周 星

黃 剛1HUANG Gang

張 慶2ZHANG Qing

馬小梅3MA Xiaomei

張文文1ZHANG Wenwen

王 平1WANG Ping

作者單位

1.甘肅省人民醫(yī)院放射科 甘肅蘭州 730000 2.寧夏醫(yī)科大學 寧夏銀川 750000

3.甘肅中醫(yī)藥大學 甘肅蘭州 730000

動態(tài)增強MRI及擴散加權成像對宮頸癌病理特征及臨床分期的應用

周 星1ZHOU Xing

黃 剛1HUANG Gang

張 慶2ZHANG Qing

馬小梅3MA Xiaomei

張文文1ZHANG Wenwen

王 平1WANG Ping

作者單位

1.甘肅省人民醫(yī)院放射科 甘肅蘭州 730000 2.寧夏醫(yī)科大學 寧夏銀川 750000

3.甘肅中醫(yī)藥大學 甘肅蘭州 730000

中國醫(yī)學影像學雜志

2016年 第24卷 第11期：855-860

Chinese Journal of Medical Imaging 2016 Volume 24 (11): 855-860

目的通過分析動態(tài)增強MRI（DCE-MRI）定量參數(shù)及表觀擴散系數(shù)（ADC）值與宮頸癌不同病理特征及臨床分期的相關性，探討DCE-MRI及擴散加權成像（DWI）對宮頸癌的影像學評估價值。資料與方法回顧性分析40例正常宮頸及123例宮頸癌的DCE-MRI資料，比較正常宮頸與宮頸癌DCE-MRI定量參數(shù)Ktrans、Kep、Ve值及ADC值，以及各參數(shù)與宮頸癌不同病理類型、分化程度、臨床分期之間的相關性。結果宮頸癌組ADC值低于對照組，而Ktrans、Kep及Ve值顯著升高，差異均有統(tǒng)計學意義（P<0.05）。鱗癌ADC值低于腺癌，Ktrans值高于腺癌，差異均有統(tǒng)計學意義（P<0.05）；Kep及Ve值差異無統(tǒng)計學意義（P>0.05）。ADC值與分化程度、臨床分期呈負相關性（r=－0.272、－0.239，P<0.05）；Ktrans、Kep與分化程度呈正相關性（r=0.340、0.305，P<0.05），Ve與分化程度無明顯相關性（r=0.164，P>0.05）；Ktrans、Kep、Ve與臨床分期呈正相關性（r=0.316、0.272，P<0.05）。不同腫瘤大小、有無淋巴結轉移、有無脈管浸潤組間的tADC值、Ktrans、Kep、Ve差異無統(tǒng)計學意義（P>0.05）。結論ADC值及DCE-MRI定量參數(shù)對宮頸癌病理學特性及臨床分期的評估有一定的診斷價值。

宮頸腫瘤；磁共振成像；圖像增強；表觀擴散系數(shù)；擴散加權成像；病理學，外科；腫瘤分期

宮頸癌發(fā)病率居女性腫瘤的第二位，死亡率在發(fā)展中國家居女性惡性腫瘤首位[1]。2014國際婦產科聯(lián)盟（FIGO）分期明確提出IIB期以上采用非手術治療方案[2]。因此準確判斷宮頸癌臨床分期對治療方式的選擇及預后有重要意義。MRI具有較高的組織分辨力和多方位、多序列成像的特點，是目前婦科醫(yī)師對宮頸癌臨床分期的重要檢查方法，擴散加權成像（DWI）能夠觀察活體組織內微觀水分子的運動情況，己廣泛應用于臨床；動態(tài)增強MRI（dynamic contrast-enhanced MRI，DCE-MRI）能夠定量評估腫瘤組織的微血管性質，已應用于多種腫瘤性病變的研究中[3]。本研究回顧性分析DCE-MRI及DWI定量參數(shù)與宮頸癌臨床分期、組織學特征之間的相關性。

