唐顯江,陶雙倫,*,馬 靜,2,章 力,吳帥玲,李俊年

1 吉首大學(xué)生物資源與環(huán)境科學(xué)學(xué)院, 吉首 416000 2 馬格德堡大學(xué)醫(yī)學(xué)心理學(xué)研究所, 馬格德堡 39120

視野受阻對東方田鼠覓食行為的影響

唐顯江1,陶雙倫1,*,馬 靜1,2,章 力1,吳帥玲1,李俊年1

1 吉首大學(xué)生物資源與環(huán)境科學(xué)學(xué)院, 吉首 416000 2 馬格德堡大學(xué)醫(yī)學(xué)心理學(xué)研究所, 馬格德堡 39120

植食性小型哺乳動物的覓食行為是對特定生境的適應(yīng)性產(chǎn)物。食物斑塊周邊植被對動物視野遮擋是否通過作用于其覓食活動中的警覺而影響攝入率。采用新鮮白三葉葉片構(gòu)建東方田鼠密集均質(zhì)食物斑塊,以牛皮紙模擬食物斑塊周邊植被遮擋田鼠視野,測定其在食物斑塊上的覓食行為序列過程及行為參數(shù),檢驗食物斑塊周邊植被高度對東方田鼠攝入率的影響。結(jié)果發(fā)現(xiàn),個體在不同程度視野受阻條件下食物攝入率無顯著差異。分析覓食行為參數(shù)動態(tài)發(fā)現(xiàn),在不同視野受阻條件下,個體能通過調(diào)整各采食回合內(nèi)警覺行為動作的發(fā)生頻次和持續(xù)時間,維持覓食回合內(nèi)總的覓食中斷時間的穩(wěn)定,進(jìn)而保證進(jìn)食時間的穩(wěn)定。東方田鼠在不同程度的視野遮擋條件下均能通過行為變異和優(yōu)化使攝入率保持穩(wěn)定。結(jié)果亦充分說明,東方田鼠在警覺強度上的變化不能反映覓食中斷所帶來的食物收益減損的代價,但覓食活動中各警覺動作的持續(xù)時間的變異卻能夠明確指示個體攝入率的動態(tài)變化,因此,以覓食活動中警覺引起的覓食中斷時間代價為線索,檢驗其對攝入率的影響,是評價植食性小型哺乳動物在不同生境覓食適應(yīng)性策略的有效的方法。

視野受阻；東方田鼠；覓食行為；警覺；攝入率

自然界,植食性哺乳動物的覓食環(huán)境復(fù)雜多變,捕食者的捕食及同種和異種個體的競爭等各種壓力并存[1]。動物與環(huán)境長期相互作用的適應(yīng)性進(jìn)化過程中,發(fā)展出各種警覺行為動作以應(yīng)對和規(guī)避風(fēng)險壓力,使其適合度最大化[2]。植食性哺乳動物的覓食活動作為其生命活動的重要組成成分之一,其生命大部分時間都用于覓食,且覓食活動伴隨著警覺[3- 4]。一些警覺行為動作可引起覓食活動出現(xiàn)短暫中斷,會潛在地影響覓食效率[4]。食物攝入率作為衡量動物覓食效率的關(guān)鍵性指標(biāo),在一定程度上反映了動物對環(huán)境的適應(yīng)性[5- 6]。因此,探討不同環(huán)境條件下動物的攝入率動態(tài)對于闡明其覓食策略的進(jìn)化適應(yīng)性意義具有重要的生態(tài)學(xué)價值。

動物覓食活動中的警覺行為動作及強度隨覓食環(huán)境而變化,如在捕食者頻繁出沒的區(qū)域,美洲野牛(Bisonbison)抬頭監(jiān)視環(huán)境的頻次明顯增加[3]；隨植被高度的增加,穴兔(Spermophilustownsendii)顯著增大站立掃視周圍環(huán)境的頻次[7]；捕食者在場時,東方田鼠(Microtusfortis)的覓食決定時間明顯增加,進(jìn)食時盯視時間顯著增大,靜聽及嗅聞時間則明顯減少[8]。盡管這些研究的旨趣在于探討覓食活動中警覺行為動作特征與環(huán)境復(fù)雜性的相互關(guān)系,但在不同環(huán)境條件下,警覺行為變異究竟能在多大程度上影響攝入率,目前仍無定論。有關(guān)復(fù)雜環(huán)境對動物覓食行為影響的研究眾多[9- 15],但大多僅限于定性研究,如一些研究將動物覓食活動中的警覺分為一般警覺和明顯警覺兩種類型[7,11],而另有一些研究則根據(jù)種內(nèi)競爭及種間捕食關(guān)系,將動物覓食活動中的警覺分為社會性警覺和反捕食警覺[14]。在未測定此類警覺行為所引致的覓食中斷對攝入率的影響的條件下,就定義一般警覺和社會性警覺為低代價行為,明顯警覺和反捕食警覺為高代價行為,勢必難以闡明植食性哺乳動物覓食行為的進(jìn)化適應(yīng)性意義。Lima等[16]認(rèn)為,動物各種警覺行為動作在警覺強度和代價上可能存在差異,探討動物的警覺代價時,定義警覺動作應(yīng)充分考慮其是否引起覓食中斷。

