李亞衡,曼 麗, 洪立國,高利軍,烏云其其格,青格力圖,畢力格巴雅爾,王 勇,*

1 中國科學院亞熱帶農(nóng)業(yè)生態(tài)研究所亞熱帶農(nóng)業(yè)生態(tài)過程重點實驗室, 長沙 410125 2 內(nèi)蒙古錫林郭勒盟錫林浩特市草原工作站, 錫林浩特 026000 3 內(nèi)蒙古錫林郭勒盟蘇尼特左旗草原工作站,蘇尼特左旗 011300

大鵟對長爪沙鼠秋季的集群捕食策略

李亞衡1,曼 麗2, 洪立國2,高利軍2,烏云其其格2,青格力圖2,畢力格巴雅爾3,王 勇1,*

1 中國科學院亞熱帶農(nóng)業(yè)生態(tài)研究所亞熱帶農(nóng)業(yè)生態(tài)過程重點實驗室, 長沙 410125 2 內(nèi)蒙古錫林郭勒盟錫林浩特市草原工作站, 錫林浩特 026000 3 內(nèi)蒙古錫林郭勒盟蘇尼特左旗草原工作站,蘇尼特左旗 011300

2003年9月10日—15日,在內(nèi)蒙古東烏珠穆沁旗嘎達布其口岸附近的典型草原區(qū)鼠害草場研究了大鵟(Buteohemilasius)對長爪沙鼠的捕食策略。鑒于秋季是長爪沙鼠的活躍期,直接采用鼠丘核心區(qū)的沙鼠洞口數(shù)作為衡量長爪沙鼠集群大小的指標,分析了大鵟對不同大小集群的長爪沙鼠家族集群的捕食選擇偏好。實驗涉及了3hm2的實驗樣地,樣地中具有符合實驗統(tǒng)計的長爪沙鼠洞群為87個。5d內(nèi)作者觀察到大鵟蹲守在樣地中的長爪沙鼠29只次,共涉及23個沙鼠洞群。通過分析大鵟蹲守和沒有蹲守過的沙鼠洞群的洞口數(shù)量,利用非參數(shù)的Mann-Whitney U 檢驗法分析,結(jié)果表明:大鵟蹲守的洞群的洞口數(shù)量總秩和為2569.5,大鵟沒有蹲守的沙鼠洞群的洞口數(shù)量秩和統(tǒng)計量為1258.5,統(tǒng)計量U值為489.5。校正之后的Z值為-2.37459,兩組差異達到顯著的水平(P=0.017574)。此外,分析還顯示：沙鼠洞群洞口數(shù)量(S)與大鵟蹲守次數(shù)(F)呈顯著的正相關關系,相關式為：F=-0.0559+0.023×S,(r=0.2707,P﹤0.05)。結(jié)果表明,大鵟會首先在洞口數(shù)量多的長爪沙鼠集群蹲守捕食,因此在越冬期間,長爪沙鼠的集群數(shù)量會被限制,進而可能形成一種最優(yōu)化集群數(shù)量的模式。本文的研究結(jié)果從一定角度支持了鼠類通過形成最優(yōu)集群以降低天敵捕食概率的理論。長爪沙鼠可能借助擴散行為,以及秋季的分群行為來降低集群密度從而降低被捕食風險。

長爪沙鼠；大鵟；捕食策略；秋季集群

長爪沙鼠(Merionesunguiculataus)主要分布在我國內(nèi)蒙古高原,陜西北部,寧夏東部,甘肅西部,新疆等地[1]。在內(nèi)蒙古地區(qū),長爪沙鼠喜棲荒漠和半荒漠草原,但在東部的呼倫貝爾和錫林郭勒典型草原區(qū)[2]也有分布。長爪沙鼠是內(nèi)蒙古典型草原區(qū)的主要害鼠之一。大鵟則是其主要猛禽類捕食者,有關大鵟對長爪沙鼠家族的捕食風險研究尚未見報導。從總體上看,野外捕食者對于獵物的捕鼠對策的相關研究也非常缺乏[3]為此,于2003年9月間在內(nèi)蒙古錫林浩特東烏珠穆沁旗的長爪沙鼠鼠害草場開展了相關的調(diào)查研究,分析長爪沙鼠集群數(shù)量與捕食風險的關系,為草原鼠害的天敵防控提供依據(jù)。同時旨在為探索野外條件下天敵與獵物之間的關系提供基礎數(shù)據(jù)。

