王綏能 梁賢文 彭 勃 侯開慶 孫 光

低位直腸癌側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的影響因素

王綏能 梁賢文 彭 勃 侯開慶 孫 光

目的 分析低位直腸癌側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移相關(guān)臨床病理因素。方法 采用單因素和logistic多因素回歸分析方法，分析低位直腸癌側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移與其臨床病理因素的關(guān)系。結(jié)果 患者性別、年齡、腫瘤位置、腫瘤占腸腔周徑、Ki-67表達(dá)與側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移無明顯相關(guān)性，而腫瘤浸潤深度、腫瘤直徑、血清CEA含量、E-cad表達(dá)與側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移相關(guān)。其影響作用大小的順序?yàn)椋航櫳疃?血清CEA濃度>腫瘤最大直徑>E-cad表達(dá)。結(jié)論 直腸癌側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率較低，不推薦常規(guī)行側(cè)方淋巴結(jié)清掃；腫瘤浸潤深度、腫瘤直徑、血清CEA含量、E-cad表達(dá)是影響低位直腸癌側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的因素，對臨床上手術(shù)方式的制定有一定參考價(jià)值。

低位直腸癌，側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移，影響因素

(ThePracticalJournalofCancer,2017,32:235～238)

淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移是導(dǎo)致直腸癌患者術(shù)后復(fù)發(fā)和死亡的重要原因之一，也是術(shù)后病情轉(zhuǎn)歸的重要觀測指標(biāo)。在低位直腸癌是否需要常規(guī)進(jìn)行側(cè)方淋巴結(jié)清掃這個(gè)問題上，業(yè)內(nèi)爭論較大。各家報(bào)道側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率也相差較大?，F(xiàn)將我院2011年4月至2015年5月低位直腸癌患者側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率及相關(guān)臨床病理情況加以討論分析。

1 資料與方法

1.1 臨床資料

海口市人民醫(yī)院胃腸外科2011年4月至2015年5月收治并確診為中低直腸癌患者176例,其中男性96例，女性80例；年齡46～79歲，平均61.3歲。術(shù)后病理證實(shí)側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移陽性17例，陰性159例；清掃側(cè)方淋巴結(jié)數(shù)目為12～26枚，平均16.9枚；其中腫瘤位置距肛緣<5 cm者105例，5～7cm者71例；腫瘤直徑≤5 cm者112例，>5 cm者64例；血清CEA含量≤10 ng/ml者98例，>10 ng/ml者78例；E-cad陽性108例，陰性68例；Ki-67陽性122例，陰性54例；腫瘤占腸腔周徑≤1/2周43例，>1/2周133例；浸潤深度為T1+T2為92例，T3+T4為84例。

1.2 清掃范圍

清掃范圍除按1982年Heald等提出和全直腸系膜切除術(shù)(TME)標(biāo)準(zhǔn)進(jìn)行外，同時(shí)清掃腸系膜下動(dòng)脈根部、腸系膜下動(dòng)脈周圍淋巴結(jié)，側(cè)方淋巴結(jié)清掃包括雙側(cè)髂總、髂外、髂內(nèi)和閉孔淋巴結(jié)。清掃過程中注意盆底植物神經(jīng)的保護(hù)。

1.3 統(tǒng)計(jì)方法

將患者的腫瘤所在部位、腫瘤大小、侵犯腸腔周徑、浸潤深度、血清CEA含量、E-cad、Ki-67表達(dá)及淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移情況等臨床資料分類整理。采用SPSS 19.0 統(tǒng)計(jì)軟件包對所收集數(shù)據(jù)進(jìn)行統(tǒng)計(jì)學(xué)分析，單因素分析采用χ2檢驗(yàn)，對單因素分析有意義的變量，進(jìn)行多因素logistic 回歸分析，應(yīng)用基于偏最大似然估計(jì)的前進(jìn)法篩選危險(xiǎn)因素。以a=0.05為顯著性檢驗(yàn)水準(zhǔn)。