動物對覓食環(huán)境各種風(fēng)險因子的評估依賴于對環(huán)境各種信息的感知和判斷。食物斑塊周圍植被高度作為環(huán)境復(fù)雜性因子之一,對植食性哺乳動物尤其是中、小型動物的覓食行為有著重要的影響[7,11]。植被低矮時,動物視野開闊,盡管能收集到較多相對穩(wěn)定的環(huán)境信息,但易被捕食者發(fā)現(xiàn)；而植被茂密時動物視野受限,盡管收集周圍信息相對困難,須通過調(diào)節(jié)覓食活動中的警覺行為動作如增大直立掃視和靜聽動作頻次等來收集信息[7,11],但有利于風(fēng)險躲避和隱藏。由于植被高度對動物覓食行為影響的復(fù)雜性,覓食活動中的警覺行為動作變化是否會影響覓食效率,目前仍無定論。

植食性小哺乳動物覓食行為過程典型地由搜尋與采食和處理(咀嚼和吞咽)食物動作組成,期間伴有各種警覺行為動作如一般掃視、直立掃視、靜聽及嗅聞[4,7-8,11,14,16]。動物處理食物時能用一般掃視搜尋新的食物項目和監(jiān)視周圍環(huán)境,不會導(dǎo)致覓食活動出現(xiàn)短暫中斷。但直立掃視、靜聽和嗅聞動作與處理食物動作相互抑制不相重疊,能使覓食活動出現(xiàn)短暫中斷[4,8]。自然界,植食性小型哺乳動物覓食行為極易受到植被高度的影響[11]。植被低矮即植被高度低于動物身高時,動物的警覺行為動作通常表現(xiàn)為一般掃視、靜聽和嗅聞幾種類型,偶爾也會出現(xiàn)直立掃視動作；植被高度大于身高時,動物除了采用上述一般警覺行為動作監(jiān)視環(huán)境外,會明顯增加直立掃視動作頻次[11]。由此可以想見,動物警覺行為動作組成模式因環(huán)境而異,其構(gòu)成了動物應(yīng)對特定環(huán)境的覓食適應(yīng)性策略[11]。

本文以棲息于洞庭湖區(qū)的東方田鼠(Microtusfortis)為研究對象。在實驗室條件下,以田鼠喜食的新鮮白三葉(Trifoliumrepens)為食物,采用相等的葉片間距配置葉片大小一致的均質(zhì)密集性食物斑塊。在食物斑塊周邊覆以牛皮紙模擬食物斑塊周圍植被高度,設(shè)置3種植被高度梯度,進(jìn)行實驗動物視野阻擋。測定實驗個體于不同程度的視野受阻條件下在食物斑塊上的各覓食行為和警覺行為動作組成模式、發(fā)生頻次及持續(xù)時間；分析不同程度的視野受阻所引起的警覺動作組成模式變異,以及引起在覓食中斷時間上的差異,所導(dǎo)致的攝入率的變化,以闡明視野受阻條件下東方田鼠覓食行為的進(jìn)化適應(yīng)性策略。

1 材料與方法

1.1 實驗動物

以棲息于湖南省洞庭湖區(qū)的東方田鼠為實驗動物。野外捕捉后帶回室內(nèi)飼養(yǎng),達(dá)2個月后,選取健康成體40只,雌、雄各20只,平均體重(52.4±8.9) g,作為預(yù)實驗動物。在實驗室條件下,以干木屑為巢墊,兔顆粒飼料為主要食物,附加一定量的胡蘿卜,供給充足的飲水,馴養(yǎng)于透明飼養(yǎng)籠內(nèi)。實驗室溫度為(20±1)℃,光照周期12L∶12D。實驗期,以新鮮白三葉葉片飼喂動物。

