陳志剛，紀志剛，王清海，石冰冰，樊 華，嚴維剛，李漢忠

(1.中國醫(yī)學(xué)科學(xué)院北京協(xié)和醫(yī)院泌尿外科，北京 100730；2.青島大學(xué)附屬醫(yī)院泌尿外科，山東青島 266071)

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·臨床研究·

SNCG在膀胱癌中的表達及臨床意義

陳志剛1，紀志剛1，王清海2，石冰冰1，樊 華1，嚴維剛1，李漢忠1

(1.中國醫(yī)學(xué)科學(xué)院北京協(xié)和醫(yī)院泌尿外科，北京 100730；2.青島大學(xué)附屬醫(yī)院泌尿外科，山東青島 266071)

目的 探討SNCG在膀胱癌中的表達情況及其臨床意義。方法 收集2006年1月至2009年12月中國醫(yī)學(xué)科學(xué)院北京協(xié)和醫(yī)院收治的140例具有完整臨床病理及隨訪資料的膀胱癌手術(shù)標本，采用免疫組織化學(xué)染色檢測SNCG在膀胱癌中的表達情況，分析SNCG表達與膀胱癌臨床病理特征及預(yù)后的關(guān)系。結(jié)果 膀胱癌組織中SNCG的陽性表達率為90.7%(127/140)，而癌旁組織中無表達(0/68)，差異有統(tǒng)計學(xué)意義(P<0.05)。Logistic多因素分析顯示，SNCG的表達是膀胱癌復(fù)發(fā)的獨立因素(HR=2.044，95%CI：1.114～3.752，P<0.05)；SNCG陰性表達者術(shù)后無病生存期(DFS)和總生存期(OS)分別為(78.7± 4.2)個月(95%CI：70.5～86.9 個月), (80.3±4.0)個月(95%CI：72.4～88.2個月) ，而SNCG陽性表達者DFS 和OS分別為(48.7±5.4) 個月(95%CI：38.1～59.3個月)，(51.1±5.2)個月(95%CI：40.9～61.2個月), 差異無統(tǒng)計學(xué)意義(P=0.821，0.544)；COX多因素顯示SNCG與膀胱癌預(yù)后無關(guān)。結(jié)論 SNCG在膀胱癌組織中高表達，且與膀胱癌復(fù)發(fā)相關(guān)，但不能作為膀胱癌預(yù)后的獨立預(yù)測因子。

SNCG；膀胱癌；復(fù)發(fā)；預(yù)后

膀胱癌是世界上最常見的惡性腫瘤之一[1]，每年大約有43萬患者被診斷為該病[2]。作為一種異質(zhì)性疾病，膀胱癌有著不同自然病程及結(jié)局[3]，雖然其總體預(yù)后較好，但有將近50%的患者在2年內(nèi)會復(fù)發(fā)，并且10%～30%的患者將會進展為肌層浸潤性膀胱癌[4]。因此，尋找有效的膀胱癌分子標志物用于膀胱癌的早期診斷、及時干預(yù)顯得尤為重要[5]。 synuclein-γ(SNCG)屬神經(jīng)突觸核蛋白家族一員，由于首次被發(fā)現(xiàn)在乳腺癌中高表達且與乳腺癌的分期相關(guān)，也被稱為乳腺癌特異性基因1(breast cancer specific gene 1，BCSG1)[6]?，F(xiàn)有研究證實SNCG與多種人惡性腫瘤密切相關(guān)[7-12]，本研究旨在探討SNCG在膀胱癌中的表達，并分析其與膀胱癌臨床病理特征的關(guān)系。

1 資料與方法

1.1 一般資料 回顧性分析2006年1月至2009年12月間中國醫(yī)學(xué)科學(xué)院北京協(xié)和醫(yī)院收治的具有完整臨床病理和隨訪資料的140例新發(fā)膀胱癌患者臨床資料，其中包括68例癌旁組織石蠟切片。依據(jù)TNM-國際抗癌聯(lián)盟分類系統(tǒng)對患者組織切片進行組織病理學(xué)診斷及分期。140例患者平均年齡為(63.3±14.3)(17～89)歲，平均隨訪時間(44.1±28.2)(0 ～121)個月。隨訪過程中，17.1%(24/140)的患者死于膀胱癌， 44.3% (62/140)的患者術(shù)后復(fù)發(fā)。無病生存期(disease free survival，DFS)定義為從手術(shù)之日至轉(zhuǎn)移/復(fù)發(fā)或最后一次隨訪時間；總生存期(overall survival，OS)定義為從手術(shù)之日至死亡或最后一次隨訪時間。該研究受北京協(xié)和醫(yī)院醫(yī)學(xué)倫理委員會審批及監(jiān)督。