1 材料與方法

1.1 研究地點

2003年9月10日—15日,在內(nèi)蒙古東烏珠穆沁旗嘎達布其口岸附近的長爪沙鼠樣地(44°37′N,116°26′E,海拔830 m)開展了本項實驗設計。該年度長爪沙鼠密度高發(fā),樣地中可見大鵟在覓食活動。在長爪沙鼠鼠害草場中選定一塊實驗區(qū)域(規(guī)格200 m×150 m),面積為3 hm2。鑒于這個時期為長爪沙鼠的儲食期,沙鼠挖掘和儲草行為活躍,各家群之間的界限非常清晰。而通常沙鼠家群鼠丘中心直徑大致為2 m,為簡化起見,以鼠丘中心直徑為3 m的范圍作為家群主要范圍,將此范圍內(nèi)的出現(xiàn)的洞口數(shù)作為本家群數(shù)量的參考指標。

1.2 長爪沙鼠秋季集群中群體數(shù)量的統(tǒng)計指標

一般來說,群居性鼠類的家群數(shù)量與集群所擁有的洞口數(shù)呈正比,很多研究人員因此采用以鼠類洞口數(shù)作為估算鼠類數(shù)量的指標[4],張知彬等[5]也發(fā)現(xiàn)長爪沙鼠的洞群數(shù)量可以用傳統(tǒng)的洞口系數(shù)法來估算。而秋季長爪沙鼠的活動強度非常高[6],洞口以有活動洞口居多。將選定樣地范圍內(nèi)的長爪沙鼠家群全部做編號標記。根據(jù)劉偉[7]對長爪沙鼠社群行為的研究發(fā)現(xiàn),在秋季集群時,平均6.3個洞口有一只長爪沙鼠。因此為減少秋季長爪沙鼠臨時洞口的干擾,本次實驗將樣地中沙鼠家群洞口在5個以下的定義為臨時家群,不計入有效洞群之列。本次實驗只分析5個洞口以上(含)的沙鼠家群。作為分析其捕食風險的基數(shù)洞群。為便于標記,將樣地內(nèi)各家群編號對應位置繪制在坐標紙上,樣地內(nèi)插若干參考標記物,便于遠距離定位和家群識別。

1.3 大鵟對長爪沙鼠的捕食風險估算標準

鑒于大鵟主要為白天活動[4],每日觀察時間是8:00—17:00,這個時間段也是長爪沙鼠的主要活動高峰。在此時間段上,詳細觀察記錄樣地范圍內(nèi)大鵟活動情況以及對沙鼠的捕食情況。大鵟對長爪沙鼠的捕食方法為采取蹲守洞口進行捕食。根據(jù)這個特點,采用望遠鏡,2人分別在不同的方位,分片遠距離觀察記錄樣地內(nèi)大鵟的停留地點。即觀察大鵟出現(xiàn)在實驗樣地中各沙鼠家群洞群的次數(shù),并對大鵟在各個沙鼠家群的停留和捕食情況進行詳細記錄。根據(jù)觀察結(jié)果,記錄5 d之內(nèi)大鵟所蹲守洞群編號及頻次。

2 結(jié)果與分析

實驗樣地家群洞口在5個以上的長爪沙鼠家群共計有87個。5 d集中觀察期間目擊到大鵟捕食沙鼠的情況出現(xiàn)了6次。在樣地內(nèi),大鵟吐出來的食物團中可見長爪沙鼠的頜骨和皮毛。根據(jù)皮毛的體積比例初略估算長爪沙鼠大約占大鵟取食量的95%以上。除此以外,本年度該實驗樣地中還有少量的小毛足鼠(Phodopusroborovskii)、達烏爾黃鼠(Spermophilusdauricus)、黑線毛足鼠(Phodopuscampbelli)、黑線倉鼠(Cricetulusbarabensis)、和五趾跳鼠(Allactagasibirica)分布。

