張　亮,王曉娟,王　強,王　茜,張云飛,金　樑,*

1 蘭州大學, 草地農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)國家重點實驗室 草地農(nóng)業(yè)科技學院, 蘭州　730020 2 上海自然博物館, 自然史研究中心,上?？萍拣^, 上?！?00127

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同位素示蹤技術在叢枝菌根真菌生態(tài)學研究中的應用

張亮1,王曉娟2,王強1,王茜1,張云飛2,金樑2,*

1 蘭州大學, 草地農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)國家重點實驗室 草地農(nóng)業(yè)科技學院, 蘭州730020 2 上海自然博物館, 自然史研究中心,上海科技館, 上海200127

摘要:叢枝菌根(arbuscular mycorrhizal,AM)真菌是生態(tài)系統(tǒng)中重要的土壤微生物之一。AM真菌菌絲體網(wǎng)絡是由AM真菌菌絲體在土壤生態(tài)系統(tǒng)中連接兩株或兩株以上植物根系所形成的菌絲體網(wǎng)絡。隨著菌根學研究的深入,如何直觀的揭示AM真菌的生態(tài)學功能已經(jīng)成為相關領域關注的熱點問題。研究發(fā)現(xiàn),利用同位素示蹤技術可以開展AM真菌與宿主植物對土壤礦質營養(yǎng)的吸收、轉運等方面的研究,以及菌絲體網(wǎng)絡對不同宿主植物之間營養(yǎng)物質的分配研究和AM真菌在生態(tài)系統(tǒng)生態(tài)學中的功能研究?；诖?為了闡明同位素示蹤技術在AM真菌研究中的價值,圍繞菌根學最新研究進展,系統(tǒng)回顧了利用同位素示蹤技術探究AM共生體對不同元素吸收和轉運的機制、同位素示蹤技術在AM真菌菌絲體網(wǎng)絡研究中的價值和利用同位素示蹤技術研究AM真菌在生態(tài)系統(tǒng)中的功能,為AM真菌生態(tài)學功能的研究提供理論基礎,并對本領域未來的研究方向和應用前景進行展望。

關鍵詞：叢枝菌根真菌；叢枝菌根網(wǎng)絡；生態(tài)系統(tǒng)；同位素示蹤技術；吸收和轉運機制

AM真菌是陸地生態(tài)系統(tǒng)中的重要組成部分,可以與大約80%陸生高等植物的根系形成互惠共生體。AM菌根共生體可以提高宿主植物對土壤礦質營養(yǎng)元素的吸收,促進植物的生長發(fā)育[1]。AM真菌菌絲體通過連接兩株或兩株以上植物根系形成叢枝菌根網(wǎng)絡(arbuscular mycorrhizal network,AMN),從而調節(jié)植物之間營養(yǎng)物質的分配和對資源的競爭[2]。通過AMN,植物之間可以相互傳遞水分、礦質營養(yǎng)、化感物質,甚至信號物質等[3]。

隨著菌根學研究的深入,當前的菌根生態(tài)學研究已經(jīng)從個體、種群水平向群落和生態(tài)系統(tǒng)生態(tài)學方向發(fā)展,如何直觀的揭示AM真菌的生態(tài)學功能已經(jīng)成為相關領域關注的熱點問題。研究發(fā)現(xiàn),利用同位素示蹤技術可以開展AM真菌與宿主植物對土壤礦質營養(yǎng)的吸收、轉運等方面的研究。如利用32P或33P示蹤技術研究發(fā)現(xiàn)菌根途徑在植物吸收P元素過程中起到非常重要的作用。與非菌根營養(yǎng)植物相比,菌根營養(yǎng)植物在接種AM真菌后可以促進植物吸收更多的P元素,并將其轉運給宿主植物利用[4]。另一方面,利用同位素示蹤技術可以開展菌絲體網(wǎng)絡對不同宿主植物之間營養(yǎng)物質的分配研究。在植物群落中,利用同位素示蹤技術研究表明AMN在植物之間營養(yǎng)物質分配和資源競爭中發(fā)揮了重要的調節(jié)作用[5- 6],而且也可以利用同位素示蹤技術開展AM真菌在生態(tài)系統(tǒng)生態(tài)學中的功能研究。如利用15N和13C研究發(fā)現(xiàn)AMN可以促進生態(tài)系統(tǒng)中的C循環(huán)和N循環(huán)[7]。基于此,為了闡明同位素示蹤技術在叢枝菌根生態(tài)學研究中的價值與功能,本研究擬圍繞同位素示蹤技術在菌根生態(tài)學領域已經(jīng)取得的成果進行綜述,以期為揭示AM真菌的生態(tài)學功能提供理論依據(jù)。