采用木質(zhì)纖維板構(gòu)建80 cm×30 cm的個體覓食活動空間。前期的研究表明,隨葉片大小增加,東方田鼠的攝入率顯著增大,當(dāng)葉片大小達(dá)到6 mg左右時,攝入率不再增大,穩(wěn)定于一定的水平[4]。因此,以白三葉葉片大小為(6.06±0.83) mg(干重)設(shè)置斑塊,通過控制其食物大小,消除食物大小對攝入率的影響。以3.0 cm的空間距離在斑塊上鉆孔,孔口直徑約0.5 cm,以小型塑膠軟塞固定葉片于孔口處,構(gòu)成實驗個體食物密集均質(zhì)斑塊。

1.3 行為觀測裝置

為了有效控制實驗個體,便于準(zhǔn)確地測定個體的覓食行為及過程,在食物斑塊上部周邊設(shè)立觀測箱。觀測箱由透明玻璃構(gòu)成,底部面積與食物斑塊大小一致,高度為60 cm。觀測箱由投放區(qū)(R)和覓食區(qū)(F)兩部分構(gòu)成(圖1)。在投放區(qū)周邊玻璃上覆以牛皮紙,作為覓食個體規(guī)避風(fēng)險的隱藏區(qū)。兩區(qū)間以底部帶孔的隔板相隔,此孔可作為實驗個體在兩區(qū)間自由活動的通路。投放區(qū)面積30 cm×20 cm,覓食區(qū)面積80 cm×30 cm。覓食區(qū)覆以牛皮紙模擬食物斑塊周圍植被高度,借以阻擋實驗個體視野。設(shè)置3種視野遮擋高度(O),分別為5、10 cm和15 cm。設(shè)置依據(jù)是,在低遮擋條件下,東方田鼠視野開闊,能以一般掃視觀察到周圍環(huán)境；在中遮擋條件下,個體只能以抬頭和直立抬頭掃視方式觀察到周圍環(huán)境；而在高遮擋條件下,個體觀察食物斑塊周圍的視野完全受阻,即使采用直立抬頭掃視方式亦不能觀察到周圍環(huán)境。

圖1 東方田鼠覓食行為觀測裝置示意圖 Fig.1 Sample of behavioral observing equipment in reed voles foragingR：投放區(qū) releasing area; F：覓食區(qū) foraging area; O：視野遮擋 vision obstruction area

1.4 行為參數(shù)定義

參照Spalinger和Hobbs[17]、Hobbs和Gross等[18]、陶雙倫等[4]等對植食性哺乳動物覓食及警覺行為參數(shù)的定義,測定如下行為參數(shù)：采食時間(h)，口鼻部接觸到食物,至分離食物的時間(min)；處理時間(TT)，咀嚼和吞咽食物的時間(min)；采食回合時間(TBB)，開始采食至下1次采食活動開始持續(xù)的時間(min)；口量(S)，通過一次或多次采食動作,經(jīng)連續(xù)咀嚼,1次吞咽的食物量(g)；覓食回合時間(TFB)，1次連續(xù)采食活動所持續(xù)的時間,在2個采食回合間無四處行走觀察和企圖逃跑等非覓食行為活動(min)；一般掃視時間(Sc)，包括平視和抬頭掃視時間,其中平視時間(HSc),以頭部轉(zhuǎn)動方式觀察周圍環(huán)境所持續(xù)的時間(min)；抬頭掃視時間(RSc),以前肢離地身體向上未完全伸展方式觀察周圍環(huán)境所持續(xù)的時間(min)；直立掃視時間(USc)，以前肢離地,背部與地面幾近垂直方式觀察周圍環(huán)境所持續(xù)的時間(min)。靜聽時間(L)，停留于原地或站立抬頭,一動不動,短暫停止一切覓食活動所持續(xù)的時間(min)；嗅聞時間(Sn)，口鼻部前升,鼻孔部周圍肌肉及毛發(fā)發(fā)生明顯顫動所持續(xù)的時間(min)；覓食中斷時間(TFI)，停止咀嚼,直立抬頭掃視、監(jiān)聽、及嗅聞等所持續(xù)的時間(min)；警覺行為動作頻次，覓食回合內(nèi),警覺行為動作一般掃視、抬頭掃視、靜聽及嗅聞動作的發(fā)生次數(shù)。攝入率(I)，單位時間,動物攝入的食物量(mg/min)。

