邱 宇，甘衛(wèi)東，徐林鋒，劉光香，姚林方，陳顯成，張古田，李笑弓，郭宏騫

(南京大學(xué)醫(yī)學(xué)院附屬鼓樓醫(yī)院泌尿外科，江蘇南京 210008)

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·臨床研究·

Xp11.2易位性腎癌假包膜在保留腎單位手術(shù)中的初步研究

邱 宇，甘衛(wèi)東，徐林鋒，劉光香，姚林方，陳顯成，張古田，李笑弓，郭宏騫

(南京大學(xué)醫(yī)學(xué)院附屬鼓樓醫(yī)院泌尿外科，江蘇南京 210008)

目的 通過(guò)研究腎細(xì)胞癌假包膜特性來(lái)評(píng)價(jià)和分析保留腎單位手術(shù)對(duì)較小的Xp11.2易位/TFE3基因融合相關(guān)性腎癌(以下簡(jiǎn)稱為Xp11.2易位性腎癌)的治療效果。方法 回顧性地研究南京鼓樓醫(yī)院從2007至2015年32例腎透明細(xì)胞癌患者和27例經(jīng)FISH技術(shù)確診為Xp11.2易位性腎癌患者臨床及術(shù)后隨訪的資料，分析這兩種腎細(xì)胞癌亞型假包膜和其他的臨床病理學(xué)特征以及采用腎根治性切除術(shù)和腎腫瘤剜除術(shù)后患者的生存率。結(jié)果 XP11.2異位性腎癌假包膜發(fā)生率(19/27,70.4%)低于腎透明細(xì)胞癌假包膜發(fā)生率(32/32,100%)(P=0.001)，但是假包膜完整性相當(dāng)(13/19,68.4%vs.23/32,71.9%，P=1.000)。8位通過(guò)腎腫瘤剜除術(shù)治療的小型XP11.2異位性腎癌患者術(shù)后恢復(fù)良好。結(jié)論 大多數(shù)Xp11.2易位性腎癌都有假包膜，而且完整性和腎透明細(xì)胞癌相當(dāng)，用保留腎單位手術(shù)治療擁有完整假包膜的小型XP11.2異位性腎癌效果比較良好。

Xp11.2；TFE3；假包膜；保留腎單位手術(shù)；治療效果

Xp11.2易位/TFE3基因融合相關(guān)性腎癌是2004年世界衛(wèi)生組織新分類的一種腎癌亞型[1]，，其命名來(lái)源于腫瘤中均含伴染色體Xp11.2易位形成的融合基因，主要好發(fā)于青少年，約占兒童腎癌的1/3，占45歲以下腎癌的15%，占成年腎癌患者的1%左右[2]。該腎癌預(yù)后總體較差[3]，對(duì)于常規(guī)的放化療均不敏感，目前選擇根治性腎切除術(shù)為主要治療方式[4]。

腎細(xì)胞癌通常不具備組織學(xué)意義上的包膜，但擁有由壓縮的正常腎實(shí)質(zhì)和纖維組織構(gòu)成的環(huán)繞腫瘤的假包膜。研究證實(shí)完整假包膜多見于腫瘤體積小，F(xiàn)urman分級(jí)低，生長(zhǎng)緩慢的病例[5]，因此認(rèn)為雖然TNM分期并不涉及腫瘤假包膜，但若術(shù)前影像學(xué)顯示假包膜清晰完整，提示腫瘤處于較早階段。通過(guò)對(duì)假包膜一系列的病理研究人們認(rèn)識(shí)到擁有完整假包膜意味著腫瘤侵襲性弱，尚處于早期階段，局部擴(kuò)散或遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移可能性較小，因此可行保留腎單位手術(shù)，尤其是腫瘤剜除術(shù)[6]。腎腫瘤剜除術(shù)是保留腎單位手術(shù)的一種方式，即沿腫瘤假包膜和正常腎實(shí)質(zhì)之間的天然間隙鈍性剜除腫瘤而不攜帶肉眼可見的正常腎實(shí)質(zhì)。對(duì)術(shù)前影像學(xué)顯示腫瘤局限、假包膜完整、未見包膜外腫瘤浸潤(rùn)、術(shù)中腫瘤界限清楚的小腎癌患者腫瘤剜除術(shù)也是合理的手術(shù)選擇 。在之前的研究中，對(duì)于Xp11.2易位性腎癌的術(shù)前診斷和手術(shù)方式選擇，有研究表明，通過(guò)CT的對(duì)比分析，Xp11.2易位性腎癌在強(qiáng)化幅度方面明顯小于腎透明細(xì)胞癌。對(duì)于發(fā)現(xiàn)腎臟占位性病變的兒童和年輕患者，如CT值增強(qiáng)<50 Hu，就可考慮系Xp11.2易位性腎癌這一腎細(xì)胞癌亞型的可能[7]，而在手術(shù)方式的選擇上，Xp11.2易位性腎癌在術(shù)前缺乏預(yù)估病理亞型的有效手段，一般參照腎細(xì)胞癌治療原則制定手術(shù)方案。