1AM共生體對不同營養(yǎng)元素吸收和轉運的機制

目前,有關AM真菌的研究多關注其對宿主植物生長的促生效應,其中AM真菌菌絲體網(wǎng)絡對營養(yǎng)元素的吸收和轉運在菌根營養(yǎng)植物吸收土壤礦質營養(yǎng)中占有重要地位。AM真菌與植物之間形成互惠共生的依據(jù)是營養(yǎng)的雙向運輸。植物供給AM真菌光合產(chǎn)物,而AM真菌可以促進宿主植物根系提高對土壤中低濃度、移動性弱的營養(yǎng)元素的吸收,尤其是P元素[8]。利用同位素示蹤技術研究證實,AM真菌菌絲體能夠從土壤中獲取營養(yǎng)物質(如N、P、K等),并將其轉運給宿主植物以供其生長利用[9]。

1.1AM真菌吸收、轉運P元素

由于植物根際土壤中P元素的移動性較差,植物根系只能吸收根毛到達區(qū)域的P,造成該土壤微區(qū)域中P元素的匱乏。AM真菌和宿主植物形成菌根共生體,擴大宿主植物根系的吸收范圍。研究發(fā)現(xiàn)AM真菌菌絲體可以擴散至距離植物根系至少11 cm處的土壤區(qū)域[10]。Smith等[8]利用32P示蹤技術研究AM真菌根外菌絲體對土壤中P元素的吸收和轉運,發(fā)現(xiàn)AM真菌菌絲體可以生長穿過營養(yǎng)匱乏區(qū),進而可以吸收較遠處的P元素。32P示蹤技術在白車軸草(Trifoliumrepens)實驗中也證實AM真菌顯著促進宿主植物對P元素的吸收,其機理是由于AM真菌增強了根系細胞膜表面P轉運蛋白的活性[11]。Ardakani等[11]利用32P示蹤技術研究不同AM真菌種類和不同小麥品種對小麥植株吸收營養(yǎng)元素的影響,發(fā)現(xiàn)菌根共生體吸收效率越高,小麥獲取的32P越多。AM真菌能夠促進植物對土壤中P元素的吸收,但土壤中P元素的含量顯著影響AM真菌與植物之間的互作：當土壤中可溶性P含量稀少時,植物通過菌根共生體而獲益；當土壤中可溶性P含量豐富時,植物依賴自身的根系即可吸收到充足的P營養(yǎng),導致從AM共生體處獲取的P元素減少或不提供P元素。同時AM真菌作為專性共生微生物,仍需從宿主植物處獲取光合產(chǎn)物,導致AM真菌對宿主植物的種間關系轉變?yōu)橹行孕蛞种菩猍12]。

隨著相鄰植物根系對土壤中P元素的消耗造成根系直接吸收土壤中P元素的量減少[8],由菌根途徑吸收的P元素在植物體內P營養(yǎng)中起到重要作用。菌根植物可以通過根系表皮和根毛直接吸收P元素,或者通過AM真菌的根外菌絲吸收。同位素示蹤技術研究菌根共生體對P的吸收機制,發(fā)現(xiàn)菌根植物吸收過程包括植物根系直接吸收途徑和菌根途徑[4]。根系直接吸收過程主要是在根系表皮和根毛中高親和力磷酸轉運蛋白的作用下對磷酸鹽進行吸收、轉運。菌根途徑主要位于根毛區(qū),通過AM真菌根外菌絲體中高親和力磷酸轉運蛋白將土壤中的P以磷酸鹽顆粒形式吸收到根外菌絲體內,受電化學勢梯度的制約,在根外菌絲體內將磷酸鹽轉化為帶負電荷的多聚磷酸鹽,再將其轉移到根內菌絲體中。多聚磷酸鹽在根內菌絲體中轉化為磷酸鹽,隨后將其轉運釋放到根系細胞間,通過質外體途徑進行轉運,最后在H+-ATPases酶和磷酸轉運蛋白的共同作用下將磷酸鹽轉運入根系皮層細胞,進入生理生化代謝循環(huán)(圖1)。