表1為長爪沙鼠秋季集群洞口數(shù)量和大鵟停留頻次記錄表。記錄的集群為洞口數(shù)在5—33之間,低于5個洞口的視為臨時洞群不記錄在內(nèi)。相對應每個洞群記錄大鵟在該洞群5 d觀察時間內(nèi)停留頻次。

表1 長爪沙鼠秋季集群洞口數(shù)量與大鵟停留數(shù)據(jù)記錄表

運用非參數(shù)的Mann-Whitney U 檢驗法[8],采用Statistica軟件進行分析,對比分析捕食者大鵟捕食時對長爪沙鼠洞群的選擇。分析結(jié)果顯示：在出現(xiàn)大鵟蹲守過組中的長爪沙鼠洞口數(shù)量秩和為1258.5(樣本量為23),而未出現(xiàn)大鵟蹲守組的洞口數(shù)量秩和為2569.5(樣本量為64),U=489.5,校正Z=-2.37459,校正P=0.017574。

圖1 實驗樣地中大鵟蹲守次數(shù)(F)與長爪沙鼠洞口數(shù)量(S)的相關分析Fig.1 The correlation between times of Buteo hemilasius visited (F) and group size of the Meriones unguiculataus (S)

根據(jù)上文的分析得知,大鵟的蹲守選擇明顯偏向于長爪沙鼠洞群洞口數(shù)量較多的洞群,而且對比分析可知關于兩者的差異達到顯著水平(P<0.05)。由此可以得出大鵟對長爪沙鼠這種群居小型嚙齒類動物捕食時喜好采取的捕食策略為選擇洞群洞口數(shù)量較多的洞群,增加捕食成功幾率。賈舉杰等[4]在研究大鵟對其他鼠種的選擇偏好中也得出了大鵟偏好選擇鼠洞口較多的家群作為優(yōu)先捕食目標,本文的分析結(jié)論與其研究結(jié)論類似。

利用SPSS雙變量相關分析來進一步探討大鵟蹲守捕食頻次與長爪沙鼠洞群洞口數(shù)量的關系(圖1)。

利用相關式作圖表示為如下：

根據(jù)對圖1的分析結(jié)果,大鵟蹲守捕食長爪沙鼠洞口的頻次與其洞口數(shù)量的存在顯著的正相關關系(P=0.011<0.05),并接近極顯著相關水平。此結(jié)果同樣表明,大鵟在捕食時會優(yōu)先選擇蹲守在洞口較多的洞群。長爪沙鼠的集群數(shù)量越大,大鵟的蹲守頻次會越高。通過過去研究結(jié)果我們可得知,鼠類集群洞口與其中所居住沙鼠數(shù)量成正比關系[9]。此結(jié)果符合實驗預期猜測。

3 討論

自然界始終上演著捕食者和被捕食者的軍備競賽[10],捕食者發(fā)展各種條件來使自己有能力獲取更多的獵物。而被捕食者不斷的發(fā)展反捕食策略來使自己的種群獲得發(fā)展。路紀琪等[11]認為在生態(tài)系統(tǒng)中,捕食者具有抑制和調(diào)劑獵物種群,強化獵物生存競爭能力的功能。而在進化時間上,捕食對獵物形態(tài)和行為特征的適應及進化起重要作用[12]。孫鸞[13]通過觀察貓科動物捕食發(fā)現(xiàn)其采用隱匿的策略發(fā)動突然襲擊來增加捕食成功率。 蜘蛛由于運動能力的限制,而采取結(jié)網(wǎng)被動等待獵物上門的策略[14]。而捕食者的捕食壓力會對獵物的進化形成一定的動力,成為協(xié)同進化[15]。石建斌[3]認為由捕食壓力所造成的捕食風險效應對獵物種群動態(tài)的控制作用甚至大于捕食者的直接捕殺效應。 獵物為了延續(xù)自己的種群不被捕食者所捕食, 發(fā)展自我防御行為,形成反捕食策略來適應或者規(guī)避捕食者的捕食壓力[16- 17]。動物依據(jù)能量的消耗將反捕食策略定義為隱蔽、逃避、自衛(wèi)三類,隱蔽方式有兩種,一種是通過顏色和斑點隱蔽[18],另一種通過行為隱蔽,例如草原嚙齒類通過穴居躲避大型猛禽類的捕食[19]?；蛘吒淖兤淙∈硶r間來降低捕食風險[20]。而且穴居嚙齒類有些往往會采用將自己的時間生態(tài)位調(diào)整至夜晚,以此避免與白天活動的大型猛禽的時間生態(tài)位重疊,進一步降低自己的捕食風險,例如黑線倉鼠[21]。高原鼠兔會采用利它行為來增加自己的適合度[22]。某些物種在面對捕食者時會采用兩種以上的規(guī)避捕食風險的策略,比如夜蛾碰到鼠耳蝠(Myotislucifugus)時,距離相距較近時采取飄忽不定的方式飛行,不易被鼠耳蝠捕獲,而距離較遠時就會直接采用隱蔽的策略[23]。自衛(wèi)策略只是在被捕食者發(fā)現(xiàn)后無法躲避后采取的一種反捕食策略。