2 結(jié)果

2.1 單因素分析結(jié)果

將患者分按年齡為<60歲和≥60歲兩組，結(jié)果提示：患者性別、年齡與側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移并無明顯相關(guān)性(P均>0.05)，見表1。 按腫瘤下緣與齒狀線的距離分為<5 cm、5～7 cm兩組，腫瘤大小按其最大直徑分為≤5 cm、>5 cm，按侵犯腸腔周徑分為≤1/2和>1/2兩組。按腸壁浸潤深度分為黏膜層(T1)、肌層(T2)、漿膜層(T3)、漿膜外層(T4)，本研究將黏膜層與肌層(T1+T2)、漿膜層與漿膜外層(T3+T4)分別合并。統(tǒng)計(jì)分析提示:①腫瘤位置與側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移無明顯相關(guān)性(P=0.440)。②腫瘤直徑≤5 cm者112例，側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移陽性8例，>5 cm者64例；側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移陽性9例，其側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率分別為7.1%、14.1%。隨腫瘤直徑、腫瘤占腸腔周徑增大，側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率有所增高，但其差異均無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(其P值均大于0.05)。③隨著浸潤深度的增加淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率增高，側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率也增高，且其差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P=0.002) 。見表1。

E-cad陰性患者，其側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率明顯高于陽性患者；血CEA陽性患者其側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率明顯高于陰性患者，其P值分別為0.003、0.008，且其差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。而Ki-67表達(dá)與側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移則無明顯相關(guān)性(P=0.646)，見表1。

2.2 多因素logistic 回歸分析結(jié)果

將單因素分析有意義的浸潤深度、血清CEA含量、E-cad表達(dá)行l(wèi)ogistic 多因素回歸分析。結(jié)果顯示：腫瘤浸潤深度、最大直徑、血清CEA含量、E-cad的表達(dá)均為直腸癌側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的危險(xiǎn)因素，根據(jù)其OR值，其影響作用大小的順序?yàn)椋航櫳疃?血清CEA濃度>腫瘤最大直徑>E-cad的表達(dá)。見表2。

表1 直腸癌側(cè)方淋巴轉(zhuǎn)移單因素分析/例

表2 logistic 多因素回歸分析結(jié)果

3 討論

3.1 側(cè)方淋巴結(jié)清掃的必要性

淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移是導(dǎo)致直腸癌患者術(shù)后復(fù)發(fā)和死亡的重要原因,也是術(shù)后病情轉(zhuǎn)歸的重要觀測指標(biāo)。在對于低位直腸癌是否需行側(cè)方淋巴結(jié)清掃、直腸癌的側(cè)方淋巴結(jié)清掃的范圍、指征及療效等問題上，不同國家、不同學(xué)派醫(yī)師的觀點(diǎn)存在一定差異。日本一項(xiàng)綜合了12 家醫(yī)院包括2916例直腸癌患者的大宗病例回顧性多中心分析顯示[1]，T3或T4期低位直腸癌患者側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率高達(dá)20.1%。因此，他們十分注重側(cè)方淋巴結(jié)的清掃，他們認(rèn)為，直腸全系膜切除(TME)原則不能取代側(cè)方淋巴結(jié)清掃，直腸全系膜切除時(shí)，還應(yīng)徹底清掃其側(cè)方的淋巴結(jié)[2]。然而，西方報(bào)道側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率則明顯低于日本，僅為1.9%，他們認(rèn)為，直腸癌的淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移主要以上方為主，側(cè)方淋巴結(jié)的轉(zhuǎn)移是在上方通路阻塞的情況下才會發(fā)生，如果側(cè)方淋巴結(jié)受浸，則表示病變已屬晚期，即使清掃也不能提高患者的5年生存率。并且行側(cè)方淋巴結(jié)清掃會使手術(shù)難度明顯增加，同時(shí)會帶來手術(shù)創(chuàng)傷大、出血多、手術(shù)時(shí)間長等諸多問題，更主要的是患者術(shù)后排尿功能和性功能障礙顯著，生活質(zhì)量明顯下降[3]。因此歐美學(xué)者并不主張常規(guī)進(jìn)行側(cè)方淋巴結(jié)清掃。