圖1　菌根營養(yǎng)植物根系直接或通過AM共生體吸收32P的過程示意圖Fig.1　The process of root uptake32P directly or through AM symbionts in mycotrophic plant roots圖中藍色圓圈表示磷酸轉運蛋白；洋紅色三角形表示H+-ATPases酶；紅色曲線條表示AM真菌菌絲；菌根界面表示根內菌絲在皮層細胞中形成的叢枝結構和AM共生體對32P的轉運過程;植物根系快速吸收土壤中的P元素,造成靠近根系土壤區(qū)域為P匱乏區(qū),而AM真菌菌絲體可以穿過P匱乏區(qū)吸收距離植物根系較遠處的P元素

1.2AM真菌吸收轉運N元素

同位素示蹤技術研究證實AM真菌可以吸收土壤中不同形態(tài)的N元素,包括有機N和無機N[16]。Frey等[17]利用同位素示蹤技術,采用分室培養(yǎng)系統(tǒng)研究發(fā)現(xiàn)AM真菌菌絲體吸收轉運給宿主植物的N元素最高可達到植物總吸收N量的30%。同位素示蹤技術不僅證實AM真菌可以吸收轉運土壤中的N元素,而且可以確定AM真菌供給宿主植物根系N元素的量。

1.2.1AM真菌對無機N的吸收轉運

采用分室培養(yǎng)系統(tǒng),發(fā)現(xiàn)摩西球囊霉(Glomusmosseae)侵染芹菜后菌絲室內15N轉運給芹菜的量比未接種AM真菌的芹菜更多；而且當土壤中的N元素被強烈吸附于粘土礦物、僅以少量的銨態(tài)N形式存在時,AM真菌對植物吸收N元素起到重要作用[10]。此外,利用15N示蹤技術研究AM真菌孢子中的N來源,證實AM真菌孢子中的N源大部分是從土壤中獲得,少量N源通過根系分泌物獲取[22]。

1.2.2AM真菌對有機N的吸收轉運

有機N占土壤總N的絕大部分,研究發(fā)現(xiàn)AM真菌能夠利用土壤中的有機N。如Jin等[23]研究證實在單菌培養(yǎng)條件下根內球囊霉(Glomusintraradices)的根外菌絲體可以吸收精氨酸。采用15N示蹤技術,研究發(fā)現(xiàn)與不接種植物相比,菌根植物能更有效地吸收一些簡單的有機態(tài)N元素,如氨基酸[24]。

利用同位素示蹤技術研究表明,AM真菌可以從復雜的有機N中吸收N元素。Leigh等[25]將磨碎的植物地上部材料作為有機物質添加到菌絲室中,采用13C和15N示蹤技術研究AM真菌能否分解有機N？結果發(fā)現(xiàn)植物通過AM共生體可以獲取15N,但AM真菌沒有轉運13C,表明有機N沒有被AM真菌菌絲體吸收轉運給宿主植物[25]。Hodge等[26]研究發(fā)現(xiàn)AM共生體提高了土壤中有機物質(植物葉片)的分解,通過AM共生體從有機物質中獲取的15N占有機物質中總N量的72%,但獲取的這部分15N僅僅占植物總N量的7%。利用15N標記磨碎的黑麥草地上部材料作為有機物質,研究AM真菌菌絲體對有機物質中N元素的吸收轉運,采用三分室培養(yǎng)系統(tǒng)研究發(fā)現(xiàn)AM真菌菌絲體進入有機物質分室中的菌絲體數(shù)量超過未接種植物分室中的菌絲體數(shù)量。此外,接種室中植物15N含量占有機物質中總N量的15%,而對照組接種植物分室中的植物15N含量僅為5%,表明接種AM真菌后植物獲得的額外N元素是由AM真菌菌絲體轉運給宿主植物[26]。Hodge等[27]研究發(fā)現(xiàn)AM真菌菌絲體可以獲取有機物質中的15N,并且與有機物質中菌絲體的增殖有關,但AM真菌菌絲體中沒有13C富集。說明AM真菌獲取的是無機態(tài)N,而不是有機態(tài)N,可能是由于AM真菌沒有腐生能力,不能分解有機物質。Smith等[1]研究發(fā)現(xiàn)AM共生體與外生菌根、歐石蘭類菌根不同,AM真菌沒有參與有機質中N的分解,但AM真菌可以促進將礦化的無機N轉運給宿主植物。