1 資料與方法

1.1 研究對象 收集2013年4月—2015年8月于甘肅省人民醫(yī)院就診的宮頸癌患者125例，1例黑色素瘤因例數(shù)少被剔除；1例宮頸癌病灶的最大徑<0.8 cm，且直腸腸氣較多，圖像變形，影響表觀擴散系數(shù)（ADC）值測量被剔除。最終納入研究的宮頸癌患者共123例，其中55例宮頸活檢及術后病理證實為宮頸癌；其余68例經宮頸活檢病理證實?；颊吣挲g23～68歲，平均（34.7±8.4）歲；FIGO分期：IB1期16例，IB2期3例，IIA1期7例，IIA2期18例，IIB期54例，IIIA期3例，IIIB期20例，IVA期2例；鱗癌111例（高分化22例、中分化81例、低分化8例），腺癌12例（高分化3例、中分化7例、低分化2例）；腫瘤最大徑（手術患者）>4 cm 22例，≤4 cm 33例；脈管浸潤（手術患者）5例；淋巴結轉移（手術患者）10例。所有患者均在活檢后2周內行DCE-MRI，掃描前未行任何治療。收集甘肅省人民醫(yī)院2014年—2015年3月以卵巢病變、直腸病變行MRI檢查的患者40例作為對照組，檢查前2周內行宮頸刮片檢查排除宮頸疾病，年齡25～65歲，平均（32.1±6.8）歲，所有受檢者均無MRI檢查禁忌證。1.2 儀器與方法 采用Siemens Skyra 3.0T MR掃描儀，18通道體表相控陣列線圈覆蓋盆腔。行常規(guī)T1WI軸位，T2WI軸位、矢狀位、冠狀位掃描。軸位DWI掃描條件：視野（FOV） 380 mm×380 mm，TR：6500 ms，TE：74 ms，激勵次數(shù)4，層厚5 mm，矩陣192×128，b值取50、1000 s/mm2；DCE-MRI掃描應用軸位T1 VIBE序列：FOV 260 mm×260 mm，TR 5.08 ms，TE 1.77 ms，矩陣154×192，層厚3.5 mm，翻轉角15°。對比劑選用Gd-DTPA，采用高壓注射器自手背靜脈注射，流速3 ml/s，劑量0.1 mmol/kg，隨后以20 ml生理鹽水沖洗。獲得35期動態(tài)增強圖像，單期掃描時間8 s，總掃描時間280 s，第3期開始掃描時注入對比劑。

1.3 圖像分析 圖像傳至MMWP VE40工作站上，由2名從事盆腔MRI診斷5年以上的副主任醫(yī)師結合T2WI矢狀位+冠狀位+高分辨T2WI軸位+DWI圖像共同判斷宮頸癌臨床分期，以2014年新FIGO分期為標準。在View工作站下，調入DWI序列的ADC圖，對比基礎序列，手動繪制類圓形感興趣區(qū)（ROI），避開囊變、出血及壞死區(qū)，每個ROI面積≥50 mm2，計算3個ROI均值為ADC值。將動態(tài)增強原始圖像調入Tissue 4D軟件（該軟件設計的血流動力學模型是改良的Tofts-Kermode模型中“兩室模型”[4]）行動態(tài)對比增強灌注分析，對比微血管灌注偽彩圖及基礎圖像，避開壞死及囊變區(qū)，在腫瘤明顯強化區(qū)選擇3個30～50 mm2的ROI，選擇Fast動脈輸入函數(shù)獲得藥代動力學定量參數(shù)，參數(shù)值取其平均值，包括容量轉移常數(shù)（Ktrans）、速率常數(shù)（Kep）、血管外細胞外容積分數(shù)（Ve）。

1.4 統(tǒng)計學方法 采用SPSS 17.0軟件，計量資料采用K-S檢驗，滿足正態(tài)度分布時，釆用兩獨立樣本t檢驗比較對照組和宮頸癌組及不同病理類型、腫瘤大小、有無脈管浸潤及淋巴結轉移的宮頸癌ADC值及動態(tài)增強定量參數(shù)；采用Levene檢驗數(shù)據的方差齊性，滿足條件選擇單因素方差分析比較宮頸癌患者不同分化程度及臨床分期的ADC值及動態(tài)增強參數(shù)有無差異；相關性采用Spearman相關分析。P<0.05表示差異有統(tǒng)計學意義。

2 結果

2.1 宮頸癌MRI表現(xiàn) 宮頸癌病灶T1WI呈等低信號，T2WI呈稍高信號；DWI病灶呈高信號，ADC圖呈低信號（圖1、2）；對照組在DCE-MRI灌注偽彩圖表現(xiàn)為均勻低灌注（均勻藍色-黃色，圖3），腫瘤組織在DCE-MRI灌注偽彩圖表現(xiàn)為均勻或不均勻高灌注（ 均勻紅黃色或紅黃藍相間，圖1、2）。