國內(nèi)學(xué)者觀點(diǎn)亦不相同，萬遠(yuǎn)廉等[4]報(bào)道，側(cè)方清掃術(shù)可使腫瘤盆腔復(fù)發(fā)率明顯降低，而患者的術(shù)后5 年生存率卻并無明顯改善；其進(jìn)一步分析顯示，盡管已對患者行根治性切除和側(cè)方清掃，但仍有80%的患者于術(shù)后2年內(nèi)復(fù)發(fā)，75%的患者出現(xiàn)遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移。本課題行側(cè)方淋巴清掃176例患者中，術(shù)后病理確認(rèn)有側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移者17例，轉(zhuǎn)移率為9.6%。術(shù)后出現(xiàn)排尿困難者22例，性功能障礙15例，發(fā)生率分別為12.5%和8.5%。而其遠(yuǎn)期療效，尚有待進(jìn)一步觀察。術(shù)者個(gè)人體會，西方國家報(bào)道的側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率較低，可能與其患者大多較為肥胖，清掃難度大，清掃不甚徹底有一定關(guān)系。且擴(kuò)大的直腸癌根治術(shù)與常規(guī)直腸癌根治術(shù)相比較，的確存在手術(shù)時(shí)間明顯延長，術(shù)中出血量增多；手術(shù)難度及手術(shù)風(fēng)險(xiǎn)明顯增加。因此我們認(rèn)為，在沒有明確指征認(rèn)為存在側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的情況下，不推薦常規(guī)行側(cè)方淋巴結(jié)清掃。

3.2 側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移相關(guān)影響因素

直腸癌淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的因素很多，對于側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的影響因素，僅見零散報(bào)道。本研究分析了側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移與臨床病理參數(shù)的相關(guān)性，研究影響側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的主要因素。本組資料顯示：側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移與腫瘤的浸潤深度、腫瘤大小、血清CEA膿度、E-cad的表達(dá)明顯相關(guān)。目前有關(guān)直腸癌淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的文獻(xiàn)，基本認(rèn)為患者性別與淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移關(guān)系不大，亦未發(fā)現(xiàn)性別與腫瘤預(yù)后有明顯相關(guān)性。本研究結(jié)果示，患者性別、年齡與直腸癌側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移并無明顯相關(guān)性，其P值均大于0.05.因此，在臨床工作中，尚不能僅因患者年輕而常規(guī)行側(cè)方淋巴結(jié)清掃，且行側(cè)方淋巴結(jié)清掃時(shí)，其發(fā)生性功能及排尿功能障礙風(fēng)險(xiǎn)增加，而年輕患者對術(shù)后生活質(zhì)量則有更高的要求。

現(xiàn)在知道，直腸毛細(xì)淋巴管起自直腸黏膜固有層下方，直腸黏膜下層內(nèi)并未發(fā)現(xiàn)淋巴管的存在，當(dāng)腫瘤局限于粘膜下層時(shí)，通常不發(fā)生淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移，自粘膜下層開始出現(xiàn)淋巴管分布，故癌腫浸潤達(dá)粘膜下層時(shí),癌細(xì)胞才會有接觸到淋巴管，即有發(fā)生淋巴道轉(zhuǎn)移的可能，且隨著癌腫向腸壁深層及腸壁外浸潤時(shí),淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率明顯增加[5]。目前國內(nèi)、外亦有較文獻(xiàn)報(bào)道顯示，直腸癌淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率隨腫瘤浸潤深度增加而增加。另外，有研究發(fā)現(xiàn)：腫瘤侵及漿膜層的患者，其系膜淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率明顯高于侵及肌層者;癌腫侵出漿膜層的患者，其系膜淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率明顯高于侵及漿膜層者。原因可能是直腸壁漿膜層和肌層是阻止癌細(xì)胞擴(kuò)散的兩道屏障,漿膜層較肌層有更為豐富的淋巴管存在,癌細(xì)胞一旦侵入漿膜,與淋巴管接觸的面積增大，進(jìn)入淋巴管的機(jī)會就會增多,轉(zhuǎn)移率明顯增高。癌細(xì)胞突破漿膜層后,有更為加豐富的血管及淋巴管，更易侵及周圍組織、血管及淋巴管,使轉(zhuǎn)移率顯著增加[6]。本研究結(jié)果亦表明，隨浸潤深度增加，側(cè)方淋巴轉(zhuǎn)移率增加，經(jīng)單因素檢驗(yàn)分析，其差別有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。這與國內(nèi)外相關(guān)研究結(jié)果相一致。

