含量較高的種子。因此,嚙齒動物更愿意花費較多的覓食時間和精力去貯藏高脂肪含量的華山松種子,以供后續(xù)生存和繁殖消費。

對食物資源的貯藏距離嚙齒動物會根據(jù)食物特征和競爭者做出一定決策,競爭者的存在加強了動物的貯食行為,也加快了其對資源的占有[29]。研究發(fā)現(xiàn),銳齒槲櫟、華山松種子和少量油松種子被搬離種子資源點(種子釋放點)均保持在5 m范圍內(nèi),擴散速度均表現(xiàn)為前期擴散較快,后期較緩慢的趨勢。華山松種子被搬運取食的距離顯著大于其他3種類型種子,充分說明了嚙齒動物在處理種皮較厚且堅硬的種子時會盡可能增大搬運距離,以尋找可降低被捕食風險的安全地點進行取食。嚙齒動物搬運后埋藏距離的結(jié)果并沒有表現(xiàn)為銳齒槲櫟大種子大于銳齒槲櫟小種子,相反,銳齒槲櫟小種子的搬運埋藏距離卻大于銳齒槲櫟大種子。結(jié)合最優(yōu)貯藏空間模型[30],營養(yǎng)價值較高的食物被貯藏在遠離資源的地點,而營養(yǎng)價值較低的食物被貯藏在資源附近。焦廣強[9]對人工種子的試驗發(fā)現(xiàn),嚙齒動物喜歡原地取食單寧含量高的種子,偏好擴散單寧含量低的種子,且埋藏率較高,在擴散的距離上,單寧含量低的種子擴散距離比單寧含量高的種子遠。這些研究與本研究結(jié)果基本一致。另外,大種子同樣具有較厚的種皮和質(zhì)量,這些因素可能會造成嚙齒動物在搬運過程中付出更多的搬運成本,減緩搬運速度而增加被捕食風險。因此,嚙齒動物可能更傾向于少量多次地搬運和埋藏小種子。

同域分布的食果實動物,由于利用食物資源的方式相同,同種或異種個體間在食物資源利用上存在明顯的競爭[9]。干擾者和競爭者的存在會影響種子擴散過程,干擾者的存在就意味著食物資源可能被干擾者竊取,為了保護已有食物,動物發(fā)展和進化了應對策略,改變食物貯藏策略和行為可能是其中的重要方面[27],分散貯藏食物恰恰就是動物一種重要的覓食對策[9, 31]。本研究中4種類型種子的取食點和貯藏點基本保持在一個種子的水平,銳齒槲櫟大種子和小種子均表現(xiàn)為單一分散埋藏的模式,華山松種子的單一貯藏點也占到90%以上。這種貯藏策略可以有效地降低食物被競爭者盜取的風險來確保其自身的利益。另外,本研究結(jié)果還顯示,華山松種子存在較大的取食點,甚至達到18個種子之多,這些較大取食點的存在暗示著嚙齒動物更傾向于將種子多次搬運至同一地點進行消費,這種地點可能是其認為較為安全或者熟悉的地點,如巖石縫隙、洞穴及其附近較為隱蔽的灌叢等。

種子擴散過程存在顯著的空間差異,復雜的植被狀況可以有效降低嚙齒動物的覓食風險,嚙齒動物在覓食時通常會權衡捕食風險和競爭壓力[32-33]。嚙齒動物搬運種子丟棄點的微生境結(jié)果表明,大部分種子被嚙齒動物選擇在裸地丟棄,這可能與在較空曠的地點進行埋藏和取食風險較大有關[34],而空曠的生境更有利于種子的萌發(fā)[35]。對埋藏點微生境的選擇,嚙齒動物傾向于在灌叢下方埋藏種子。本研究進一步支持之前的發(fā)現(xiàn)[16]。研究同樣也發(fā)現(xiàn)有較大比例種子被埋藏在草叢和灌叢邊緣。張知彬[36]研究發(fā)現(xiàn)較草地和裸地微生境相比,灌叢邊緣與母體或其他植物的競爭較弱,且易接受較多光照,土壤中的水分和營養(yǎng)物質(zhì)較多,有利于埋藏的種子萌發(fā),相反,雖然灌叢下方的營養(yǎng)物質(zhì)更為豐富,但其種間競爭較為激烈,因此也不利于種子的萌發(fā)。種子被搬運后取食點微生境的調(diào)查結(jié)果表明,林內(nèi)的灌叢下方是嚙齒動物取食種子的主要場所,對具有較厚且堅硬種皮的華山松種子大部分選擇搬運至灌叢下方和洞穴取食。除油松種子被大量原地取食外,其他3種類型種子被搬運到取食點的種子比例基本呈現(xiàn)從微生境植被復雜到簡單(灌叢—草叢—灌叢邊緣—裸地)而逐漸減小的趨勢,避免了嚙齒動物在相對開闊的生境取食而被捕食者更容易發(fā)現(xiàn),在一定程度上為嚙齒動物提供了有利的遮蔽條件。可見,嚙齒動物會有目的地將食物搬運至不同微生境下埋藏和取食,而并非隨機搬運,而且灌叢這種埋藏和取食模式同時可以為種子的萌發(fā)創(chuàng)造較好的生境條件,起到一定的積極作用,促進植物的天然更新。