2.2 ADC值及DCE-MRI定量參數(shù)測量結果

2.2.1 ADC值比較 宮頸癌組ADC值明顯低于對照組，差異有統(tǒng)計學意義（P<0.05），見表1。宮頸鱗癌ADC值低于腺癌，差異有統(tǒng)計學意義（P<0.05）；淋巴結轉移與否、脈管浸潤與否及不同腫瘤大小的宮頸癌患者ADC值差異無統(tǒng)計學意義（P>0.05）。見表2。不同分化程度的ADC值差異有統(tǒng)計學意義（P<0.05），見表3。因IIIA、IIIB、IVA期患者較少則合并為一組數(shù)據統(tǒng)計，不同臨床分期的ADC值差異有統(tǒng)計學意義（P<0.05），見表4。

圖1 女，46歲，宮頸中分化腺癌。箭示病變。T2WI圖像示病灶為團塊狀稍高信號，宮頸外層低信號纖維基質完整，判定FIGO分期為IB期（A）；DWI圖像示病灶為高信號（B）；ADC圖像病灶為低信號，取ROI測量病灶ADC值為0.757×10-3mm2/s（C）；DCE-MRI偽彩圖，取ROI測量病灶Ktrans：0.228/min，Kep：0.645/min，Ve：0.354（D）

圖2 女，52歲，宮頸低分化鱗癌。箭示病變。T2WI圖像示病灶為稍高信號，宮頸低信號環(huán)中斷，形態(tài)不規(guī)則，左側宮旁受侵（箭頭，A）；DWI圖像示病灶為高信號（B）；ADC圖像取ROI測量病灶ADC值為0.843×10-3mm2/s（C）；DCE-MRI偽彩圖，取ROI測量病灶Ktrans：0.649/min，Kep：1.700/min，Ve：0.395（D）

圖3 女，40歲，正常宮頸。T2WI圖像示宮頸信號正常（箭，A）；DWI圖像示正常宮頸為等信號（B）；ADC圖像取ROI測量病灶ADC值為1.498×10-3mm2/s（C）；DCE-MRI偽彩圖，取ROI測量病灶Ktrans：0.059/min，Kep：0.144/min，Ve：0.409（D）

2.2.2 DCE-MRI定量參數(shù)比較 宮頸癌組DCE-MRI定量參數(shù)Ktrans、Kep、Ve值均高于對照組，差異有統(tǒng)計學意義（P<0.05），見表1。宮頸鱗癌Ktrans值高于腺癌，差異有統(tǒng)計學意義（P<0.05），Kep、Ve值差異無統(tǒng)計學意義（P>0.05）；淋巴結轉移與否、脈管浸潤與否及不同腫瘤大小的宮頸癌患者Ktrans、Kep、Ve值差異無統(tǒng)計學意義（P>0.05），見表2。不同分化程度的鱗癌Ktrans、Kep值差異有統(tǒng)計學意義（P<0.05），Ve差異無統(tǒng)計學意義（P>0.05），見表3。不同臨床分期Ktrans、Kep、Ve值差異有統(tǒng)計學意義（P<0.05），見表4。

2.2.3 ADC值與DCE-MRI定量參數(shù)的相關性 ADC值與Ktrans呈微負相關性（r=－0.165，P<0.05），ADC值與Kep、Ve無明顯相關性（P>0.05）。ADC值與宮頸癌臨床分期及鱗癌的分化程度呈負相關性（P<0.05）；DCE-MRI定量參數(shù)Ktrans、Kep、Ve與臨床分期呈正相關性（P<0.05），Ktrans、Kep與不同分化程度呈正相關（P<0.05），Ve與不同分化程度無明顯相關性（P>0.05）。見表5。

3 討論

目前，DWI技術己廣泛應用于臨床，其定量參數(shù)ADC值可反映活體組織中水分子受限情況，本研究顯示：①宮頸癌組ADC值明顯低于對照組，宮頸鱗癌的ADC值低于腺癌，差異均有統(tǒng)計學意義（P<0.05）。說明腫瘤組織細胞分裂活躍，細胞排列密集，致細胞外空間變小，擴散受限導致ADC值降低；宮頸鱗癌的ADC值低于腺癌，其原因可能是宮頸鱗癌多發(fā)生在宮頸鱗柱上皮交界區(qū)，腫瘤細胞呈實體癌巢排列，細胞外空間小，細胞密度較高，而腺癌的間質豐富、細胞密度較低所致[5-8]。且本研究腺癌患者中10例為高、中分化腺癌，低分化只有2例，高、中分化腺癌與低分化腺癌相比，細胞密度較低，間質成分豐富，這也是導致本研究鱗癌ADC值低于腺癌的原因之一[5]。Matoba等[9]研究顯示肺低分化腺癌和鱗癌的細胞密度高于高分化腺癌，也為本研究提供了間接的病理學依據。②高分化宮頸鱗癌與中、低分化鱗癌ADC值差異有統(tǒng)計學意義（P<0.05），且與分化程度呈負相關（P<0.05），其原因是低分化腫瘤惡性程度高，腫瘤細胞密度增高，呈片狀或簇狀分布，細胞外間隙更小導致ADC值減低。③ADC值與FIGO分期的相關性，既往研究認為ADC值與FIGO分期的無相關性[5,8]，而吉婷婷等[7]報道ADC值與臨床分期有相關性。造成結果差異的原因可能是FIGO分期為臨床分期，關注的重點是病灶大小和累及范圍，與病理類型、分化程度及有無淋巴結轉移無關，且各研究納入患者的例數(shù)及病理學特征亦不同。本研究顯示IB期ADC值高于其他分期，差異有統(tǒng)計學意義（P<0.05），其原因可能是本研究中IB期有16例為IB1期，病灶較?。ㄗ畲髲?2.0 cm），且9例為高分化鱗癌，惡性程度低，細胞密度較低所致。④不同腫瘤大小、有無淋巴結轉移及脈管浸潤的ADC值差異無統(tǒng)計學意義（P>0.05），與既往研究[5,10]相符。