然而通過已有研究發(fā)現(xiàn),草原某些群居嚙齒類動物會采用另外一種反捕食策略來躲避天敵的捕食風險,如分群行為[24]。長爪沙鼠作為一種群居性日間活動的嚙齒類動物,其種群可在短時間內(nèi)大量繁殖[25]。本次實驗得到的結(jié)果為大鵟對多洞口的長爪沙鼠洞群具有優(yōu)先捕食選擇,長爪沙鼠可能會采取分群的反捕食策略,降低集群數(shù)量,降低了集群被捕食者攻擊的優(yōu)先次序,且能有效避免種群在一次攻擊中損失慘重[3,26]。長爪沙鼠的此種反捕食策略有效的保存了種群的延續(xù)性,并且避免了單一種群過大所導致的局部食物短缺,洞群內(nèi)二氧化碳含量過高而產(chǎn)生的可能對影響個體生長和繁殖的問題[17]。與此同時,小型嚙齒類哺乳動物又傾向于在冬季形成集群來共同抵御寒冷,儲存食物以及抵御其他競爭者。而形成最優(yōu)化集群便是一種可能平衡了越冬集群所帶來的危害和優(yōu)勢的內(nèi)在驅(qū)動的需求[27-28]。在捕食和被捕食的相互選擇之下,捕食者大鵟與作為被捕食者的長爪沙鼠各采用蹲守洞口較多洞群的捕食策略和躲避或者分群的反捕食策略,相互競爭而使各自的種群數(shù)量達到一種動態(tài)的平衡。

長爪沙鼠由于對多種細菌和病毒敏感,如流行性出血熱病毒、狂犬病毒、脊髓灰白質(zhì)炎病毒等。如今國內(nèi)外普遍將其作為研究流行性出血熱病毒的理想模式動物[29]。在野外條件下,大鵟作為對其捕食的主要天敵,大鵟通過蹲守策略提高對長爪沙鼠的捕食率,從而對流行病毒遠距離的傳播提供了優(yōu)良的媒介,為病毒傳播到其他物種或者進一步達到家畜,人體提供橋梁作用。此外,長爪沙鼠作為腦神經(jīng)病研究的主要實驗室動物,其神經(jīng)遞質(zhì)的傳遞模式對臨床研究具有十分重要的意義[30]。而長爪沙鼠面對捕食壓力時,其神經(jīng)分泌會有明顯變化,而長期的捕食壓力很可能會進一步的穩(wěn)定改變其神經(jīng)結(jié)構或者神經(jīng)特定物質(zhì)分泌量進而改變其行為特征。因此關于其在捕食壓力條件下后續(xù)研究會為探索長爪沙鼠神經(jīng)結(jié)構的研究工作提供有力幫助。

本研究所得到的結(jié)果有效的支持了物種競爭策略的協(xié)同進化的這個觀點,同時為野生鼠誘發(fā)的流行病研究和臨床神經(jīng)病理研究提供幫助,為后期的長爪沙鼠種群防治,草原生態(tài)維護以及生物捕食策略的研究提供理論基礎。

致謝：野外調(diào)查得到內(nèi)蒙古草原動物生態(tài)研究站的協(xié)助和支持,特此致謝。

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The strategy adopted by Upland buzzard (Buteohemilasius) to Prey onMerionesunguiculatusfamily group, in Autumn