1.5 實驗程序及覓食行為參數(shù)估計

行為測定前2周,以新鮮白三葉葉片飼喂實驗動物。行為觀測裝置置于吉首大學(xué)基礎(chǔ)生物學(xué)動物行為學(xué)實驗室特定位置,上方懸掛1只60 W節(jié)能燈。為使個體充分適應(yīng)觀測裝置,將單只個體投放于觀測箱,使其適應(yīng)15 min,每天重復(fù)2次。測定時,從預(yù)實驗群體中選擇20只覓食活躍、毛色光亮的健康雌、雄各10只作為實驗個體。依據(jù)遮擋程度由低到高將實驗分為對照組、處理組1和處理組2,各組實驗均采用所選擇的20只個體作為實驗動物進(jìn)行測試。測試過程為先進(jìn)行對照組實驗,然后進(jìn)行處理組1和處理組2實驗。測定時,從觀測箱投放區(qū)釋放單只個體,觀測者位于觀測箱一側(cè)中部,以錄像機錄像和人工計數(shù)測定個體上述覓食行為參數(shù)及其行為過程序列,同時觀測者記錄實驗個體每口消費的葉片占單個葉片大小比例[6]。每只個體每隔兩天測定一次,每個個體至少重復(fù)測定2次。每次行為測定結(jié)束后,分離、稱重每個被食葉片的剩余部分,以自來水徹底沖洗斑塊,去掉遺留氣味,避免影響后續(xù)實驗。待斑塊陰干后,重新配置葉片,重復(fù)上述試驗。實驗測定期內(nèi),行為測定均由同一觀測者完成。

⑨對異化概念的理解，有兩個基本的前提或出發(fā)點：一是生產(chǎn)商品的具體勞動與抽象勞動相分離，私人勞動與社會勞動相分離，二是勞動者與勞動的客觀條件相分離.

采用警覺-功能反應(yīng)模型[4]計算個體的攝入率:

式中，h為采食時間,S為口量,TT為處理時間,TFI為覓食中斷時間,I為攝入率。

1.6 統(tǒng)計分析

測定處理組個體的覓食行為時,部分個體在一些區(qū)域的覓食行為因牛皮紙遮擋而未能攝錄完整,統(tǒng)計分析時,只統(tǒng)計覓食回合完整的個體的行為數(shù)據(jù)。這樣,可能會影響處理組個體覓食行為參數(shù)的樣本數(shù)。因此,測試期內(nèi),采集每一個體至少一次完整的覓食活動。由于搜集到的覓食行為參數(shù)的樣本數(shù)已足夠大——樣本數(shù)大于100,基于統(tǒng)計學(xué)理論,組間樣本數(shù)差異不會對分析結(jié)果產(chǎn)生較大的影響。

實驗動物體重、警覺行為參數(shù)、覓食行為參數(shù)均以平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤(M±SE)表示；獨立樣本t檢驗及Mann-Whitney 檢驗分析結(jié)果發(fā)現(xiàn),組內(nèi)即對照組、處理組1及處理組2內(nèi)雌雄個體的攝入率及覓食行為參數(shù)均無顯著差異(P>0.05)。因此,本文重點探討各組間實驗個體攝入率及覓食行為參數(shù)的差異。

采用獨立樣本t檢驗分析法,檢驗東方田鼠攝入率；采用Mann-Whitney 檢驗分析法,檢驗警覺行為動作頻次在視野受阻程度不同條件下的差異顯著性；采用獨立樣本t檢驗分析法,檢驗東方田鼠覓食回合中各種警覺行為動作時間及覓食中斷時間在視野受阻程度不同條件下的差異顯著性。

2 結(jié)果

2.1 攝入率

實驗個體在3種視野受阻條件下的攝入率極為相近,其中對照組,n=252,I=(68.28±14.17)(mg/min)；處理組1,n=220,I=(66.62±16.23)(mg/min)；處理組2,n=114,I=(67.90±15.45)(mg/min)。獨立樣本t檢驗分析結(jié)果顯示,實驗個體攝入率在3種視野受阻條件下差異均不顯著(處理組1 vs對照組：t(469)=1.419,P=0.157>0.05；處理組2 vs對照組：t(363)=0.039,P=0.969>0.05；處理組1 vs處理組2：t(332)=-1.068,P=0.286>0.05)。表明,在3種視野受阻條件下,個體均能維持?jǐn)z入率。