作者從Xp11.2易位性腎癌假包膜特性上入手，收集南京鼓樓醫(yī)院22位Xp11.2易位性腎癌患者，對(duì)比腎細(xì)胞癌中最常見的腎透明細(xì)胞癌，分析了用腎腫瘤剜除術(shù)治療完整假包膜的小型XP11.2異位性腎癌的治療效果。

1 資料與方法

1.1 患者資料 收集從2007年6月到2015年11月共27例經(jīng)TFE3免疫組化染色和TFE3分離的熒光原位雜交(fluorescence in-situ hybridization polyclonal，F(xiàn)ISH)技術(shù)確診的Xp11.2易位性腎癌患者的資料，同時(shí)收集了32位接受過(guò)外科切除治療的腎透明細(xì)胞癌患者的資料。①Xp11.2易位性腎癌組，男性12例，女性15例，年齡3～64歲，平均(29.5±2.8)歲，其中19人接受根治性腎切除術(shù)治療，其余8人接受了腎腫瘤剜除術(shù)治療(其中1位接受的是射頻消融輔助的剜除治療)②腎透明細(xì)胞癌組：男性22例，女性10例，年齡40～81歲，平均(60.2±2.2)歲，其中12人接受根治性腎切除術(shù)治療，其余20人接受了腎腫瘤剜除術(shù)治療。其外科手術(shù)治療都依據(jù)標(biāo)準(zhǔn)指南操作，并且沒有出現(xiàn)圍手術(shù)期的死亡。

1.2 研究方法

1.2.1 手術(shù)方式選擇 最大直徑≤7 cm的小型Xp11.2易位性腎癌，尤其是腫瘤≤4 cm中分界清晰并且淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移陰性、CT圖像上未見遠(yuǎn)端轉(zhuǎn)移的患者我們首選腎腫瘤剜除術(shù)[8-9]，特別是解剖學(xué)或者功能性孤立腎腫瘤患者。在結(jié)合患者術(shù)前檢查和其他綜合條件，與患者充分溝通后，選擇最適合患者的手術(shù)方式。

1.2.2 術(shù)后病理評(píng)分 2位高年資病理學(xué)專家分別記錄在Xp11.2易位性腎癌和腎透明細(xì)胞癌中假包膜的發(fā)生率和完整率，同時(shí)也記錄了接受腎腫瘤剜除治療后手術(shù)切口邊緣的情況?；颊逿MN分期依據(jù)第7屆美國(guó)癌癥聯(lián)合委員會(huì)制定指南[10]

1.2.3 術(shù)后隨訪 出院后所有患者都定期隨訪。第一年患者每3個(gè)月做1次增強(qiáng)CT檢查，隨后4年內(nèi)每半年檢查1次，5年后每年檢查1次。其間,復(fù)發(fā)的時(shí)間和情況、死亡時(shí)間、出現(xiàn)相應(yīng)情況的原因都有記錄。

1.2.4 標(biāo)本處理 將手術(shù)切除后保存在石蠟組織中的標(biāo)本切成4 μm的片段，并用蘇木素和伊紅染色，運(yùn)用TFE3 免疫組化染色和TFE3分離的熒光原位雜交分析 來(lái)檢測(cè)TFE3的重排并確診Xp11.2易位性腎癌[11]。