目前對于腫瘤大小與淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的關(guān)系，各家報(bào)道不一，而大部分學(xué)者認(rèn)為，腫瘤直徑的不同與淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率有明顯相關(guān)性，即腫瘤直徑越大，其淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移可能性越大。本課題研究發(fā)現(xiàn)，隨腫瘤直徑增大，側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率明顯增加，且其差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，說明腫瘤大小與直腸癌側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移有相關(guān)性。

另外，解剖學(xué)上已經(jīng)證實(shí)，在腹膜反折線以上的直腸癌腫只有向上方向的淋巴引流，腹膜反折下方的腫瘤不僅有向上方向而且有側(cè)方向的淋巴引流，且有時(shí)腫瘤位置極低靠近齒狀線時(shí)，會有向下方向的淋巴引流，可見，腹膜反折下方腫瘤的淋巴引流較為復(fù)雜，且淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的機(jī)率也較高。各段直腸肛管淋巴的引流特點(diǎn)，決定了腫瘤淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的特點(diǎn)。本研究結(jié)果示：腫瘤距齒狀線越近，側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率越高的傾向；但是其差異并無統(tǒng)計(jì)意義，對于中低位直腸癌，均有發(fā)生側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的可能，而不能認(rèn)為腫瘤距肛緣距離大于5 cm就無側(cè)方淋巴結(jié)清掃的必要。

E-cda主要存在于上皮細(xì)胞，它是1類介導(dǎo)細(xì)胞之間相互粘附的鈣離子依賴性跨膜蛋白，參與形成和維護(hù)正常細(xì)胞間的連接，維持上皮組織正常的形態(tài)以及細(xì)胞的極性。對維持正常上皮細(xì)胞形態(tài)、結(jié)構(gòu)的完整性起著重要作用。其陽性表達(dá)可抑制腫瘤細(xì)胞轉(zhuǎn)移，E-cad表達(dá)下調(diào)或不表達(dá)是上皮細(xì)胞離散的分子基礎(chǔ)，其在惡性腫瘤的侵襲和轉(zhuǎn)移中起著重大作用，E-cad表達(dá)降低或不表達(dá)與人體許多腫瘤的浸潤和轉(zhuǎn)移有關(guān)。當(dāng)E-cad為低表達(dá)、不表達(dá)或異常表達(dá)時(shí)，細(xì)胞間的相互粘附作用降低，致使細(xì)胞容易分散而向外周浸潤性生長，一旦條件成熟，腫瘤細(xì)胞就可脫離原發(fā)灶而發(fā)生局部侵襲和遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移。與此同時(shí)，E-cad還能抑制癌細(xì)胞和宿主細(xì)胞產(chǎn)生基質(zhì)金屬蛋白酶，阻止癌細(xì)胞周圍基質(zhì)和基底膜中的多種蛋白成份的分解，從而抑制癌細(xì)胞突破基質(zhì)和基底膜屏障，此外，E-cad還能通過介導(dǎo)表皮生長因子受體對磷脂酰肌醇3-激酶的激活而對腫瘤細(xì)胞的增殖產(chǎn)生抑制作用。本研究結(jié)果表明，E-cad低表達(dá)時(shí)，直腸癌側(cè)方淋巴轉(zhuǎn)移率明顯增加，且差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，因此可作為低位直腸癌側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的預(yù)測指標(biāo)。

Ki-67是由兩條多肽鏈組成的核蛋白，具有非組蛋白特點(diǎn) ， Ki-67抗原是核基質(zhì)的一部分，其表達(dá)與細(xì)胞周期有關(guān) 。Ki-67表達(dá)范圍覆蓋了除G0期以外的各細(xì)胞增殖周期，在G1中期或晚期開始表達(dá)，S期和G2期表達(dá)逐漸增強(qiáng)，分裂后期時(shí)達(dá)到最高值，分裂后，Ki-67抗原迅速降解或丟失其抗原決定簇?？梢?，它是調(diào)節(jié)細(xì)胞周期必不可少的部分，因此可作為評價(jià)細(xì)胞生長分?jǐn)?shù)的指標(biāo)。越來越多的研究證實(shí)，Ki-67的陽性表達(dá)與多種腫瘤組織的細(xì)胞活性密切相關(guān)。有文獻(xiàn)報(bào)道，在結(jié)、直腸癌患者中，無論腫瘤的組織學(xué)類型、大小、浸潤的深度和如何，即便是病變尚屬早期，其轉(zhuǎn)移的概率亦隨著Ki-67陽性指數(shù)的增加而增加。本研究結(jié)果提示：隨Ki-67表達(dá)的增加，直腸癌側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率有增加趨勢，但經(jīng)統(tǒng)計(jì)分析，其差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義；不排除統(tǒng)計(jì)誤差所致。