綜上所述,影響種子命運的關鍵性因子更傾向于種子的營養(yǎng)價值及取食和搬運過程中嚙齒動物付出的成本,而嚙齒動物對埋藏和取食種子的地點的微生境存在較明顯的選擇性。秦嶺南坡松櫟混交林建群種的種子擴散規(guī)律存在差異,嚙齒動物對油松種子的捕食壓力較大,而銳齒槲櫟和華山松的種子被選擇性地擴散至適宜地點埋藏。由于枯落物厚度、光照和水分等微生境條件是種子萌發(fā)和幼苗成功定居的關鍵性因素,嚙齒動物的擴散行為為種子萌發(fā)和幼苗的構(gòu)建提供了有利條件,在不同程度上促進了銳齒槲櫟和華山松種群的天然更新。因此,研究嚙齒動物貯藏行為與微生境的關系是探究幼苗建成的關鍵,通過借助嚙齒動物的覓食行為來尋求適宜種子萌發(fā)的微生境,可以更好地為森林生態(tài)系統(tǒng)的保護和恢復提供服務。

[1] Vander Wall S B. Food Hoarding in Animals. Chicago: University of Chicago Press, 1990.

[2] Perea R, Miguel A S, Gil L. Flying vs. climbing: factors controlling arboreal seed removal in oak-beech forests. Forest Ecology and Management, 2011, 262(7): 1251- 1257.

[3] Vander Wall S B, Joyner J W. Recaching of Jeffrey pine (Pinusjeffreyi) seeds by yellow pine chipmunks (Tamiasamoenus): potential effects on plant reproductive success. Canadian Journal of Zoology, 1998, 76(1): 154- 162.

[4] Li H J, Zhang Z B. Effect of rodents on acorn dispersal and survival of the Liaodong oak (QuercusliaotungensisKoidz.). Forest Ecology and Management, 2003, 176(1/3): 387- 396.

[5] Briggs J S, Vander Wall S B, Jenkins S H. Forest rodents provide directed dispersal of Jeffrey pine seeds. Ecology, 2009, 90(3): 675- 687.

[6] Yu F, Wang D X, Yi X F, Shi X X, Huang Y K, Zhang H W, Zhang X P. Does animal-mediated seed dispersal facilitate the formation ofPinusarmandii-Quercusalienavar.acuteserrataforests? PLoS One, 2014, 9(2): e89886.

[7] 閆興富, 周立彪, 劉建利. 嚙齒動物捕食壓力下生境類型和覆蓋處理對遼東櫟種子命運的影響. 生態(tài)學報, 2012, 32(9): 2778- 2787.

[8] Smith C C, Reichman O J. The evolution of food caching by birds and mammals. Annual Review of Ecology and Systematics, 1984, 15(1): 329- 351.

[9] 焦廣強. 大小、形狀及單寧含量對人工種子擴散和命運的影響[D]. 洛陽: 河南科技大學, 2011.

[10] 周立彪, 閆興富, 王建禮, 周云峰. 嚙齒動物對不同大小和種皮特征種子的取食和搬運. 應用生態(tài)學報, 2013, 24(8): 2325- 2332.

[11] 仝磊, 路紀琪. 黃胸鼠對假海桐和截頭石櫟種子的貯藏和取食. 獸類學報, 2010, 30(3): 270- 277.

[12] 馬慶亮, 趙雪峰, 孫明洋, 路紀琪, 孔茂才. 嚙齒動物作用下退耕地山杏種子擴散與貯藏的季節(jié)變化. 應用生態(tài)學報, 2010, 21(5): 1238- 1243.