2.2 警覺行為參數(shù)

東方田鼠各警覺行為動作頻次在3種視野受阻條件下呈現(xiàn)不同的分配格局(圖2)。Mann-Whitney 分析檢驗結(jié)果顯示,處理組1(n=18, 33;Z=-1.944,P=0.042<0.05)和處理組2(n=17, 33;Z=-2.080,P=0.038<0.05)個體的一般掃視動作頻次顯著低于對照組個體的,而處理組1與處理組2個體的一般掃視動作頻次差異則不顯著(n=18, 17;Z=-1.082,P=0.279>0.05)。實驗個體直立掃視動作頻次在3種視野受阻條件下均無顯著差異(處理組1 vs對照組：n=18, 33;Z=-1.079,P=0.281>0.05；處理組2 vs對照組：n=33, 17;Z=-0.318,P=0.751>0.05；處理組1 vs處理組2：n=18, 17;Z=-0.691,P=0.490>0.05)；實驗個體靜聽動作頻次隨視野受阻程度的增大而明顯增高(圖2),三者間差異均顯著或極顯著(處理組1 vs對照組：n=18, 33;Z=-2.578,P=0.04<0.05；處理組2 vs對照組：n=17, 33;Z=-2.689,P=0.007<0.01；處理組1 vs處理組2：n=18, 17;Z=-2.174,P=0.024<0.05)。處理組1個體的嗅聞動作頻次顯著低于對照組(n=18, 33;Z=-2.468,P=0.014<0.05)和處理組2(n=18, 17;Z=-2.174,P=0.024<0.05)個體的,處理組2個體的嗅聞動作與對照組個體的差異不顯著(n=33, 17;Z=-0.185,P=0.853>0.05)。檢驗結(jié)果說明,視野受阻能明顯改變東方田鼠的警覺動作頻次。

實驗個體的各警覺行為動作持續(xù)時間在3種視野受阻條件下亦呈現(xiàn)明顯地變異(圖3)。獨立樣本t檢驗結(jié)果顯示,處理組1(t(470)=2.572,P=0.010<0.05)和處理組2(t(364)=2.933,P=0.004<0.01)個體的一般掃視時間顯著或極顯著地低于對照組個體的,處理組1與處理組2個體的一般掃視時間差異不顯著(t(332)=1.216,P=0.225>0.05)；處理組1個體的直立掃視時間顯著地高于對照組(t(470)=-2.435,P=0.015<0.05)和處理組2(t(332)=-2.216,P=0.023<0.05)個體的,而處理組2個體的直立掃視時間與對照組個體的差異不顯著(t(364)=-0.342,P=0.733>0.05)；個體的靜聽時間隨視野受阻程度的增大而增高(圖3)。處理組2個體的靜聽時間顯著或極顯著地高于對照組(t(364)=-5.077,P=0.000<0.01)和處理組1個體的(t(332)=-2.625,P=0.009<0.01),處理組1個體的靜聽時間顯著地高于對照組個體的(t(470)=-2.057,P=0.040<0.05)；3種視野受阻條件下實驗個體間的嗅聞時間無顯著差異(處理組1 vs對照組：t(470)=1.303,P=0.193>0.05；處理組2 vs對照組：t(364)=-1.958,P=0.200>0.051；處理組1 vs處理組2：t(332)=-0.984,P=0.326>0.05)。說明,視野受阻對東方田鼠嗅聞時間無顯著性影響。

圖2 3種視野受阻條件下東方田鼠警覺行為動作頻次 Fig.2 Vigilance frequencies of reed voles foraging in three levels of vision obstruction Sc：一般掃視 Scanning; USc：站立掃視 Upright & Scanning; L：靜聽 Listening; Sn：嗅聞 Sniffing

圖3 3種視野受阻條件下東方田鼠警覺行為時間 Fig.3 Vigilance duration of reed voles in three levels vision obstruction

3種視野受阻條件下,實驗個體分配于各采食回合的覓食中斷時間較為一致,其中對照組,n=252,TFI=(0.030±0.010)(min)；處理組1,n=220,TFI=(0.032±0.008)(min)；處理組2,n=114,TFI=(0.031± 0.011)(min)。獨立樣本t檢驗結(jié)果顯示,處理組1(t(470)=-0.161,P=0.872>0.05)及處理組2(t(364)=-1.285,P=0.200>0.05)個體的覓食中斷時間與對照組個體的差異不顯著,處理組1個體的覓食中斷時間與處理組2的差異亦不顯著(t(332)=-0.984,P=0.326>0.05)。說明,視野受阻對東方田鼠覓食中斷時間無影響。