1.3 數(shù)據(jù)分析 用卡方檢驗(yàn)分析Xp11.2易位性腎癌和腎透明細(xì)胞癌假包膜的發(fā)生率和完整率。用t檢驗(yàn)或者卡方檢驗(yàn)分析接受根治性腎切除術(shù)或者腎腫瘤剜除術(shù)治療的腎細(xì)胞癌患者的其他病理學(xué)特征。通過(guò)生存率估計(jì)的乘積限法和秩和檢驗(yàn)法，計(jì)算接受根治性腎切除術(shù)或者腎腫瘤剜除術(shù)治療的腎透明細(xì)胞癌和Xp11.2易位性腎癌患者的生存率。統(tǒng)計(jì)分析運(yùn)用SPSS17.0軟件。P<0.05視為具有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

2 結(jié) 果

分析數(shù)據(jù)發(fā)現(xiàn)，Xp11.2易位性腎癌患者較腎透明細(xì)胞癌患者有更明顯的低齡和肉眼血尿(P<0.001)。從腫瘤大小上，Xp11.2易位性腎癌較腎透明細(xì)胞癌大很多(P=0.005)。Xp11.2易位性腎癌患者中假包膜發(fā)生率(19/27，70.4%)顯著低于腎透明細(xì)胞癌(32/32,100%)(P=0.001)。小型的Xp11.2易位性腎癌(直徑≤7 cm)較大的Xp11.2易位性腎癌假包膜的發(fā)生率更高(81.8%vs.20.0%，P=0.017)。XP11.2異位性腎癌假包膜完整性(13/19,68.4%)和腎透明細(xì)胞癌假包膜完整性(23/32,71.9%)相當(dāng)(P=1.000)。所有的假包膜侵犯均發(fā)生在腎實(shí)質(zhì)一側(cè)(表1、圖1)。

運(yùn)用不同外科手術(shù)方式治療下的腎透明細(xì)胞癌和Xp11.2易位性腎癌的臨床病理學(xué)特征及生存率數(shù)據(jù)見表2，圖2顯示接受腎腫瘤剜除術(shù)和根治性腎切除術(shù)治療后腎透明細(xì)胞癌和Xp11.2易位性腎癌的生存曲線。

8位接受腎腫瘤剜除術(shù)的Xp11.2易位性腎癌患者術(shù)后均存活并腫瘤未復(fù)發(fā)(表3)

圖1 Xp11.2易位性腎癌和腎透明細(xì)胞癌假包膜檢測(cè)(HE，×40)

A： Xp11.2易位性腎癌中未檢測(cè)到假包膜；B： Xp11.2易位性腎癌中檢測(cè)到完整且未侵犯的假包膜；C： Xp11.2易位性腎癌中檢測(cè)到侵犯腎實(shí)質(zhì)邊緣的假包膜；D：腎透明細(xì)胞癌中檢測(cè)到完整且未侵犯的假包膜；E： 腎透明細(xì)胞癌中檢測(cè)到侵犯腎實(shí)質(zhì)邊緣的假包膜。短箭頭代表假包膜，長(zhǎng)箭標(biāo)代表腫瘤侵犯。

表1 Xp11.2易位性腎癌和腎透明細(xì)胞癌的臨床病理學(xué)特征

項(xiàng) 目XP11．2易位性腎癌(n=22)腎透明細(xì)胞癌(n=32)P值性別(男/女)(例)12/1522/100．06平均年齡(范圍)(歲)29．5±2．8(3～64)60．2±2．2(40～81)<0．001肉眼血尿(有/總)(例)9/270/32<0．001平均直徑(范圍)(cm)5．10±0．40(3．0～10．0)3．80±0．23(2．0～6．2)0．005假包膜發(fā)生率(%)19/27(70．4)32/32(100)0．001假包膜完整率(%)13/19(68．4)23/32(71．9)1腫瘤大小分界(7cm)22/532/00．084<7cm年齡(范圍)(歲)30．0±3．2(3～64)0．2±2．2(40～81)<0．001<7cm腫瘤大小(cm)4．22±0．213．80±0．230．197≥7cm腫瘤大小(cm)8．72±0．33--<7cm假包膜發(fā)生率(%)18/22(81．8)32/32(100)0．023≥7cm假包膜發(fā)生率(%)1/5(20)--<7cm假包膜完整率(%)12/18(66．7)23/32(71．9)0．784≥7cm假包膜完整率(%)1/1(100)--