1.2 SNCG的免疫組織化學(xué)檢測 對140例膀胱癌患者石蠟切片及68例癌旁組織石蠟切片進行免疫組織化學(xué)分析，每片厚度為4 μm。60 ℃烘烤過夜，二甲苯脫蠟，梯度乙醇水化。3%H2O2室溫10 min后進行抗原熱修復(fù)。加入10%山羊血清稀釋抗SNCG抗體，室溫或4 ℃過夜。加入二抗，室溫反應(yīng)1 h左右。滴加0.02% DAB溶液，室溫顯色不超過10 min，蘇木精復(fù)染。鏡檢及照相(PLIED IMAGING顯微照相顯微鏡)。

1.3 免疫組織化學(xué)染色評價 腫瘤組織中SNCG染色評價根據(jù)4級分類法：陽性細胞占細胞總數(shù)的百分比不足10%者為0分，≥10%為1分；細胞染色強度分為弱(1分)、中(2分)和強(3分)；染色面積評分與染色強度評分相加，總分≥3分為陽性表達，<3分為陰性表達。

1.4 統(tǒng)計學(xué)方法 采用SPSS19.0軟件進行統(tǒng)計分析。計數(shù)資料的比較采用χ2檢驗；單因素生存分析采用Kaplan-Meier法和Log-rank檢驗。多因素分析使用Logistic回歸分析和Cox比例風險模型。

2 結(jié) 果

2.1 抗SNCG抗體能特異性應(yīng)用于膀胱癌組織中SNCG表達的檢測 通過先將抗SNCG單抗與過量純化的GST-SNCA、GST-SNCB、GST-SNCG融合蛋白反應(yīng)后再與膀胱癌組織切片一起孵育，結(jié)果表明：抗SNCG單抗與GST-SNCG融合蛋白反應(yīng)后不再與膀胱癌組織中的SNCG蛋白反應(yīng)，同時也不與其他蛋白發(fā)生交叉反應(yīng)，而與等量的GST-SNCA、GST-SNCB一起孵育后卻不影響單抗與癌細胞中SNCG蛋白的反應(yīng)性(圖1)，說明單抗僅與SNCG蛋白特異反應(yīng)而不與SNCA和SNCB發(fā)生反應(yīng)。

圖1 抗SNCG 抗體與膀胱癌組織中SNCG蛋白特異性反應(yīng)的鑒定(HE，×200)

A：與PBS反應(yīng)；B、C：分別與GST-SNCA、GST-SNCB反應(yīng)(基本不影響單抗與癌組織中SNCG蛋白的反應(yīng)性)；

D：與GST-SNCG反應(yīng)(不再與癌組織SNCG反應(yīng)，也不與組織中其他蛋白發(fā)生交叉反應(yīng))。

2.2 抗SNCG抗體能特異性應(yīng)用于膀胱癌組織中SNCG表達的檢測 通過先將抗SNCG單抗與過量純化的GST-SNCA、GST-SNCB、GST-SNCG融合蛋白反應(yīng)后再與膀胱癌組織切片一起孵育，結(jié)果表明：抗SNCG單抗與GST-SNCG融合蛋白反應(yīng)后不再與膀胱癌組織中的SNCG蛋白反應(yīng)，同時也不與其他蛋白發(fā)生交叉反應(yīng)，而與等量的GST-SNCA、GST-SNCB一起孵育后卻不影響單抗與癌細胞中SNCG蛋白的反應(yīng)性(圖1)，說明單抗僅與SNCG蛋白特異反應(yīng)而不與SNCA和SNCB發(fā)生反應(yīng)。

2.3 SNCG 在膀胱癌組織中的表達情況 140例膀胱癌組織中 SNCG 蛋白的陽性表達率為90.7%(127/140)，而68例癌旁組織中未檢測到SNCG表達(表1)，二者差異有統(tǒng)計學(xué)意義(P<0.05)。癌組織中SNCG的表達方式較為復(fù)雜，有彌漫胞質(zhì)表達，核、質(zhì)共表達和質(zhì)、膜共表達等現(xiàn)象。圖2A顯示SNCG蛋白特異表達于膀胱癌細胞質(zhì)和細胞核中，而癌旁的非癌性組織細胞不表達 SNCG 蛋白， 圖2B～D分別顯示SNCG蛋白的表達強度(圖2)。

