鄭 磊，詹儒林，柳 鳳，李國(guó)平，趙艷龍，常金梅，何衍彪

（1.海南大學(xué)環(huán)境與植物保護(hù)學(xué)院，海南 海口 570228；2.中國(guó)熱帶農(nóng)業(yè)科學(xué)院南亞熱帶作物研究所，廣東 湛江 524091）

杧果感染細(xì)菌性角斑病菌后的生理代謝變化

鄭 磊1，2，詹儒林2，柳 鳳2，李國(guó)平2，趙艷龍2，常金梅2，何衍彪2

（1.海南大學(xué)環(huán)境與植物保護(hù)學(xué)院，海南 海口 570228；2.中國(guó)熱帶農(nóng)業(yè)科學(xué)院南亞熱帶作物研究所，廣東 湛江 524091）

為探討杧果對(duì)細(xì)菌性角斑病的抗性與生理指標(biāo)變化的關(guān)系，以感抗杧果品種紅杧6號(hào)（抗病品種）、貴妃杧（感病品種）為材料，采用刺傷接種法，測(cè)定杧果葉片中的超氧陰離子（O2-·）、過(guò)氧化氫（H2O2）、可溶性總糖、還原糖、游離氨基酸、可溶性蛋白及丙二醛（MDA）的含量。結(jié)果表明，杧果受Xanthomonas campestris pv.mangiferaeindicae侵染后，其體內(nèi)O2-·、H2O2、可溶性總糖、還原糖、游離氨基酸含量的變化與杧果抗性呈正相關(guān)；而MDA、可溶性蛋白含量的變化與抗性呈負(fù)相關(guān)。X.campestris pv.mangiferaeindicae侵染杧果后，O2-·、H2O2、可溶性總糖、還原糖、游離氨基酸、可溶性蛋白和MDA含量的變化規(guī)律與杧果抗性密切相關(guān)，初步確定為抗性生理指標(biāo)，可作為該病防控與育種的輔助指標(biāo)。

杧果；細(xì)菌性角斑?。豢剐裕簧镔|(zhì)；碳水化合物；活性氧

鄭磊，詹儒林，柳鳳，等.杧果感染細(xì)菌性角斑病菌后的生理代謝變化［J］.廣東農(nóng)業(yè)科學(xué)，2016，43（4）：67-72.

由油菜黃單孢菌杧果致病變種（X.campestris pv.mangiferaeindicae）引起的杧果細(xì)菌性角斑病分布很廣，在世界各杧果產(chǎn)區(qū)普遍發(fā)生，目前該病在海南、廣東等地均有報(bào)道，局部地區(qū)嚴(yán)重發(fā)生，該病主要為害杧果葉片、花芽、枝條和果實(shí)，感病后表現(xiàn)出病斑周圍黃暈、流膠和表面隆起等癥狀。一般造成的直接經(jīng)濟(jì)損失達(dá)15%～30%，嚴(yán)重的可高達(dá)50%，且近年來(lái)有為害加重的趨勢(shì)。植物受病原菌侵染后，體內(nèi)會(huì)產(chǎn)生一系列代謝變化，如蛋白質(zhì)、碳水化合物、酶、氨基酸等組分含量的變化，而這些變化與植物抗病性密切相關(guān)［1-4］。植物發(fā)生病害后會(huì)發(fā)生生理生化變化，而抗病性是由多種因素所形成的綜合作用［5］。目前，國(guó)內(nèi)對(duì)該病的研究主要集中在地理分布、病害發(fā)生流行規(guī)律、病原菌鑒定、病害診斷和防治等方面［6-11］。而關(guān)于杧果細(xì)菌性角斑病抗性與杧果葉片組織中生理指標(biāo)變化的關(guān)系目前報(bào)道仍不多。本研究以抗病品種紅杧6號(hào)、感病品種貴妃杧為材料，采用刺傷接種法，研究了杧果受X.campestris pv.mangiferaeindicae侵染后生理指標(biāo)的變化，旨在為闡明寄主與病原物的互作關(guān)系和豐富杧果細(xì)菌性角斑病病理的基礎(chǔ)理論，為進(jìn)一步研究該病害發(fā)生的內(nèi)在機(jī)制以及杧果細(xì)菌性角斑病的防控提供理論依據(jù)。