[13] 常罡, 邰發(fā)道. 季節(jié)變化對銳齒櫟種子擴散的影響. 生態(tài)學雜志, 2011, 30(1): 189- 192.

[14] 張博, 石子俊, 陳曉寧, 廉振民, 常罡. 昆蟲蛀蝕對鼠類介導下的銳齒槲櫟種子擴散的影響. 生態(tài)學報, 2014, 34(14): 3937- 3943.

[15] Yu F, Shi X X, Wang D X, Yi X F, Fan D F, Guo T D, Luo Y G. Effects of insect infestation onQuercusalienavar.acuteserrataacorn dispersal in the Qinling Mountains, China. New Forests, 2015, 46(1): 51- 61.

[16] 路紀琪, 張知彬. 灌叢高度對嚙齒動物貯藏和擴散遼東櫟堅果的影響. 動物學報, 2005, 51(2): 195- 204.

[17] 王真真. 山杏種子揮發(fā)性化學物質(zhì)對鼠類種子貯藏行為的影響[D]. 武漢: 華中師范大學, 2015.

[18] Wauters L A, Githiru M, Bertolino S, Molinari A, Tosi G, Lens L. Demography of alpine red squirrel populations in relation to fluctuations in seed crop size. Ecography, 2008, 31(1): 104- 114.

[19] Theimer T C. Seed scatterhoarding by white-tailed rats: consequences for seedling recruitment by an Australian rain forest tree. Journal of Tropical Ecology, 2001, 17(2): 177- 189.

[20] Yu F, Shi X X, Wang D X, Wang T, Yi X F, Lou Y G. Seed predation patterns favor the regeneration of dominant species in forest gaps compared with the understory in an oak-pine mixed forest. Acta Theriologica, 2014, 59(4): 495- 502.

[21] 彭舜磊, 王得祥. 秦嶺火地塘林區(qū)華山松人工林與天然次生林群落特征比較. 西北植物學報, 2009, 29(11): 2301- 2311.

[22] 張知彬, 王福生. 鼠類對山杏(Prunusarmeniaca)種子擴散及存活作用研究. 生態(tài)學報, 2001, 21(5): 839- 845.

[23] 于飛, ?？衫? 焦廣強, 呂浩秋, 易現(xiàn)峰. 小型嚙齒動物對小興安嶺5種林木種子擴散的影響. 東北林業(yè)大學學報, 2011, 39(1): 11- 13.

[24] Smallwood P D, Steele M A, Faeth S H. The ultimate basis of the caching preferences of rodents, and the oak-dispersal syndrome: tannins, insects, and seed germination. Integrative & Comparative Biology, 2001, 41(4): 840- 851.

[25] 苗迎權, 閆興富, 杜茜, 周云鋒, 孫毅. 嚙齒動物對模擬昆蟲侵染種子的取食和擴散. 福建林業(yè)科技, 2016, 43(1): 46- 52, 88.

[26] 閆興富, 余楊春, 周立彪, 周云峰. 嚙齒動物對六盤山區(qū)遼東櫟、野李和華山松種子的取食和搬運. 生物多樣性, 2012, 20(4): 427- 436.

[27] 張洪茂. 北京東靈山地區(qū)嚙齒動物與森林種子間相互關系研究[D]. 北京: 中國科學院研究生院, 2007.

[28] 肖治術, 張知彬, 王玉山. 小泡巨鼠對森林種子選擇和貯藏的觀察. 獸類學報, 2003, 23(3): 208- 213.

[29] Jenkins S H, Peters R A. Spatial patterns of food storage by Merriam′s kangaroo rats. Behavioral Ecology, 1992, 3(1): 60- 65.

[30] Dally J M, Clayton N S, Emery N J. The behaviour and evolution of cache protection and pilferage. Animal Behaviour, 2006, 72(1): 13- 23.

[31] Preston S D, Jacobs L F. Conspecific pilferage but not presence affects Merriam′s kangaroo rat cache strategy. Behavioral Ecology, 2001, 12(5): 517- 523.

[32] Jones F A, Peterson C J, Haines B L. Seed predation in neotropical pre-montane pastures: site, distance, and species effects. Biotropica, 2003, 35(2): 219- 225.

[33] 楊曉蘭, 鞏合德. 滇西北小型嚙齒動物對不同植物種子的捕食差異調(diào)查. 浙江農(nóng)林大學學報, 2015, 32(3): 440- 445.