表1 對照組與宮頸癌組ADC值及DCE-MRI定量參數(shù)比較

表2 宮頸癌患者不同病理類型、有無淋巴結轉移、脈管浸潤ADC值及DCE-MRI定量參數(shù)比較

表3 不同分化程度（鱗癌）宮頸癌患者ADC值及DCE-MRI定量參數(shù)比較

表4 宮頸癌患者不同臨床分期ADC值及DCE定量參數(shù)比較

表5 宮頸癌患者ADC值、DCE-MRI定量參數(shù)值與分化程度及臨床分期的相關性

本研究采用的DCE-MRI技術能夠定量評估組織微循環(huán)特性，包括微血管的大小、分布、通透性、異質性及其空間分布，血流動力學定量參數(shù)包括Ktrans、Kep、Ve，根據其藥代動力學特征評價組織和腫瘤血管結構和功能特性[3,11]。

實體腫瘤的生長依賴于腫瘤的血管發(fā)生，已有多項研究表明腫瘤組織中微血管密度（microvascular density，MVD）明顯高于正常組織[3,5,11-15]。DCE-MRI的Ktrans、Kep及Ve值受腫瘤血管和組織因素的影響，包括血流量、血管密度、血管滲透性、間質壓力、細胞成分等[3,11]。本研究中，對照組Ktrans、Kep及Ve值明顯低于宮頸癌組，差異有統(tǒng)計學意義（P<0.05），與既往研究結果[5,11,16-18]相符，證實宮頸癌組織的MVD高于正常宮頸，但是腫瘤新生血管的管壁不成熟，微血管通透性增大，單位時間內對比劑從血管進入組織間隙的速率增大，經靜脈廓清的速率亦增大，對比劑從血管內滲漏到血管外的量增大，導致宮頸癌組Ktrans、Kep及Ve值升高。本研究中宮頸腺癌Ktrans值低于宮頸鱗癌，差異有統(tǒng)計學意義（P<0.05），與張潔[5]的研究相符，推測可能是鱗癌的MVD較高所致。但Argüello-Ramírez等[19]認為腺癌的MVD水平高于鱗癌，且腺癌較鱗癌的新生血管及微血管通透性高。導致本研究鱗癌Ktrans高于腺癌的原因可能是：①腺癌患者相對較少；②與患者的分化程度相關，本研究腺癌中多為高中分化。李杰[13]研究認為腺癌的MVD高于鱗癌，但差異無統(tǒng)計學意義，MVD與腫瘤分級顯著相關。Andersen等[20]研究認為宮頸腺癌組織內的低氧細胞所占比例高于鱗癌，而低氧細胞所占比例越高，則越不利于促進腫瘤血管生成，這也間接支持本研究結果。本研究中，高、中、低分化宮頸鱗癌的Ktrans、Kep差異均有統(tǒng)計學意義（P<0.05），Ve差異無統(tǒng)計學意義（P>0.05），且Ktrans、Kep值與分化程度呈正相關（P<0.05），可能原因是腫瘤分化越差，惡性程度越高，細胞增殖速度越快，需要的營養(yǎng)成分越多，導致形成更多的新生血管。本研究中，不同F(xiàn)IGO臨床分期間Ktrans、Kep、Ve值差異有統(tǒng)計學意義（P<0.05）。虞祝娟等[17]研究認為宮頸鱗癌III期Ktrans、Kep值高于II期，其原因可能是隨著臨床分期的進展，腫瘤侵襲能力越高，侵犯范圍越大，新生血管數(shù)目增多，血管通透性增高所致。Payne等[10]研究也顯示惡性程度高的低分化腫瘤有絲分裂更明顯，侵襲性更強。本研究中DCE-MRI定量參數(shù)在不同腫瘤大小及有無淋巴結轉移、脈管浸潤宮頸癌差異無統(tǒng)計學意義（P>0.05），其可能原因是患者較少，還需擴大樣本量進一步研究。