1 　材料與方法

1.1 試驗(yàn)材料

供試病原菌為杧果細(xì)菌性角斑病菌野油菜黃單胞菌杧果致病變種（X.campestris pv.mangiferaeindicae）。供試品種包括紅杧6號(hào)、貴妃杧，均采自中國(guó)熱帶農(nóng)業(yè)科學(xué)院南亞熱帶作物研究所杧果種質(zhì)資源圃。根據(jù)不同品種的病情指數(shù)分為抗病和感病植株。

1.2 試驗(yàn)方法

試驗(yàn)于2015年6月在中國(guó)熱帶農(nóng)業(yè)科學(xué)院南亞熱帶作物研究所杧果種質(zhì)資源圃進(jìn)行，以生長(zhǎng)一致的盆栽杧果苗為材料，每個(gè)品種處理5棵，采用刺傷接種法接種，以搖床培養(yǎng)2 d的病原菌懸浮液作為接種菌液。破傷面積控制在2～4 cm2，蓋上棉花保濕，以相同處理的無(wú)菌水為對(duì)照，分別于接種后12、24、48、96、144、192 h取樣，隨機(jī)取5片葉片測(cè)定生理生化指標(biāo)。3次重復(fù)，取平均值。

可溶性總糖含量的測(cè)定采用蒽酮-硫酸比色法，還原糖含量的測(cè)定采用3，5-二硝基水楊酸法，游離氨基酸含量的測(cè)定采用茚三酮法，可溶性蛋白含量的測(cè)定采用考馬斯亮藍(lán)G-250法，H2O2含量的測(cè)定參照林植芳等［12］的方法，超氧陰離子（O2-·）產(chǎn)生速率的測(cè)定參照王愛(ài)國(guó)等［13］和高俊鳳［14］的方法。MDA含量的測(cè)定參照Wang等［15］方法并稍作改進(jìn)，稱取0.5 g鮮樣，添加2 mL預(yù)冷的5%三氯乙酸冰浴下研磨成勻漿，于4℃ 12 000 r/min離心10 min，取上清液3 mL，加入3 mL 0.67% TBA搖勻于沸水中煮0.5 h后冷卻，然后在450、532、600 nm處測(cè)定吸光值，以TCA調(diào)零，按下式計(jì)算MDA（μmol/g，F(xiàn)W）含量：

式中，Vt表示提取液總體積（mL），Vs表示反應(yīng)用體積（mL），m表示樣品鮮重（g）。

1.3 數(shù)據(jù)處理及統(tǒng)計(jì)分析

所有數(shù)據(jù)采用Excel作圖和SAS軟件對(duì)數(shù)據(jù)進(jìn)行分析。

2 結(jié)果與分析

2.1 不同品種杧果接種病菌后可溶性總糖含量的動(dòng)態(tài)變化

植物糖含量的變化與植物的抗性密切相關(guān)。圖1顯示，整體上接種病原菌后不同抗性杧果葉片的可溶性總糖含量均低于對(duì)照，抗性品種紅杧6號(hào)接種后12～48 h稍有上升并略高于對(duì)照，96 h后顯著下降并低于對(duì)照。而貴妃杧品種的葉片中，發(fā)病24 h之后可溶性總糖含量顯著下降且低于對(duì)照，與未接種相比，感病品種貴妃杧可溶性總糖含量的降幅（32.38%）顯著高于紅杧6號(hào)（5.31%），但抗性品種紅杧6號(hào)的可溶性總糖含量（48.54 mg/g）高于感病品種貴妃杧（41.99 mg/g）。由可溶性總糖含量的變化規(guī)律來(lái)看，可溶性總糖含量變化與杧果抗病性呈正相關(guān)。