[34] Wilkinson E B, Branch L C, Miller D L. Functional habitat connectivity for beach mice depends on perceived predation risk. Landscape Ecology, 2013, 28(3): 547- 558.

[35] 蘭國玉, 雷瑞德, 安鋒, 趙永華, 陳偉. 秦嶺華山松種群格局規(guī)模與林窗特征. 生態(tài)學雜志, 2006, 25(6): 652- 656.

[36] Zhang Z B. Effect of burial and environmental factors on seedling recruitment ofQuercusliaotungensisKoidz. Acta Ecologica Sinica, 2001, 21(3): 374- 384.

Selectionmechanismofrodentsontheremovalandpredationmicrohabitatsofseedsfromdifferenttreespecies

KANG Haibin1,2, WANG Dexiang1,2,*, CHANG Mingjie1, KANG Bing3, HU Youning1,4, YU Fei1,5, PANG Yue1, TENG Qinglin1

1CollegeofForestry,NorthwestAgricultureandForestryUniversity,Yangling712100,China2NationalPositioningObservationStationofForestEcosystematXiaolongshaninGansu,Tianshui741020,China3CollegeofLifeSciences,NorthwestAgricultureandForestryUniversity,Yangling712100,China4CollegeofBiologicalandEnvironmentalEngineering,Xi′anUniversity,Xi′an710065,China5CollegeofLifeSciences,HenanNormalUniversity,Xinxiang453007,China

Different types of seeds could be dispersed in various ways. Rodents show a significant preference in the microhabitats of predation sites and caching methods after seeds removal. Understanding the relationship between storing behavior and microhabitat is the key to study seedling establishment. The objective of this study was to reveal the effects of small rodents on seed dispersal patterns of constructive species in pine-oak mixed forests. Field experiments were conducted in the Huoditang forest region in the middle of the Qinling Mountains, Shaanxi Province, northwestern China. Coded plastic tags were used to study the seed fates ofQuercusalienavar.acuteserrata,Pinustabuliformis, andPinusarmandii. The results showed that theinsituseed predation rate ofP.tabuliformisseeds was significantly higher than the seeds of the other three types of seeds.P.armandiiseeds had the highest predation rate (60%) and cache rate (4.33%) after removal by rodents, and the longest average dispersal distance of predation sites (2.49 m). The small acorns ofQ.alienavar.acuteserratahad the longest dispersal distance of cache sites after removal by rodents (4.92 m). All types of seeds exceptP.armandiiseeds had over 85% of the sites were used as predation sites.P.tabuliformisseeds had no cache sites. Over 90% of the cache sites of the other three types of seeds contained a single seed. Most of the seeds were discarded after removal by rodents. The proportions of seeds that were cached under shrubs were higher for large and small acorns ofQ.alienavar.acuteserrataandP.armandiiseeds, which were 87.5%, 78.57% and 53.33% of the total number of seeds after cache by rodents, respectively. A lower proportion of seeds was cached on bare land. Most of seeds were eaten under shrubs. OnlyP.armandiiseeds were eaten in the holes after removal by rodents. A higher proportion ofP.tabuliformisseeds were eateninsituthan the other three types of seeds. ExceptP.tabuliformisseeds, the predation rates for the other three types of seeds tended to decrease along microhabitat changing from simple to complex (shrub to grass to shrub edge to bare land). The nutritive value of the seeds and the cost of the rodents′ predation and removal process were the key factors affecting the fates of seeds, and rodents showed obvious preference in the microhabitats of seed storage and predation sites.

small rodent; seed dispersal; foraging strategy; microhabitat; pine-oak mixed forest; Qinling Mountains

國家自然科學基金項目 (31470644)；河南省高等學校重點項目 (15A180047)

2016- 09- 17; < class="emphasis_bold">網(wǎng)絡出版日期

日期:2017- 07- 12

*通訊作者Corresponding author.E-mail: wangdx66@126.com

10.5846/stxb201609171871

康海斌,王得祥,常明捷,康冰,胡有寧,于飛,龐越,滕青林.嚙齒動物對不同林木種子的搬運和取食微生境選擇機制.生態(tài)學報,2017,37(22):7604- 7613.

Kang H B, Wang D X, Chang M J, Kang B, Hu Y N, Yu F, Pang Y, Teng Q L.Selection mechanism of rodents on the removal and predation microhabitats of seeds from different tree species.Acta Ecologica Sinica,2017,37(22):7604- 7613.