表2 不同手術(shù)方式腎透明細(xì)胞癌和Xp11.2易位性腎癌臨床病理學(xué)特征及生存率

項(xiàng) 目XP11．2易位性腎癌RN(n=19)TE(n=8)P值腎透明細(xì)胞癌RN(n=12)TE(n=12)P值年齡(歲)24．1±2．5(3～40)42．4±4．9(26～64)0．00170．2±2．8(51～81)54．2±2．1(40～69)<0．001腫瘤平均直徑(cm)5．5±0．50(3～10)4．0±0．4(3．2～5．5)0．4774．78±0．28(3．2～6．2)3．22±0．24(2．2～5．5)<0．001病理分級(jí)11/1/4/37/0/1/00．4499/0/1/218/0/0/20．395假包膜發(fā)生率(%)11/19(57．9)8/8(100)0．06112/12(100)20/20(100)1假包膜完整率(%)7/11(63．6)6/8(75)1．0005/12(41．7)18/20(90)0．006平均隨訪時(shí)間(月)41(5～85)34(5～44)0．39839．5(14～70)36．5(7～71)0．7953年總體生存率(%)841000．23386920．8455年總體生存率(%)631000．04686810．845

RN：根治性腎切除術(shù)；TE：腎腫瘤剜除術(shù)；病理分級(jí)采用Furman分級(jí)。

表3 8位接受腎腫瘤剜除治療的Xp11.2易位性腎癌患者的相關(guān)信息

案例性別年齡/歲腫瘤分側(cè)最大直徑/cm病理分期手術(shù)方式隨訪時(shí)間/月術(shù)后情況1女30右側(cè)3．2T1aM0N0射頻輔助下剜除術(shù)44存活，未復(fù)發(fā)2男29左側(cè)3．5T1aM0N0腎腫瘤剜除術(shù)39存活，未復(fù)發(fā)3女51右側(cè)5T1bM0N0腎腫瘤剜除術(shù)28存活，未復(fù)發(fā)4男26左側(cè)3．5T1aM0N0腎腫瘤剜除術(shù)36存活，未復(fù)發(fā)5男45右側(cè)5．5T1bM0N0腎腫瘤剜除術(shù)34存活，未復(fù)發(fā)6女39右側(cè)5．1T1bM0N0腎腫瘤剜除術(shù)5存活，未復(fù)發(fā)7男64左側(cè)3．2T1aM0N0腎腫瘤剜除術(shù)40存活，未復(fù)發(fā)8女55右側(cè)3T1aM0N0腎腫瘤剜除術(shù)42存活，未復(fù)發(fā)

圖2 不同術(shù)式治療后腎透明細(xì)胞癌和Xp11.2易位性腎癌的生存曲線

RN：根治性腎切除術(shù)；TE：腎腫瘤剜除術(shù)。

3 討 論

近年來(lái)小腎癌的檢出率逐漸增加，引起了腎細(xì)胞癌手術(shù)方式的變革，逐漸由腎癌根治術(shù)向保留腎單位手術(shù)轉(zhuǎn)變。相對(duì)于根治性手術(shù)，保留腎單位手術(shù)在保證同等腫瘤控制效果的同時(shí)保存了健康腎臟組織，降低了術(shù)后慢性腎功能不全及由此引起的心血管不良事件的發(fā)生率[12]。保留腎單位手術(shù)依據(jù)所切除正常腎臟組織的多少分為標(biāo)準(zhǔn)部分腎切除術(shù)和腫瘤剜除術(shù)。腫瘤剜除術(shù)即沿腫瘤假包膜和正常腎實(shí)質(zhì)之間的天然間隙鈍性剜除腫瘤，而不攜帶肉眼可見的正常腎臟實(shí)質(zhì)。研究表明腫瘤剜除術(shù)、標(biāo)準(zhǔn)部分腎切除術(shù)治療小腎癌可獲得相似的長(zhǎng)期無(wú)疾病進(jìn)展生存率和腫瘤特異性生存率[13]。但腫瘤剜除術(shù)保存了更多腎單位，減低了術(shù)中、術(shù)后出血和尿漏的發(fā)生率。腫瘤剜除術(shù)在帶來(lái)諸多收益的同時(shí)也引起了外科醫(yī)生對(duì)腫瘤殘留的擔(dān)憂，因此病例的選擇尤為重要。隨著對(duì)腎細(xì)胞癌假包膜研究的深入，人們逐漸認(rèn)識(shí)到腫瘤周圍是否存在完整的假包膜很大程度上決定了腫瘤剜除術(shù)的控瘤安全性和技術(shù)可行性。