1.2.3AM真菌對N元素的吸收轉運機制

1.3AM共生體與C元素的分配

同位素示蹤技術研究發(fā)現(xiàn)宿主植物可以為AM真菌分配C元素。Lekberg等[28]利用13CO2標記仙女菊根姑草(Hypochoerisradicata),研究發(fā)現(xiàn)在冰凍的氣候條件下植物可以將大約30%的光合產(chǎn)物(C)分配給AM真菌。Fitter[29]研究發(fā)現(xiàn)植物可以為AM真菌供給C元素,并且經(jīng)過AM真菌菌絲體將13C釋放到根際土壤區(qū)域。分析其原因是由于宿主植物供給AM真菌C元素營養(yǎng)是為了其自身可以通過AM真菌菌絲體的反饋作用獲取土壤中的礦質營養(yǎng)[30]。

1.4AM真菌對其他元素的選擇性吸收

AM真菌菌絲體可以吸收和轉運必需營養(yǎng),而有關AM真菌對非必需元素的響應性研究較少。利用必需元素33P和非必需元素233U開展AM真菌對不同元素的吸收轉運機制研究,發(fā)現(xiàn)AM真菌對不同元素具有不同的吸收策略,AM真菌菌絲體吸收必需元素的量遠大于非必需元素的量。另一方面,AM真菌菌絲體自身存在有效的機制可以抑制對非必需元素233U的吸收和轉移,并且AM真菌菌絲體對非必需元素具有較強的隔離功能[34]。這一研究結果與Rufyikiri等[35]研究AM真菌減少植物吸收重金屬元素,緩解重金屬毒害的作用一致。AM真菌菌絲體對非必需元素的吸收和轉運遠低于必需元素。接種摩西球囊霉(G.mosseae)研究AM真菌菌絲體對32P、65Zn、35S的吸收轉運,發(fā)現(xiàn)AM真菌對32P吸收轉運效率最高,而對65Zn效率非常低[36]。Bago等[37]研究AM真菌對不同元素吸收的差異性,發(fā)現(xiàn)AM真菌菌絲體內可以產(chǎn)生復雜的代謝過程調控其對不同元素的吸收。

AM真菌可以吸收土壤環(huán)境中的重金屬元素,Entry等[38]利用137Cs和90Sr示蹤技術研究發(fā)現(xiàn)摩西球囊霉(G.mosseae)或者根內球囊霉(G.intraradices)能夠吸收137Cs和90Sr等有害元素,減輕其對土壤環(huán)境的危害。Zaefarian等[39]利用同位素示蹤技術研究菌根植物對土壤中重金屬元素的吸收,發(fā)現(xiàn)紫花苜蓿(MedicagosativaL.)和摩西球囊霉(G.mosseae)形成的AM共生體能夠高效地吸收Co元素和Pb元素,可以對重金屬污染土壤進行修復,表明接種AM真菌可以作為修復和改造放射性同位素污染地區(qū)的一種低成本策略。

2同位素示蹤技術在菌絲體網(wǎng)絡研究中的價值

AM真菌菌絲體網(wǎng)絡可以接受植物分配的C元素,也可以從土壤中吸收礦質營養(yǎng),促進地下資源的分配。Pietik?inen等[40]研究發(fā)現(xiàn)AMN增加植物對營養(yǎng)的競爭和分配。植物個體通過AMN分配地下資源,由此產(chǎn)生資源競爭或資源共享,進而調節(jié)植物之間的營養(yǎng)流動[41]。目前利用同位素示蹤技術研究AMN在地下資源分配和植物之間營養(yǎng)物質的流動日趨增多,發(fā)現(xiàn)AMN可以在菌根植物之間轉運營養(yǎng)物質(P、N、C)和水分[42]。