圖1 不同品種杧果接種病菌后可溶性總糖含量的動(dòng)態(tài)變化

2.2 不同品種杧果接種病菌后還原糖含量的動(dòng)態(tài)變化

從圖2可以看出，接種病原菌后對(duì)不同抗性杧果葉片還原糖含量均有一定影響。感病品種貴妃杧和抗病品種紅杧6號(hào)的還原糖含量在接種后12～48 h均先上升后下降，隨后均明顯下降且低于對(duì)照，接種后144 h降至最低（分別是對(duì)照的0.53 和0.51倍），兩個(gè)處理間差異不大，總體來(lái)看貴妃杧和紅杧6號(hào)都呈下降趨勢(shì)，從變化幅度水平看，與對(duì)照相比貴妃杧降幅較大，初步推測(cè)可能是貴妃杧由于病原菌的侵染，以還原糖作為碳源消耗的原因。從還原糖含量變化的規(guī)律來(lái)看，還原糖含量與抗病性呈正相關(guān)。

圖2 不同品種杧果接種病菌后還原糖含量的動(dòng)態(tài)變化

2.3 不同品種杧果接種病菌后游離氨基酸含量的動(dòng)態(tài)變化

氨基酸是構(gòu)成蛋白質(zhì)的基本單位，是一項(xiàng)重要的生理指標(biāo)，植物受到病原菌侵染后游離氨基酸含量會(huì)發(fā)生變化。由圖3可知，紅杧6號(hào)、貴妃杧接種后游離氨基酸含量均顯著高于對(duì)照，均呈現(xiàn)先上升后下降的趨勢(shì)。從游離氨基酸含量來(lái)看貴妃杧（每100 g 26.3 mg，F(xiàn)W）高于紅杧6號(hào)（每100 g 26.13 mg，F(xiàn)W），差異不顯著。但紅杧6號(hào)氨基酸含量的增幅（135.86%）顯著高于貴妃杧（78.56%）。從游離氨基酸含量的變化規(guī)律來(lái)看，游離氨基酸含量變化動(dòng)態(tài)與抗病性呈正相關(guān)。

圖3 不同品種杧果接種病菌后游離氨基酸含量的動(dòng)態(tài)變化

2.4 不同品種杧果接種病菌后MDA含量的動(dòng)態(tài)變化

植物細(xì)胞受病害脅迫會(huì)發(fā)生膜脂化氧化，MDA是其最終產(chǎn)物之一，其含量高低反映植物受害的程度。從圖4可以看出，接種后紅杧6號(hào)、貴妃杧的MDA含量均顯著高于對(duì)照，兩個(gè)杧果品種都呈現(xiàn)先上升后下降的趨勢(shì)，且同時(shí)在接種后96 h達(dá)到最大值。從MDA含量來(lái)看，貴妃杧的MDA含量高于紅杧6號(hào)，差異顯著，說(shuō)明膜脂化氧化損傷程度比紅杧6號(hào)更嚴(yán)重。但紅杧6號(hào)MDA含量的增幅在接種后12～48 h較高，而貴妃杧在接種后96～192 h增幅較高，這與接種病菌后寄主的顯癥時(shí)間相吻合，說(shuō)明MDA與杧果抗細(xì)菌性角斑病密切相關(guān)。

圖4 不同品種杧果接種病菌后MDA含量的動(dòng)態(tài)變化

圖5 不同品種杧果接種病菌后可溶性蛋白含量的動(dòng)態(tài)變化

2.5 不同品種杧果接種病菌后可溶性蛋白含量的動(dòng)態(tài)變化

蛋白質(zhì)是一項(xiàng)重要的生理指標(biāo)，植物受病原菌的侵染會(huì)引起植物體內(nèi)蛋白質(zhì)含量的變化。兩個(gè)杧果品種植株葉片中可溶性蛋白含量變化如圖5所示，接種后紅杧6號(hào)的可溶性蛋白含量低于對(duì)照，呈下降的趨勢(shì)；而貴妃杧的可溶性蛋白含量則高于對(duì)照。接種后12～48 h紅杧6號(hào)的可溶性蛋白含量相對(duì)較平穩(wěn)，而貴妃杧的可溶性蛋白含量則急劇上升且高于對(duì)照；接種后48～192 h紅杧6號(hào)的可溶性蛋白含量急劇下降且低于對(duì)照，接種后144 h達(dá)到最低且比對(duì)照低94.55%，貴妃杧的可溶性蛋白含量則高于對(duì)照且保持較高水平。這可能是由于病原菌的侵入，導(dǎo)致寄主在抗病過(guò)程中消耗蛋白以供應(yīng)能量，或使蛋白表達(dá)受阻，所以抗性品種紅杧6號(hào)可溶性蛋白含量低于對(duì)照。從變化規(guī)律來(lái)看，蛋白質(zhì)含量變化與抗病性呈負(fù)相關(guān)。