在我們的研究中，腎透明細(xì)胞癌假包膜發(fā)生率為100%，和前人的報(bào)道相符[14]。盡管比腎透明細(xì)胞癌低，Xp11.2易位性腎癌中假包膜發(fā)生率也達(dá)到了70.4%。≤7 cm的Xp11.2易位性腎癌存在假包膜的概率為81.8%，而>7 cm的那些僅有20%存在假包膜。XP11.2異位性腎癌假包膜完整性(68.4%)和腎透明細(xì)胞癌假包膜完整性(71.9%)相持平。大多數(shù)的XP11.2異位性腎癌發(fā)生在兒童和年輕女性身上[2]。XP11.2異位性腎癌患者比腎透明細(xì)胞癌患者要年輕許多，并且40.9%的XP11.2異位性腎癌患者在診斷上主要依據(jù)肉眼血尿，可能是由于腫瘤侵犯腎臟集合系統(tǒng)，而腎透明細(xì)胞癌沒有此類表現(xiàn)。XP11.2異位性腎癌大小與腎透明細(xì)胞癌相比較大，并且對(duì)放化療都不敏感。外科手術(shù)治療被認(rèn)為是最有效的治療方法。在我們的研究中，19例XP11.2異位性腎癌患者接受了根治性腎切除治療，而總體5年生存率要比那些接受根治性腎切除治療的腎透明細(xì)胞癌患者低，主要是由于成年人身上出現(xiàn)的XP11.2異位性腎癌都相對(duì)較兇險(xiǎn)[3]。

考慮到≤7 cm的XP11.2異位性腎癌假包膜出現(xiàn)概率相對(duì)較高(81.8%)，完整度與腎透明細(xì)胞癌相當(dāng)，并且假包膜侵犯均發(fā)生在腎實(shí)質(zhì)一側(cè)，在治療較小的XP11.2異位性腎癌治療上，保留腎單位手術(shù)在降低腎功能不全風(fēng)險(xiǎn)的方面體現(xiàn)出了優(yōu)勢(shì)。影像學(xué)檢查諸如CT能夠在腫瘤定位、直徑、邊緣情況、假包膜、局部浸潤(rùn)、遠(yuǎn)端轉(zhuǎn)移等方面提供重要的信息，所以在應(yīng)對(duì)一些術(shù)前影像表明境界清晰的腫瘤，選擇剜除手術(shù)也比較合適。≤7 cm的腎細(xì)胞癌亞型，都比較局限，界限清晰，并且沒有淋巴結(jié)陽(yáng)性和遠(yuǎn)端轉(zhuǎn)移。

保留腎單位手術(shù)使用廣泛并且在治療小于4 cm的腎透明細(xì)胞癌中腫瘤特異性生存率已和根治性腎切除術(shù)治療相近[9]。在保留腎功能的條件下，保留腎單位手術(shù)應(yīng)對(duì)4～7 cm的腎透明細(xì)胞癌的腫瘤局部控制和根治性腎切除術(shù)效果相當(dāng)。腎腫瘤剜除術(shù)是一種沿著假包膜和腎實(shí)質(zhì)邊緣鈍性分離腫瘤組織的保留腎單位的手術(shù)[15]，而切緣病理結(jié)果會(huì)受到腫瘤周圍完整的纖維假包膜的影響[16]。在8例接受剜除治療的Xp11.2易位性腎癌患者中，切緣均為陰性，主要?dú)w功于其假包膜的完整性。

研究中，8例XP11.2異位性腎癌患者接受了剜除治療。在術(shù)前CT圖像上，這8例腫瘤大小為3.2～5.5 cm，分界清楚并且沒有淋巴結(jié)陽(yáng)性或是遠(yuǎn)端轉(zhuǎn)移的征象。其中有1例患者接受了射頻消融輔助的剜除治療。術(shù)后病理證實(shí)在這8例均有完整假包膜，并且手術(shù)切緣陰性，病理分期屬于Ⅰ期。在隨后的11～44個(gè)月的隨訪中，患者未出現(xiàn)復(fù)發(fā)或死亡。由于XP11.2異位性腎癌行剜除術(shù)的樣本只有8例，隨訪時(shí)間還不夠長(zhǎng)，還需要進(jìn)一步的隨訪。