2.1同位素示蹤技術在地下資源調節(jié)中的應用

在植物群落中,當AM真菌形成的菌絲體網(wǎng)絡連接同種或者異種植物時,AMN將吸收到的營養(yǎng)物質依據(jù)不同植物對養(yǎng)分的需求程度進行分配。利用同位素示蹤技術研究表明AMN進行地下資源分配存在一定的分配模式。如Walder等[43]研究菌絲體網(wǎng)絡在亞麻(Linumusitatissimum)和高粱(Sorghumbicolor)混合種植群落中的地下資源分配模式,發(fā)現(xiàn)亞麻供給AM真菌很少的C元素營養(yǎng),但通過菌絲體網(wǎng)絡獲得的15N和33P比例卻高達94%,從而促進亞麻生長。高粱雖然供給AM真菌大量的C元素,但AM真菌菌絲體網(wǎng)絡供給高粱的15N和33P卻很少[43]。Lekberg等[30]研究發(fā)現(xiàn)植物供給AMN充足的13C,促進了AM真菌將吸收的32P轉運給宿主植物。與轉運光合產(chǎn)物和礦質營養(yǎng)元素類似,同位素示蹤技術研究證實水分也可以通過地下AMN在植物之間進行傳輸。如Egerton-Warburton等[44]利用同位素示蹤技術研究發(fā)現(xiàn)AMN可以在植物之間傳遞水分,并且通過菌絲體網(wǎng)絡轉運的水分對處于干旱脅迫條件下植物的生存具有重要的作用。

AMN在維持植物群落穩(wěn)定性方面也發(fā)揮了重要作用。利用同位素示蹤技術研究證實通過菌絲體網(wǎng)絡,植物之間可以相互轉運地下資源,使營養(yǎng)物質在不同植物之間能夠迅速的傳輸,從而實現(xiàn)地下資源的合理分配[41, 43]。

2.2同位素示蹤技術在不同植物之間營養(yǎng)物質分配調控中的應用

利用同位素示蹤技術研究發(fā)現(xiàn)植物根系之間形成的菌絲體網(wǎng)絡可以轉運營養(yǎng)物質。Ren等[45]采用分室培養(yǎng)法,利用20 μm孔徑的尼龍網(wǎng)將PVC盒隔成菌絲室和根系室,菌絲室中種植水稻(Oryzasativa)和接種摩西球囊霉(G.mosseae),根系室間種水稻或者西瓜(Citrulluslanatus),利用14CO2標記菌絲室中的植物,結果表明通過AMN可以將14C轉運給根系室中的水稻或者西瓜。利用14CO2標記植物葉片研究美洲豬牙花(Erythroniumamericanum)和糖槭(Acersaccharum)之間形成菌絲體網(wǎng)絡的功能,發(fā)現(xiàn)14CO2標記美洲豬牙花葉片后,不僅在糖槭的地上部含有14C,也在糖槭的根系中發(fā)現(xiàn)14C,表明AMN可以將14C從供體植物轉運給受體植物[42],AMN在不同植物之間C轉運方面具有重要作用。Fitter等[46]研究發(fā)現(xiàn)AM真菌將13C轉運給受體植物的根系與以上研究結果相一致。穩(wěn)定同位素分析法證實,大多數(shù)無葉綠體的異養(yǎng)型植物可以通過AMN獲取13C,或者間接地從鄰近自養(yǎng)型植物中獲取營養(yǎng)元素[47]。

同位素示蹤技術也可應用于AMN在供體植物和受體植物之間的營養(yǎng)分配研究。雖然Jalonen 等[48]報道N元素很少通過菌根網(wǎng)絡進行轉運。但其他研究表明AMN在不同植株之間對15N的轉運起到重要作用[49]。利用15N標記供體植物,研究受體植物中的N的豐度,結果發(fā)現(xiàn)AMN可以為受體植物轉運大量的N元素[50]。Mikkelsen等[8]利用32P作為示蹤劑,研究AM真菌菌絲體融合對AMN轉運P元素的影響,發(fā)現(xiàn)P元素可以在單一AM真菌菌絲體中轉運,并且同種AM真菌菌絲體融合形成的AMN可以將32P轉運給受體植物,而不同種類AM真菌菌絲體之間很難發(fā)生菌絲體融合。同位素示蹤技術也應用于AMN在成株植物和幼苗之間對營養(yǎng)物質的競爭研究,如利用32P同位素研究發(fā)現(xiàn)根內球囊霉形成的菌絲體網(wǎng)絡可以增加番茄(Solanumlycopersicon)幼苗和黃瓜(Cucumissativus)成株之間對P元素的競爭,黃瓜獲得大量的P元素,而番茄幼苗獲取的P元素不足,導致番茄幼苗生長受抑制；通過刈割黃瓜成株地上部分可以緩解番茄幼苗的缺P癥狀,表明AMN可以將AM真菌菌絲體中的P元素轉運給成株植物,而很少轉運給幼苗,其原因是成株黃瓜可以為AM真菌提供大量的C元素[51]。