2.6 不同品種杧果接種病菌后H2O2含量的動(dòng)態(tài)變化

從圖6可以看出，接種后紅杧6號(hào)、貴妃杧的H2O2含量均顯著高于對(duì)照，紅杧6號(hào)的H2O2含量在接種后24 h后達(dá)到一個(gè)峰值，顯著高于對(duì)照，接種后48 h降低但仍高于對(duì)照，而后隨著病原菌的入侵H2O2含量繼續(xù)增加，貴妃杧的H2O2含量接種后繼續(xù)上升，在接種后48 h達(dá)到峰值，比對(duì)照提高37.14%，差異達(dá)顯著水平，隨后H2O2含量相對(duì)較平穩(wěn)。從整體含量上看，紅杧6號(hào)的H2O2含量高于貴妃杧含量，紅杧6號(hào)H2O2含量的平均增幅（51.9%）顯著高于貴妃杧（26.25%），說(shuō)明H2O2含量與抗病性密切相關(guān)且呈正相關(guān)。

圖6 不同品種杧果接種病菌后H2O2含量的動(dòng)態(tài)變化

2.7 不同品種杧果接種病菌后O2-·產(chǎn)生速率的動(dòng)態(tài)變化

由圖7可知，兩種杧果品種接種后O2-·的產(chǎn)生速率都有所提高，紅杧6號(hào)接種后12 h其O2-·產(chǎn)生速率顯著高于對(duì)照，分別在接種后48 h和144 h達(dá)到峰值Ⅰ、峰值Ⅱ，峰值Ⅱ大于峰值Ⅰ，并且顯著高于對(duì)照，接種后紅杧6號(hào)的O2-·產(chǎn)生速率呈現(xiàn)先下降后上升循環(huán)的趨勢(shì)。接種后96 h貴妃杧的O2-·產(chǎn)生速率顯著高于對(duì)照，隨后顯著下降，192 h后又升高；貴妃杧的O2-·生產(chǎn)速率呈現(xiàn)出先下降后上升的趨勢(shì)。兩個(gè)處理間的O2-·生產(chǎn)速率相差不大，但紅杧6號(hào)O2-·產(chǎn)生速率的增幅顯著大于貴妃杧，說(shuō)明O2-·產(chǎn)生速率與抗病性呈正相關(guān)。