圖2 膀胱癌組織中SNCG的表達

A:SNCG蛋白特異表達于癌細胞的細胞質(zhì)及細胞核中，而癌旁的非癌性組織細胞不表達SNCG蛋白；B：SNCG強陽性表達；C：SNCG中度陽性表達； D：SNCG弱陽性表達。

表1 SNCG在膀胱癌組織及癌旁組織中的表達

組織來源例數(shù)SNCG表達(例)(-)(+)陽性率(%)P值癌旁6868000．000膀胱癌1401312790．7

2.4 SNCG的表達與膀胱癌臨床病理資料特征的關(guān)系 我們分析了SNCG水平與140膀胱癌患者的臨床病理資料特征的關(guān)系(表2)，發(fā)現(xiàn)膀胱癌組織中SNCG蛋白的表達與患者性別、年齡、腫瘤大小、腫瘤數(shù)目、腫瘤分期及分級沒有關(guān)系。進一步分析這些臨床病理資料與膀胱癌復(fù)發(fā)之間的關(guān)系，結(jié)果示腫瘤大小(P=0.001)、腫瘤數(shù)目 (P=0.000)、腫瘤分期(P=0.011)與膀胱癌的復(fù)發(fā)相關(guān)，而患者年齡、性別和腫瘤分級則對腫瘤復(fù)發(fā)沒有影響(P>0.05)。為探討SNCG與膀胱癌復(fù)發(fā)的關(guān)系，我們發(fā)現(xiàn)在隨訪過程中有62例患者復(fù)發(fā)，其中SNCG陰性者有4例(4/13)，而SNCG陽性者58例(58/127)，二者之間差異有統(tǒng)計學(xué)意義(P=0.023)。這一結(jié)果表明，SNCG高表達與膀胱癌復(fù)發(fā)相關(guān)。

2.5 SNCG與膀胱癌預(yù)后無關(guān)，且不能作為膀胱癌預(yù)后的獨立預(yù)測因子 SNCG高表達與膀胱癌患者生存無相關(guān)性，如圖3示，似乎SNCG陰性表達組DFS和OS均高于 SNCG陽性表達組，但二者之間差異并無顯著的統(tǒng)計學(xué)意義(P分別為0.821和0.544)。SNCG陰性表達者術(shù)后DFS和OS分別為(78.7±4.2)個月(95%CI，70.5～86.9個月)、(80.3±4.0)個月(95%CI，72.4～88.2個月)，而SNCG陽性表達者DFS 和OS分別為(48.7±5.4)個月(95%CI，38.1～59.3個月)、(51.1±5.2)個月(95%CI，40.9～61.2個月)。表3示：進一步行單因素分析，結(jié)果示腫瘤大小和數(shù)目影響患者DFS和OS(P<0.05)，但是SNCG水平對DFS和OS 并無影響(P分別為0.186、0.837)；將上述各因素納入COX比例風險模型中進行多因素預(yù)后分析，結(jié)果表明腫瘤大小和數(shù)目可作為膀胱癌患者DFS和OS的獨立預(yù)測因子(P<0.05)，而SNCG并不能作為膀胱癌預(yù)后的獨立預(yù)測因子。

表2 SNCG表達與膀胱癌臨床病理特征的關(guān)系

項目例數(shù)SNCG+[例(%)]P值復(fù)發(fā)(%)HR(95%CI)P值性別 男10696(90．6)0．81643(40．6)10．079 女3431(93．9)19(55．9)0．539(0．270～1．074)年齡(歲) ≤604845(93．8)0．55718(37．5)10．180 >609282(89．1)44(47．8)0．655(0．353～1．216)大小(cm) ≤310193(92．1)0．56835(34．7)10．001 >33934(87．2)27(69．2)1．998(1．355～2．947)腫瘤數(shù)目 單發(fā)7974(93．7)0．28122(27．8)10．000 多發(fā)6153(86．9)40(65．6)2．355(1．589～3．489)腫瘤分期 非浸潤性8070(87．5)0．09125(31．2)10．011 浸潤性3736(97．3)18(48．6)1．557(0．906～2．675) Tx23腫瘤分級 低級別8677(89．5)0．36734(s39．5)10．110 高級別5450(94．3)28(51．9)0．763(0．547～1．064)SNCG -13-4(30．8)10．023 +127-58(45．7)2．044(1．114～3．752)