在這項(xiàng)研究中，我們運(yùn)用TFE3免疫組化和FISH技術(shù)來(lái)排除XP11.2異位性腎癌診斷上的假陽(yáng)性和假陰性[11]。XP11.2異位性腎癌以涉及TFE3基因的XP11.2染色體上的異位而著稱。由于這些異位導(dǎo)致了TFE3蛋白的過(guò)表達(dá)，TFE3免疫組化染色常用于XP11.2異位性腎癌的診斷[17]。TFE3免疫組化染色無(wú)疑在診斷上很有幫助，但 XP11.2異位性腎癌的確診依賴于基因診斷。由于Xp11.2易位性腎癌涉及基因的改變，具有一定的復(fù)雜性，所以此次研究的相關(guān)結(jié)果需要后續(xù)的觀察和考證。受限于樣本量比較小、隨訪較短等因素， 以及術(shù)前影像診斷的準(zhǔn)確性，無(wú)法觀察到足夠的終點(diǎn)事件，要解決這些問題需要進(jìn)一步的研究。

總的來(lái)說(shuō)，小型的XP11.2異位性腎癌假包膜出現(xiàn)概率和完整性相對(duì)較高。盡管根治性腎切除術(shù)治療是XP11.2異位性腎癌的首選方案，腎腫瘤剜除術(shù)在保留腎功能上對(duì)于治療擁有完整假包膜小型的早期XP11.2異位性腎癌仍不失為一個(gè)很好的選擇。用剜除治療8例擁有完整假包膜的小型XP11.2異位性腎癌患者的初步嘗試取得了比較良好的效果。

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(編輯 王 瑋)

A preliminary study of pseudocapsule of renal cell carcinoma associated with Xp11.2 translocation in nephron sparing surgery

QIU Yu, GAN Wei-dong, XU Lin-feng, LIU Guang-xiang, YAO Lin-Fang, CHEN Xian-cheng, ZHANG Gu-tian, LI Xiao-Gong, Guo Hong-qian

(Department of Urology, Affiliated Drum Tower Hospital, Medical School of Nanjing University, Nanjing 210008, China)

Objective To evaluate the efficacy of nephron sparing surgery(NSS) for small renal cell carcinoma(RCC) associated with Xp11.2 translocation/TFE3 gene fusion by studying the pseudocapsule characteristics of Xp11.2 RCCs. Methods Clinical data of 32 patients with clear cell renal carcinoma(ccRCC) and 27 patients with Xp11.2 RCC who were confirmed by fluorescence in-situ hybridization polyclonal(FISH) assay during 2007 and 2015 were retrospectively reviewed. The pseudocapsule and other clinicopathological characteristics of the two subtypes of RCC and the survival of patients treated with radical nephrectomy(RN) as well as tumor enucleation(TE) were compared. Results Pseudocapsule incidence rate of Xp11.2 RCC(19/27, 70.4%) was lower than that of ccRCC(32/32, 100%,P=0.001) while pseudocapsule integrity rate of Xp11.2 RCC(13/19, 68.4%) was comparable with that of ccRCC(23/32, 71.9%,P=1.000). The 5-year overall survival of patients with ccRCC treated with RN and TE was 86% and 81%, respectively(P=0.845). Eight patients with small Xp11.2 RCC had a good recovery after NSS. Conclusion Over half of Xp11.2 RCC had pseudocapsules, whose integrity rate was comparable to that of ccRCC. A preliminary attempt to treat small Xp11.2 RCC with intact pseudocapsule by using NSS produced a favorable treatment outcome.

Xp11.2; TFE3; pseudocapsule; nephron sparing surgery; efficacy

2016-01-11

2016-03-19

國(guó)家自然科學(xué)基金(No.81572512)

甘衛(wèi)東，主任醫(yī)師.E-mail：gwd@nju.edu.cn

邱宇(1991-)，男(漢族)，碩士研究生，從事泌尿外科專業(yè).E-mail：z910518@163.com

R737.11

A

10.3969/j.issn.1009-8291.2016.06.004