上述檢驗結(jié)果充分說明,食物斑塊周邊的植被高度通過影響東方田鼠覓食活動中的警覺行為,能使其警覺動作的發(fā)生頻次和時間產(chǎn)生變異,進(jìn)而影響其覓食行為,但該種作用并未波及至對分配于各采食回合的覓食中斷時間的影響,因而個體攝入率依然保持穩(wěn)定。從而揭示東方田鼠在植被高度引起的視野受阻條件下,能通過調(diào)節(jié)覓食活動中各警覺行為動作的發(fā)生頻次和持續(xù)時間,使攝入率維持穩(wěn)定。

3 討論

實驗室條件下模擬東方田鼠在視野受到周圍環(huán)境植被高度遮擋下的覓食行為,結(jié)果發(fā)現(xiàn),實驗個體在3種視野受阻條件下均能維持?jǐn)z入率,說明視野受阻對東方田鼠攝入率無影響。

從覓食活動中實驗個體警覺發(fā)生的強度即頻次來看,與其他相關(guān)研究相類似[8,11],食物斑塊周圍植被高度能明顯改變東方田鼠覓食活動中的警覺行為動作頻次(圖2)。在視野不受制約的條件下,對照組實驗個體主要采用一般掃視和嗅聞來監(jiān)測和評估環(huán)境風(fēng)險。相較于對照組,處理組1個體的視野不完全受阻,而靜聽和嗅聞不受視野阻擋物的限制,個體能通過直立掃視及靜聽和嗅聞動作監(jiān)測周圍環(huán)境,因此一般掃視頻次和嗅聞頻次明顯減少,相應(yīng)地直立掃視頻次和靜聽頻次顯著增大；而處理組2個體的視野完全受阻即直立亦不能觀察到周圍環(huán)境,因此,其一般掃視及直立掃視頻次上的變動規(guī)律與處理組1個體的較為一致,但靜聽頻次明顯加強。與處理組1個體的嗅聞頻次變化不同,處理組2個體的同對照組個體的,基本保持穩(wěn)定。說明,在不同程度的視野阻擋條件下,實驗個體覓食活動中的各警覺動作發(fā)生頻次不同。動物各警覺動作強度變化是與其收集環(huán)境信息的難易程度緊密相關(guān)[3,8,11,14- 15]。眼睛作為植食性哺乳動物最為重要的感知外界環(huán)境的器官,其大部分活動都與眼睛感官的活動密切相關(guān)[3,13- 14]。在視野不受阻礙的情況下,個體能通過一般掃視動作監(jiān)視周圍環(huán)境；而視野受到不同程度的阻礙時,則需通過調(diào)整視野監(jiān)視動作頻次如增大直立掃視動作頻次或(和)加強靜聽動作頻次來彌補一般掃視感知外界環(huán)境信息的不足[7,11,14]。然而,個體嗅聞頻次與直立掃視頻次和靜聽頻次的變動格局不同(圖2)。相較于對照組個體的嗅聞頻次,處理組1個體的顯著降低,而處理組2個體的則保持穩(wěn)定,這可能與處理組1個體為觀察和收集環(huán)境信息,增大了直立掃視頻次進(jìn)而減少嗅聞頻次有關(guān)。嗅覺的主要任務(wù)是通過檢測同種及異種競爭者和捕食者身體在空氣中散布的化學(xué)氣味分子或糞便及尿跡氣味來評估環(huán)境風(fēng)險,所檢測的風(fēng)險性質(zhì)與掃視和靜聽不同,前者屬潛在的非緊迫性風(fēng)險,后者則為潛在的緊迫性風(fēng)險[8]。視野不完全受阻時,處理組1個體能充分利用視覺和聽覺感官監(jiān)測周圍環(huán)境潛在的緊迫性風(fēng)險,因而降低了嗅聞對潛在的非緊迫性風(fēng)險的監(jiān)測。視野完全受阻時,處理組2個體由于僅能采用靜聽和嗅聞兩種警覺動作來監(jiān)測環(huán)境風(fēng)險,故而增大了靜聽頻次和維持嗅聞頻次的穩(wěn)定。