圖3Kaplan-Meier曲線評估140例膀胱癌患者SNCG表達水平對患者術(shù)后無病生存期(A)和總生存期(B)的影響

表3 膀胱癌患者臨床病理特征及SNCG與預(yù)后的關(guān)系

項 目DFSHR(95%CI)P值OSHR(95%CI)P值 單因素分析 腫瘤大小(cm)(≤3vs．>3)2．598(1．750～5．405)<0．054．510(2．015～1．335)<0．05 腫瘤數(shù)目(單發(fā)vs．多發(fā))2．167(1．089～4．312)<0．050．702(0．189～2．608)<0．05 腫瘤分期(非浸潤性vs．浸潤性)2．874(0．602～13．723)0．0583．599(0．410～31．558)0．724 腫瘤分級(低級別vs．高級別)5．016(1．192～6．710)0．9870．317(0．221～0．456)1．001 SNCG(陰性vs．陽性)4．891(1．280～3．501)0．1862．058(1．429～2．963)0．837多因素分析 腫瘤大小(cm)(≤3vs．>3)1．596(1．057～2．409)<0．051．965(1．545～3．525)<0．05 腫瘤數(shù)目(單發(fā)vs．多發(fā))0．333(0．221～0．456)<0．050．290(0．046～0．362)<0．05

3 討 論

本研究首先證實抗SNCG抗體能特異性用于膀胱癌組織中SNCG表達的檢測，以確保該研究的準確性。研究結(jié)果表明，SNCG在膀胱癌組織中高表達，與DOKUN等[13]的報告相一致。而且，我們發(fā)現(xiàn)SNCG并不能作為膀胱癌預(yù)后的獨立預(yù)測因子，這與ZHANG[14]的研究結(jié)果相同。同樣的結(jié)果在乳腺癌的研究中也有報道[15]。不過，也有大量研究表明SNCG可作為惡性腫瘤預(yù)后的獨立預(yù)測因子，其中包括胰腺癌[9]、結(jié)腸癌[10]、前列腺癌[11]以及胃癌[12]。因此，SNCG的高表達是否預(yù)示著較差的臨床結(jié)局仍存在爭議，在不同的惡性腫瘤中可能并不完全一致。雖然大多數(shù)研究表明SNCG的表達與可作為惡性腫瘤的獨立預(yù)測因子，尤其在乳腺癌中[16]，但至少這一結(jié)論在膀胱癌中尚待進一步研究明確。

有研究表明SNCG可作為肝癌、食管癌、結(jié)腸癌、胃癌、肺癌、宮頸癌、乳腺癌多種惡性腫瘤的分期特異性蛋白[7]，即分期越高，SNCG表達水平越高。GUO[16]的研究中，Ⅲ-Ⅳ期乳腺癌中SNCG的陽性表達率為71.4%，而在Ⅰ/Ⅱ期乳腺癌中，其陽性表達率僅為 26.8%。本研究中，非肌層浸潤性和肌層浸潤性膀胱癌中SNCG的陽性表達率分別為87.5%和97.3%，但二者差異并無統(tǒng)計學(xué)意義(P=0.091)，這與ZHANG[14]的研究相悖。研究結(jié)果的不同可能與病例資料的不一致及研究病例數(shù)有限有關(guān)。

由于膀胱癌具有易復(fù)發(fā)的特性，膀胱癌患者均需要終生隨訪。迄今，尿脫落細胞及膀胱鏡檢查仍為膀胱癌監(jiān)測、復(fù)查的金標準，然而因其昂貴及侵襲性的特點，不能夠很好地為患者接受。因此，尋找新的有效的膀胱癌分子標志物用于膀胱癌患者的術(shù)后管理顯得尤為重要。近年來，研究較多的膀胱癌組織分子標志物有p53、p21、p16、Rb和Tip60，但這些標志物因其實用性較差，幾乎不被用于臨床診斷和預(yù)測[17-18]。我們的研究旨在探討SNCG在膀胱癌中表達及其臨床意義，結(jié)果表明雖然SNCG在膀胱癌組織中高表達，但它并不能作為預(yù)后的獨立預(yù)測因子，不過，SNCG的高表達與膀胱癌的復(fù)發(fā)相關(guān)。因此，針對SCNG高表達的膀胱癌患者，術(shù)后積極密切監(jiān)測可能有助于及時發(fā)現(xiàn)腫瘤復(fù)發(fā)并及時予以干預(yù)。