圖7 不同品種杧果接種病菌后O2-·產(chǎn)生速率的動(dòng)態(tài)變化

3 結(jié)論與討論

病原菌侵染植物后，寄主體內(nèi)會(huì)發(fā)生一系列的生理代謝變化，如體內(nèi)碳水化合物、氨基酸、蛋白質(zhì)等的含量都會(huì)發(fā)生變化，而這些變化與植物抗病性有著密切關(guān)系［1-4］。糖作為植物本身各類代謝的物質(zhì)和能量來(lái)源，也可以作為病原菌的營(yíng)養(yǎng)來(lái)源。糖含量與植物的抗病性有一定關(guān)系［1］，有報(bào)道認(rèn)為糖含量越高越抗?。?6］，有研究發(fā)現(xiàn)含糖量越高越有利于病害發(fā)生［17］，但也有學(xué)者認(rèn)為糖含量與抗病性沒(méi)有相關(guān)性［18］。蛋白質(zhì)是基因表達(dá)的產(chǎn)物，同時(shí)也是植物性狀表現(xiàn)的物質(zhì)基礎(chǔ)，蛋白質(zhì)含量與品種抗病性有一定關(guān)系。李佐同等［19］認(rèn)為可溶性蛋白含量與抗病性呈正相關(guān)，郭陞垚等［20］則認(rèn)為蛋白質(zhì)含量與抗病性呈負(fù)相關(guān)。氨基酸作為蛋白質(zhì)的基本組成單位，是一切生命存在的基石，參與到所有生命，因此植物生長(zhǎng)發(fā)育離不開(kāi)氨基酸。楊輝等［21］認(rèn)為氨基酸含量與抗病性呈正相關(guān)，胡莉莉［22］研究發(fā)現(xiàn)氨基酸含量與抗病性呈負(fù)相關(guān)，而張淑紅［23］則認(rèn)為氨基酸與抗病性不相關(guān)。當(dāng)植物細(xì)胞受到嚴(yán)重破壞后產(chǎn)生活性氧進(jìn)而發(fā)生膜質(zhì)過(guò)氧化反應(yīng)，MDA含量會(huì)提高［24］，其含量高低反映植物受害程度。有研究發(fā)現(xiàn)MDA含量與抗病性呈負(fù)相關(guān)［25］，也有研究發(fā)現(xiàn)其與抗病性呈正相關(guān)［26］。正常情況下，植物體內(nèi)的活性氧濃度極低且處于一種動(dòng)態(tài)平衡狀態(tài)，當(dāng)受到病原物脅迫后其失去平衡，造成活性氧的大量積累，稱為氧迸發(fā)［27］。植物體內(nèi)所產(chǎn)生的活性氧與植物抗病性密切相關(guān)［28］，曾永三等［29］研究發(fā)現(xiàn)抗病品種的O2-·產(chǎn)生速率小于感病品種，王晨芳等［30］研究發(fā)現(xiàn)抗性品種的H2O2含量以及O2-·產(chǎn)生速率均高于感病品種。由此可見(jiàn)這些生理指標(biāo)與寄主抗病性有著重要的關(guān)系。

本研究結(jié)果表明，不同抗性杧果品種感病后還原糖含量、可溶性總糖含量均小于對(duì)照，且感病品種降幅均大于抗病品種，與王玲平［31］研究結(jié)果相似。這可能是由于病原菌的入侵使作為營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)的糖被消耗，說(shuō)明糖含量越高越抗??；也可能與杧果機(jī)體自身和不同病原菌有關(guān)，也有可能是在杧果與病原菌的互作過(guò)程中，糖相關(guān)代 謝基因被抑制的結(jié)果，這有待進(jìn)一步深入研究。接種后不同品種杧果葉片內(nèi)MDA含量均高于對(duì)照，感病品種的MDA含量顯著高于抗病品種。接種后12～48 h抗病品種MDA含量的增幅大于感病品種，接種后96～192 h感病品種MDA含量的增幅大于抗病品種。這可能是因?yàn)榻臃N前期由于受病原菌的侵染，抗病品種機(jī)體中大量產(chǎn)生活性氧，導(dǎo)致機(jī)體發(fā)生過(guò)敏反應(yīng)而表現(xiàn)為抗病，使得MDA大幅增加。隨著發(fā)病時(shí)間的推移，感病品種的MDA含量較高且增幅較大，說(shuō)明感病品種受損害程度比較嚴(yán)重，MDA含量變化與杧果抗病性呈負(fù)相關(guān)，與陸君［25］的研究結(jié)果一致。接種后感病品種的可溶性蛋白含量均高于對(duì)照，而抗病品種的可溶性蛋白含量則低于對(duì)照。可溶性蛋白含量與抗病性呈負(fù)相關(guān)，與張淑紅［23］研究結(jié)果相似。一方面，可能是病原菌刺激了機(jī)體蛋白質(zhì)的降解，降解產(chǎn)物有可能參與其他代謝途徑，阻止病害發(fā)生，從而表現(xiàn)為抗??；另一方面，也可能是感病品種由于病原菌的入侵，抗病基因表達(dá)受到抑制，而寄主與細(xì)菌性角斑病菌相互作用的蛋白有可能是致病蛋白，也可能與機(jī)體自身有關(guān)，這有待進(jìn)一步深入研究。不同抗性杧果品種接種后H2O2含量及O2-·產(chǎn)生速率均高于對(duì)照，抗病品種葉片中的H2O2含量顯著高于感病品種，且抗病品種H2O2含量的增幅顯著高于感病品種，而抗病品種的O2-· 產(chǎn)生速率增幅顯著高于感病品種，這與王晨芳等［30］研究結(jié)果相似。這推測(cè)可能是抗病品種與病原菌互作產(chǎn)生大量的活性氧，從而發(fā)生過(guò)敏性細(xì)胞死亡反應(yīng)，限制了病原菌的進(jìn)一步擴(kuò)散，從而表現(xiàn)為抗?。桓胁∑贩N未發(fā)生過(guò)敏反應(yīng)從而表現(xiàn)為感病。