利用同位素示蹤技術研究證實AM真菌的根外菌絲為宿主植物提供大部分的礦質營養(yǎng)物質。但是當宿主植物的基本需求獲得滿足之后,AM真菌的促生作用可擴展到整個植物群落,從而導致競爭力強的植物減少對營養(yǎng)物質的獲取,而競爭力弱的植物增大對營養(yǎng)物質的獲取,進而對植物群落多樣性的穩(wěn)定和種類組成產(chǎn)生作用[6]。一般而言,植物幼苗生長初期容易受到資源限制的影響,通過AMN使其與周圍植株連接起來,從而有助于幼苗的建植。當植物幼苗接種AM真菌后,其建植、存活的機會將大大增加,有助于維持生態(tài)系統(tǒng)的植物多樣性。

3利用同位素示蹤技術研究AM真菌在生態(tài)系統(tǒng)中的功能

AM真菌是連接植物根系與土壤的重要橋梁,AM真菌根外菌絲體在植物根系之間形成菌絲橋,從而實現(xiàn)植物間 C、N、P 等礦質營養(yǎng)和信息的單向或雙向傳遞[52]。同時AM真菌分泌的球囊霉素是生態(tài)系統(tǒng)中重要有機物質之一,以及球囊霉素對維持土壤結構具有重要的功能[53]。利用同位素示蹤技術研究證實AM真菌在生態(tài)系統(tǒng)C循環(huán)和N循環(huán)中發(fā)揮了重要作用[7, 54]。

3.1碳同位素示蹤技術探究AM真菌在C循環(huán)中的作用

AM真菌獲取宿主植物的光合產(chǎn)物,其分泌的球囊霉素具有較高的碳含量,說明AM真菌具有很強的碳匯能力。土壤有機碳是生態(tài)系統(tǒng)中的重要組成成分,AM真菌分泌的球囊霉素有利于土壤有機碳的形成[53]。因此AM真菌的生物量和分泌到土壤中的代謝產(chǎn)物可以影響土壤的碳平衡。13C穩(wěn)定性同位素探針揭示了AM真菌參與C循環(huán)[55]。利用14C示蹤技術研究發(fā)現(xiàn)在土壤和植物界面中AM真菌對碳循環(huán)扮演重要角色,并且AM真菌在調節(jié)生物圈和大氣層之間14C循環(huán)中發(fā)揮重要作用。另外AM真菌還可分泌酸性磷酸酶和堿性磷酸酶,進一步加強土壤團聚體的形成,促進土壤碳循環(huán)。此外,AM真菌將獲得的大量碳源通過呼吸作用釋放到大氣中,維持生態(tài)系統(tǒng)中的C循環(huán)[56]。

研究發(fā)現(xiàn),土壤中的AM真菌根外菌絲可以快速周轉,高周轉率意味著AM真菌在全球碳循環(huán)中發(fā)揮重要作用[54]。利用14C示蹤技術研究發(fā)現(xiàn)AM真菌菌絲體在1周之內周轉1次[56]。AM真菌菌絲體快速的周轉率與土壤中有機質的形成和有機聚合體的分解息息相關[56]。Gamper 等[57]研究發(fā)現(xiàn)14CO2升高導致土壤中AM真菌對C的周轉率上升,這一過程可能與AM真菌對N或者P的代謝利用具有相關性。因此,AM真菌在營養(yǎng)物質代謝中的任何變化都將對C循環(huán)產(chǎn)生顯著作用。

3.2氮同位素示蹤技術研究AM真菌在N循環(huán)中的作用

土壤中N循環(huán)是由一系列土壤微生物驅動的過程,利用同位素示蹤技術研究表明AM真菌直接或者間接地影響土壤生態(tài)系統(tǒng)中的N循環(huán)。15N示蹤技術表明,AMN能夠促進不同植物之間N元素的傳輸,并且N元素礦質營養(yǎng)在叢枝菌根共生體中的傳輸過程經(jīng)歷了一個“無機—有機—無機”的轉變過程[18, 49],主要由AM真菌中的2個銨鹽轉運蛋白基因調控,轉運蛋白基因屬于Mep/Amt多基因家族的AMT1、AMT2、AMT3類型[58]。這一過程是N循環(huán)過程的重要組成部分,直接影響N循環(huán)。15N和13C標記植物根系凋落物,結合分子技術研究發(fā)現(xiàn)AM真菌主要吸收無機態(tài)的N元素,生態(tài)系統(tǒng)中N的輸出是由AM真菌調節(jié)土壤微生物群落和凋落物分解過程的一種潛在機制調控[7]。AM真菌調節(jié)15N在供體植物和受體植物之間傳遞[50],從而影響植物生長和競爭,進而維持生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定性。