另外，根據(jù)免疫組織化學(xué)結(jié)果，SNCG蛋白主要表達于膀胱癌細胞細胞質(zhì)，而在癌旁非腫瘤組織中幾乎不表達，這與LIU[19]的研究一致。而且，值得一提的是，我們觀察到在一些癌細胞中存在SNCG核、質(zhì)共表達和SNCG質(zhì)、膜共表達的現(xiàn)象。這兩例膀胱癌組織標本來自于2位膀胱癌患者，這2位患者在術(shù)后均發(fā)生復(fù)發(fā)或轉(zhuǎn)移而且在術(shù)后的4個月內(nèi)相繼死亡，由于臨床組織標本的數(shù)目有限，細胞核及細胞膜SNCG蛋白的作用和功能有待進一步研究明確。此前有報道指出，SNCG定位于紡錘體兩極[20]，并且可從核周轉(zhuǎn)位到細胞核[21]，提示SNCG蛋白的定位可能是一個動態(tài)的過程。本研究還發(fā)現(xiàn)，SNCG高表達于膀胱癌組織神經(jīng)索、血管內(nèi)皮細胞核平滑肌細胞，但其生物化學(xué)及細胞學(xué)功能尚不明確。

綜上，作為一種乳腺癌特異性分子標志物，SNCG在膀胱癌組織也有高表達，而且與膀胱癌的復(fù)發(fā)相關(guān)，雖然我們的研究尚不能證明其可作為膀胱癌預(yù)后的獨立預(yù)測因子，但由于該研究為單中心且所涉及的病例數(shù)偏少，仍需多中心、大樣本資料予以證明。

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(編輯 何宏靈)

SNCG expression and clinical significance in bladder carcinoma

CHEN Zhi-gang1, JI Zhi-gang1, WANG Qing-hai2, SHI Bing-bing1, FAN Hua1, YAN Wei-gang1, LI Han-zhong1

(1.Department of Urology,Peking Union Medical College Hospital, Chinese Academy of Medical Science, Beijing 100730; 2.Department of Urology, the First Affiliated Hospital, Medical College of Qingdao University, Qingdao 266071, China)

Objective To explore the expression of SNCG in bladder carcinoma and its clinical significance. Methods Surgical specimens were collected from 140 bladder carcinoma patients with complete clinical and follow-up data during Jan. 2006 and Dec. 2009. SNCG expression was identified immunohistochemically in whole tissue sections. Association of SNCG expression with clinicopathologic factors and prognosis of bladder carcinoma were accessed. Results The positive rate of SNCG expression was 90.7%(127/140) in bladder carcinoma, while no SNCG expression was observed in pericarcinous tissues, and the difference was statistically significant(P<0.05).Logisticregression analysis showed that SNCG expression was an independent factor associated with the recurrence of bladder cancer(HR=2.044, 95%CI，1.114-3.752,P<0.05); the DFS and OS of the SNCG-negative patients were(78.7±4.2) months(95%CI, 70.5-86.9 months), and(80.3±4.0) months(95%CI, 72.4-88.2 months), respectively; for the SNCG-positive patients, the DFS and OS reduced to(48.7±5.4) months(95%CI, 38.1-59.3 months), and(51.1±5.2) months(95%CI, 40.9-61.2 months), respectively(P=0.821 and 0.544), and there was no statistically significant difference. Multivariate COX analysis showed there was no association between the prognosis of the bladder carcinoma and SNCG expression.Conclusion SNCG is highly expressed in bladder cancer tissue and its expression indicates a high recurrence rate, but it is not helpful to predict the prognosis of bladder cancer.

synuclein-γ; bladder carcinoma; recurrence; prognosis

2015-11-23

2016-01-31

石冰冰，主任醫(yī)師，教授，博士研究生導(dǎo)師.E-mai：shibbpumch@126.com

陳志剛(1986-)，男(漢族)，博士研究生，醫(yī)師.E-mail：zhigang1986228@163.com

R737

A

10.3969/j.issn.1009-8291.2016.06.006