盡管,視野受阻能影響東方田鼠覓食活動中各警覺行為動作的發(fā)生頻次,但這些行為動作在發(fā)生頻次上的差異并不一定能引起覓食中斷時間的相應(yīng)變化[2]。植食性哺乳動物的覓食活動模式典型地表現(xiàn)為,在處理口腔中食物的同時能搜尋新的食物項目[17]。動物的警覺行為貫穿于其覓食活動的始終,而覓食活動中的各警覺行為動作對食物攝入過程的作用不同[4,8]。動物處理(咀嚼和吞咽)口腔中的食物時能同時搜尋新的食物項目和進(jìn)行一般掃視動作監(jiān)測環(huán)境,而以直立掃視、靜聽及嗅聞動作監(jiān)測環(huán)境時,這些動作與處理食物動作相互抑制不相重疊,須短暫停止食物處理,因而能引起覓食活動的短暫中斷[4,8]。行為測定結(jié)果發(fā)現(xiàn),對照組個體分配于一般掃視動作的時間較多,而分配于直立掃視、靜聽和嗅聞動作的時間則較少(圖3)。這與視覺感官作為監(jiān)視周圍環(huán)境最為重要的感覺器官之一,動物大部分覓食活動如搜尋食物和監(jiān)視周圍環(huán)境都與其有關(guān)[3,14- 15]。然而，視野受阻時，處理組個體分配于各警覺行為動作的時間格局有別于對照組個體的，其警覺時間格局發(fā)生了明顯的變異(圖3)。處理組1個體顯著降低一般掃視時間,增大直立掃視時間(圖3)。盡管嗅聞頻次顯著降低,但分配于嗅聞的時間卻依然維持穩(wěn)定。說明視野不完全受阻時,個體以直立掃視方式作為監(jiān)測環(huán)境的主要手段。處理組2個體因視野完全受阻,分配于一般掃視的時間同處理組1個體的,亦明顯減少。盡管處理組2個體直立掃視亦不能觀察到周圍環(huán)境,但依然發(fā)生直立掃視,分配于直立掃視動作的時間與對照組個體的無明顯差異。我們認(rèn)為,動物覓食活動中的各種警覺行為動作是長期與環(huán)境相互作用進(jìn)化形成的適應(yīng)性產(chǎn)物,為覓食活動中一種習(xí)慣化的有效行為模式[3- 4]。為彌補視野監(jiān)測的不足,個體分配于靜聽的時間明顯增大。說明視野完全受阻后,靜聽則成為東方田鼠監(jiān)視周圍環(huán)境的主要手段。而分配于嗅聞的時間與對照組及處理組1個體的無明顯差異。與對照組相比,處理組1和處理組2個體監(jiān)視周圍環(huán)境投入的嗅聞時間無顯著差異。如上所述,出現(xiàn)這種結(jié)果與嗅聞的主要任務(wù)在于監(jiān)測潛在的非緊迫性風(fēng)險而其他警覺行為動作的目的則在于監(jiān)測潛在的緊迫性風(fēng)險有關(guān)[8]。雖然視野受阻影響了東方田鼠覓食活動中的警覺行為動作頻次及時間分配,但該種作用并未影響個體分配于各采食回合的覓食中斷時間。與對照組個體相比較,處理組1和2個體分配于各采食回合的覓食中斷時間一致。說明視野受阻對個體覓食中斷時間無影響。

根據(jù)植食性哺乳動物警覺-功能反應(yīng)理論模型[4]預(yù)測,動物在各采食回合的瞬時攝入率(I)由食物大小(S)決定,且受采食和處理食物動作相互抑制及覓食中斷時間的影響。由于我們是在食物大小相同的均質(zhì)密集食物斑塊上測定東方田鼠的覓食行為,設(shè)定食物大小為實驗個體經(jīng)一次采食活動且一口所能獲取的口量(S)。因口量穩(wěn)定,所以個體投入處理每口食物的時間恒定,加之個體采食收獲每口食物的時間基本恒定,那么,影響東方田鼠攝入率的參數(shù)則為覓食中斷時間。由于在不同程度的視野受阻條件下,東方田鼠分配于各采食回合的覓食中斷時間無明顯差異,故而能維持?jǐn)z入率的穩(wěn)定。