CEA是1種來源于內(nèi)胚層上皮組織，具有人類胚胎抗原決定簇的酸性多糖蛋白，生理情況下，在正常的腸道黏膜的杯狀細(xì)胞和柱狀細(xì)胞內(nèi)也可合成少量的CEA，并隨糞便排出體外，因此，正常生理?xiàng)l件下，CEA在糞便和血液中濃度極低，而在大腸粘膜上皮癌變時(shí)，CEA大量聚集于局部血管和淋巴管，引起血清的糞便中的CEA含量明顯升高。大量研究證實(shí)，CEA與結(jié)、直腸癌術(shù)后復(fù)發(fā)及轉(zhuǎn)移、生存率關(guān)系密切。本研究結(jié)果表明，血CEA陽性患者其側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率明顯高于陰性患者，經(jīng)卡方檢檢，且其差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，可作為低位直腸癌側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的預(yù)測指標(biāo)。

低位直腸癌側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移是1個(gè)多因素相互影響的復(fù)雜過程，而不能用某一因素來簡單解釋。因而需要選擇1個(gè)合適的多因素分析模型， 找出結(jié)直腸癌淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的獨(dú)立影響因素。本文將與低位直腸癌側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移相關(guān)的顯著性因素置入logistic模型進(jìn)行多因素回歸分析，計(jì)算結(jié)果提示結(jié)果顯示：腫瘤侵潤深度、最大直徑、血清CEA含量、E-cad的表達(dá)均為直腸癌側(cè)方淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的危險(xiǎn)因素，根據(jù)其OR值，其影響作用大小的順序?yàn)椋呵譂櫳疃?血清CEA濃度>腫瘤最大直徑>E-cad的表達(dá)。

總之，低位直腸癌淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移與多種因素有關(guān)。其各種因素之間又是互相聯(lián)系、互相影響的。淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移是影響患者術(shù)后生存的關(guān)鍵因素，術(shù)中很難僅憑肉眼判斷側(cè)方淋巴結(jié)是否有轉(zhuǎn)移。而盲目擴(kuò)大手術(shù)范圍又會給患者帶來不必要的痛苦。因此，術(shù)前可根據(jù)腫瘤浸潤深度、腫瘤大小、CEA膿度、E-cda表達(dá)來綜合考慮治療方案及手術(shù)切除范圍。

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(編輯：吳小紅)

Influencing Factors of Lateral Lymph Node Metastasis in Low Rectal Cancer

WANGSuineng,LIANGXianwen,PENGBo,etal.

CentralSouthUniversityXiangyaSchoolofMedicineAffiliatedHaikouHospital,Haikou, 570208

Objective To analyze the related clinical and pathological factors of lateral lymph node metastasis in low rectal cancer.Methods Univariate and logistic multivariate regression were used to analyze the relationship between lateral lymph node metastasis in low rectal cancer and the clinical and pathological factors.Results There was no obvious relevance between lateral lymph node metastasis and parameters such as patient’s gender,age,tumor’s location, infiltration extent around bowel wall and the expression of Ki-67,lateral lymph node metastasis showed significant correlation with the infiltration depth, tumor’s size,serum CEA and expression of E-cad.The order of the effection was infiltration depth>serum CEA> tumor’s size>expression of E-cad.Conclusion The rate of lateral lymph node metastasis in lower rectal cancer is low.So it is not reasonable for the lateral pelvic lymphadenectomy routinely.Depth of tumor invasion ,tumor’s size,expression of E-cad and serum CEA are influential factors of lateral lymph node metastasis in low rectal cancer.They have some reference value in selecting operation plan on clinic.

Low rectal cancer;Lateral lymph node metastasis;Influencing factor

海南省自然科學(xué)基金項(xiàng)目(編號:808244)

570208 中南大學(xué)湘雅海口醫(yī)院

梁賢文

10.3969/j.issn.1001-5930.2017.02.018

R735.3+7

A

1001-5930(2017)02-0235-04

2016-04-01

2016-11-04)