本研究發(fā)現(xiàn)了不同抗性杧果受X.campestris pv.mangiferaeindicae侵染后還原糖、可溶性糖、氨基酸、H2O2、O2-·、MDA和可溶性蛋白含量的變化過(guò)程與杧果抗細(xì)菌性角斑病的關(guān)系，結(jié)果表明：還原糖、可溶性總糖、氨基酸、H2O2和O2-·的變化與杧果抗病性呈正相關(guān)，MDA和可溶性蛋白的變化與杧果抗病性呈負(fù)相關(guān)。初步確定這些指標(biāo)與杧果抗病性有密切的聯(lián)系，而寄主對(duì)病原物的抗性是由一系列生理生化過(guò)程決定的，抗性與寄主體內(nèi)的多種化合物種類及其含量有關(guān)。要全面了解抗病性的生理生化機(jī)制，還需要從包括酶、酚類以及核酸等多種生化組分的作用進(jìn)一步開(kāi)展研究，為抗病育種提供相關(guān)理論基礎(chǔ)。

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（責(zé)任編輯 張輝玲）

Physiological metabolic changes of mango infected by bacterial leaf spot pathogen

ZHENG Lei1，2，ZHAN Ru-lin2，LIU Feng2，LI Guo-ping2，ZHAO Yan-long2，CHANG Jin-mei2，HE Yan-biao2
（1.College of Environment and Plant Protection，Hainan University，Haikou 570228，China；2.South Asia Tropical Crop Research Institute，Chinese Academy of Tropical Agricultural Sciences，Zhanjiang 524091，China）

To explore the relationship of resistance to bacterial angular leaf spot in mango and changes of its physiological parameters，we tested the contents of superoxide anion （O2-·），hydrogen perox-ide，total soluble sugars，reducing sugars，free amino acids，soluble proteins and malondialdehyde （MDA） in mango leaves of No.6 Hongmango （resistance） and Guifeimango （susceptible）.It indicated that mango infected by X.campestris pv.mangiferaeindicae，the changes of the contents of its superoxide anion （O2-·），hydrogen peroxide （H2O2），total soluble sugars，reducing sugars and free amino acids were positively correlated with mango resistance，malondialdehyde （MDA） and soluble proteins were negatively correlated with mango resistance.After X.campestris pv.mangiferaeindicae infected mango，variation from the contents of its superoxide anion （O2-·） production rate，hydrogen perox-ide （H2O2），total soluble sugars，reducing sugars，free amino acids，soluble proteins and malondialdehyde （MDA） were closely related to the mango resistance.They were initially identified as resistant physiological indexes，and could be used as auxiliary indicators of the disease prevention，control and breeding.

mango；bacterial leaf spot；resistance；biochemicals；carbohydrate；reactive oxygen species

S667.7

A

1004-874X（2016）04-0067-06

10.16768/j.issn.1004-874X.2016.04.014

2015-11-11

中央級(jí)非盈利性研究機(jī)構(gòu)基本科研業(yè)務(wù)費(fèi)研究專項(xiàng)（1630062014007）；海南省自然科學(xué)基金（20163109）

鄭磊（1988-），男，在讀碩士生，E-mail：1210043316@qq.com

柳鳳（1984-），女，博士，助理研究員，E-mail：liufengneau@163.com