以往的研究是以個體對外界環(huán)境響應(yīng)的警覺行為動作性質(zhì)特征如明顯警覺和一般警覺[7,11],抑或是根據(jù)社群成員個體間的競爭或干擾以及群內(nèi)個體對捕食者的警覺反映動作的功能性特征如社會性警覺和反捕食警覺來區(qū)分和定義警覺動作及其代價的[14],忽視了這些警覺行為動作本身均含有的能引起覓食中斷的靜聽和嗅聞動作[4,8]。由此可知,此類研究在探討動物的警覺代價時,未能充分考慮這些警覺是否能引起覓食中斷,因而難以評價這些不同警覺類型所引起的食物攝入損失的代價[4,8,16]。本項研究通過仔細(xì)觀察植食性小型哺乳動物東方田鼠的覓食行為過程及序列,對其覓食過程中警覺動作特征以及是否能引起覓食中斷進(jìn)行了細(xì)致的分類和定義,能充分地反映動物覓食活動中普遍具有的警覺行為動作及特征,并依據(jù)警覺-功能反應(yīng)模型理論定量分析了個體的覓食代價,因而能夠很好地闡明視野受阻條件下東方田鼠覓食行為的適應(yīng)性策略。

綜上所述,盡管視野受阻能影響東方田鼠覓食活動中各警覺行為動作的發(fā)生頻次及持續(xù)時間,實驗個體各警覺動作發(fā)生頻次格局卻與分配于各警覺動作的時間格局迥然不同,但覓食中斷時間保持穩(wěn)定。說明,在視野受阻程度不同的食物斑塊上,東方田鼠能夠通過覓食活動中的警覺行為動作調(diào)節(jié),使攝入率保持穩(wěn)定。

致謝：鄧凱東教授幫助英文寫作，特此致謝。

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Effects of vision obstruction on the foraging behavior in voles (Microtusfortis)

TANG Xianjiang1, TAO Shuanglun1,*, MA Jing1,2, ZHANG Li1, WU Shuailing1, LI Junnian1

1CollegeofBiologyandEnvironmentSciences,JishouUniversity,Jishou416000,China2InstituteofMedicalPsychology,Otto-von-GuerickeUniversity,Magdeburg39120,Germany

The foraging behavior of small mammalian herbivores is the outcome of adaption to specific habitats. It is unknown whether vision obstruction caused by plants surrounding food patches affects foraging vigilance in small mammalian herbivores, resulting in variations in their intake rates. To evaluate the effects of the height of surrounding obstructs on the behavior sequence and intake rate of voles (Microtusfortis), we devised concentrated food patches of fresh leaves of clover (Trifoliumrepens) that were obstructed by three heights of brown paper to imitate the vegetation obstruction to vole vision around the food patches. The sequence and parameters of vole foraging behavior were measured to examine the effect of vegetation heights on their intake rate. No significant difference was detected in the foraging subject with different heights of obstruction in foraging behavior. The dynamic analysis of variation in foraging behavior parameters showed that in each biting bout, individuals maintained the total foraging interruption time by modulating the frequency and duration of vigilance behavior in each foraging bout, thus maintaining a steady ingestion time. The results also indicated that the voles maintained their intake rates at different levels of vision obstruction via altering and optimizing their behavior. These results verified the instantaneously dynamic change of energy gain by measuring the actual foraging interruption time caused by vigilant behavior. The variation in vigilance intensity, i.e., vigilance frequency, in voles did not reflect the cost of decreasing food intake caused by foraging interruption, rather the duration of vigilance action in foraging processes was a reliable indicator of dynamic change in intake rates. Consequently, investigating the effects of vigilance behavior on intake rates by measuring the foraging cost caused by the foraging interruption time as an indicator could be an effective way to evaluate adaptive foraging strategies in different situations in small mammalian herbivores.

vision obstruction;Microtusfortis; foraging behavior; vigilance; intake rate

國家自然科學(xué)基金資助項目(31460097)；喀斯特草地生態(tài)系統(tǒng)研究生培養(yǎng)創(chuàng)新基地項目；吉首大學(xué)校級科研資助項目(JGY201516)

2015- 08- 28;

日期:2016- 06- 13

10.5846/stxb201508281792

*通訊作者Corresponding author.E-mail: taoshl_xj@126.com

唐顯江,陶雙倫,馬靜,章力,吳帥玲,李俊年.視野受阻對東方田鼠覓食行為的影響.生態(tài)學(xué)報,2017,37(3):1035- 1042.

Tang X J, Tao S L, Ma J, Zhang L, Wu S L, Li J N.Effects of vision obstruction on the foraging behavior in voles (Microtusfortis).Acta Ecologica Sinica,2017,37(3):1035- 1042.