LI Yaheng1, MAN Li2, HONG Liguo2, GAO Lijun2, WU Yunqiqige2,QING Gelitu2,BI Ligebayaer3, WANG Yong1,*

1KeyLaboratoryforAgro-ecologicalProcessesinSubtropicalRegion,InstituteofSubtropicalAgriculture,ChineseAcademyofSciences,Changsha410125,China2XilinhotGrasslandStation,Xilinguoledistrict026000,China3SunitezuoqiGrasslandStation,SonidZuoqi011300,China

Between september 10—15 of 2003, we focused on the grasslands in Inner Mongolia that are heavily populated with rodents, to understand the strategy adopted by the upland buzzard (Buteohemilasius) to prey on the Mongolian gerbil (Merionesunguiculatus) in a typical steppe environment. Autumn is the season whenM.unguiculatusare most active, therefore, the number of rodent holes in this season was used as a measure to determine the abundance ofM.unguiculatus. Based on a previous study onM.unguiculatuscommunity behavior, we found that when the rodents cluster in autumn, on an average, there is only 1M.unguiculatusper 6.3 rat holes. Therefore, to reduce the interference of the temporaryM.unguiculatusholes in autumn, we defined the groups that had fewer than five rodent holes as temporary, ineffective groups. This study only analyzed the groups with more than five rodent holes as a base group to assess the predation risk. The predation preference ofB.hemilasiuson different-sizedM.unguiculatusclusters was analyzed. This study focused on 3 square meter of grassland, and the number ofM.unguiculatusgroups, based on the statistics, was 87. To determine the predation strategy ofB.hemilasius, two researchers recorded the location and frequency ofB.hemilasiuswithin the sample area at different locations using telescopes. For 5 dB.hemilasiuswas observed swooping down 29 times within the sample area, which was inhabited 23M.unguiculatusgroups. The number of holes thatB.hemilasiusvisited, and the frequency ofB.hemilasiusvisits to each of the groups, was analyzed using the Mann-Whitney test for nonparametric data. From the results, we determined thatB.hemilasiusvisited 2,569.5 holes, while 1,258.5 holes were not visited byB.hemilasius(Uvalue=489.5, AdjustedZValue=-2.37459), indicating a significant difference between the two (P=0.017574). This indicated thatB.hemilasiuswas obviously biased towards the survey groups with more rodent holes, possibly for increased predation success rate. From the analysis that the correlation between the number ofB.hemilasiusvisits (F) and the group size of another rodent, Brandt′s vole (Lasiopodomysbrandtii, (S)), was also determined as follows:F=-0.0559+0.023S(r=0.2707,P<0.05). From these results, we concluded that the upland buzzard first chose theM.unguiculatusgroups that have a higher number of rodent holes as potential prey before it chose theL.brandtiigroups. During the winter, the number ofM.unguiculatusindividuals in clusters will become restricted, and may form an optimal number in the cluster model. The results of the present study may support the theory that prey species form an optimal cluster to reduce predation risk.M.unguiculatusmay use rodent holes to escape predation, or autumn swarming behavior to reduce the density of individuals in clusters, to reduce predation risk.

Merionesunguiculatus;Buteohemilasius; pedator strategy; clustering in autumn

公益性行業(yè)(農(nóng)業(yè))科研專項經(jīng)費項目(201203041)

2015- 09- 18;

2016- 12- 14

10.5846/stxb201509181925

*通訊作者Corresponding author.E-mail: wangy@iac.ac.cn

李亞衡,曼麗, 洪立國,高利軍,烏云其其格,青格力圖,畢力格巴雅爾,王勇.大鵟對長爪沙鼠秋季的集群捕食策略.生態(tài)學報,2017,37(3):1021- 1026.

Li Y H, Man L, Hong L G, Gao L J, Wu Yunqiqige,Qing Gelitu,Bi Ligebayaer, Wang Y.The strategy adopted by Upland buzzard (Buteohemilasius) to prey onMerionesunguiculatusfamily group, in Autumn.Acta Ecologica Sinica,2017,37(3):1021- 1026.