本研究中ADC值與Ktrans呈弱負相關性（r=－0.165，P<0.05），ADC值與Kep、Ve無明顯相關性（P>0.05）。賀中云等[8]研究認為ADC值能提供腫瘤微循環(huán)灌注方面的信息，作為反映腫瘤血管生成指標的替代參數(shù)。Le Bihan[21]研究發(fā)現(xiàn)，用不相干體素相關理論獲得的快速ADC值反映的是血管內水分子的運動情況，與血液流速相關，而Ktrans同樣與血液流速相關，但影響ADC值及DCE-MRI定量參數(shù)的原因很多，如細胞成分、細胞膜的完整性、血管內外滲透梯度、組織間壓、對比劑的物理性質等?？赡苁怯捎谝陨显驅е卤狙芯緼DC值與Ktrans僅呈弱負相關性，Kep及Ve值與ADC值無相關性。

本研究的局限性：①DCE-MRI在宮頸癌中的應用較少，其掃描技術和后處理分析尚無統(tǒng)一規(guī)范；②采用勾畫ROI的研究方法只能反映腫瘤局部的微血管特征，無法反映腫瘤全部，且本研究中納入的部分宮頸癌患者的病理學信息由活檢獲得，取樣數(shù)量有限及腫瘤的異質性，導致活檢結果也可能存在偏差；③腺癌及發(fā)生淋巴結轉移、脈管浸潤的樣本量較少會造成統(tǒng)計數(shù)據一定的誤差；④DCE-MRI定量參數(shù)無對應的組織病理學指標，還需未來進一步研究。

總之，DCE-MRI定量參數(shù)及ADC值能區(qū)分正常宮頸及宮頸癌組織，在宮頸癌病理學特性及臨床分期的評估中有一定的診斷價值。ADC值與Ktrans值之間呈微弱的相關性，其機制有待進一步研究證實。

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(本文編輯 周立波)

Application of Dynamic Contrast-enhanced MRI and Diffusion Weighted Imaging in the Pathological Characteristics and clinical Stage of Cervical Cancer

Department of Radiology, the People's Hospital of Gansu Province, Lanzhou 730000, China
Address Correspondence to:HUANG Gang E-mail: keen0999@163.com

PurposeTo analyze the correlation of dynamic contrast-enhanced magnetic resonance imaging (DCE-MRI) quantitative parameters and apparent diffusion coefficient (ADC) value with the different pathological characteristics and the clinical staging of cervical cancer, and to explore the significance of DCE-MRI and diffusion weighted imaging (DWI) in diagnosis of cervical cancer.Materials and MethodsImaging data of 40 cases with normal cervix and 123 cases of cervical cancer were retrospectively analyzed. The DCE-MRI quantitative parameters of Ktrans, Kep, Veand ADC values between normal group and cervical cancer group were compared. The correlation of quantitative parameters with different pathological types, degree of differentiation, and clinical stages was analyzed.ConclusionADC values and DCE-MRI parameters are helpful in assessment of pathological characteristics and clinical staging of cervical cancer.ResultsThe ADC values of cervical cancer group was lower than those of normal group, while the Ktrans, Kepand Vevalues were higher. The differences were statistically significant (P<0.05). The ADC values of squamous carcinoma were lower than those of adenocarcinoma cancer, while Ktranswas significantly higher with statistic difference (P<0.05). Kepand Vedemonstrated no statistic difference (P>0.05). ADC value was negative correlation with differentiation and clinical stage (P<0.05). Ktransand Kepwere positive correlated with differentiation degree (P<0.05). Vewas not associated with differentiation degree (P>0.05). Ktrans, Kep, and Vewere positively correlated with the clinical stages (P<0.05). There was no significant difference in ADC values, Ktrans, Kepand Veof tumor size, lymph-node metastases and lymphovascular invasion (P>0.05).

Uterine cervical neoplasms; Magnetic resonance imaging; Image enhancement; Apparent diffusion coefficient; Diffusion weighted imaging; Pathology, surgical; Neoplasm staging

10.3969/j.issn.1005-5185.2016.11.014

黃 剛

甘肅省自然科學基金項目（1606RLZA108）。

2016-08-14

2016-10-15

R737.33；R445.2