利用15N和13C示蹤技術研究發(fā)現(xiàn)AM真菌對N元素的獲取能力很強,并且AM真菌生物量占土壤微生物生物量的5%—10%[27]。研究發(fā)現(xiàn)AM真菌根外菌絲體具有較高的N含量,AM真菌本身代表了土壤中的一個N庫類型[26- 27]。另外,考慮到AM真菌在全球范圍分布的廣泛性[27],以及AM真菌根外菌絲體能夠迅速分解、轉化[56],說明AM真菌在N循環(huán)中扮演著重要作用。

3.3同位素自然豐度法探究AM真菌在C、N循環(huán)中的功能

15N和13C自然豐度法(δ15N和δ13C)不僅可以研究生物體中的營養(yǎng)流動和代謝途徑[59]。而且利用同位素自然豐度法可以研究叢枝菌根共生體之間的營養(yǎng)分配。Courty等[60]利用N、C同位素自然豐度法研究AM真菌和宿主植物之間對C、N同位素分配的不同模式,發(fā)現(xiàn)AM真菌孢子中13C同位素的豐度低于宿主植物莖葉中13C同位素的豐度,但是AM真菌孢子中15N豐度高于宿主植物莖葉中的15N豐度。不同菌根共生體中AM真菌菌株中脂肪酸C16:1ω5和AM真菌孢子中的C同位素組成是顯著變化的,證實AM真菌和宿主植物之間的相互作用影響AM真菌共生體中的同位素豐度。

植物和土壤中的δ13C和δ15N值是評定不同生態(tài)系統(tǒng)中植物對營養(yǎng)元素的吸收模式和反映生態(tài)系統(tǒng)中碳氮循環(huán)的有效指標[61]。利用δ13C法可以測定AM真菌對土壤碳循環(huán)及土壤重要有機碳組分轉化的影響。與無菌根植物相比較,AM真菌改變了其C3宿主植物13C豐度[62],而Fonseca等[63]研究發(fā)現(xiàn)幼套球囊霉(Glomusetunicatum)不會誘導宿主植物高粱13C的富集,主要是由于AM真菌沒有腐生能力造成的。利用穩(wěn)定性同位素質譜儀測定樣品中13C/12C比值,通過與標準碳同位素比值之差獲得δ13C值,表明AM真菌對生態(tài)系統(tǒng)中碳循環(huán)的調節(jié)能力。采用δ13C法研究農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)作物-土壤-大氣連續(xù)體中13C的變化規(guī)律,發(fā)現(xiàn)AM真菌促進土壤有機碳的累積及其分解轉化過程[54, 56],調節(jié)碳循環(huán)過程。

δ15N法可以反映生態(tài)系統(tǒng)中N的輸入、輸出和N同位素分餾過程[59]。AM真菌通過與腐生真菌和細菌競爭N元素而影響土壤中的N有效性,并且AM真菌可以同化無機N和有機N,增加了植物δ15N值[64]。AM真菌調節(jié)生態(tài)系統(tǒng)中的N損失率是通過影響腐生真菌和細菌作用下的硝化作用和反硝化作用而造成的。Hobbie等[64]研究AM真菌和其他土壤微生物之間的共同作用對植物和土壤中δ15N值的影響,發(fā)現(xiàn)AM真菌可以調節(jié)生態(tài)系統(tǒng)中的N損失率,并且δ15N值受氣候條件的影響。AM真菌調節(jié)植物群落,以及植物和土壤生態(tài)系統(tǒng)中的N流動,減少生態(tài)系統(tǒng)中N的損失,增加植物和土壤δ15N值[60],從而調控生態(tài)系統(tǒng)中的N循環(huán)過程。

4展望

綜上所述,自同位素示蹤技術應用于菌根學領域以來,利用該技術研究AM真菌的生態(tài)學功能已經(jīng)成為菌根學研究的熱點之一。同位素示蹤技術是研究AM真菌吸收轉運礦質元素的一項專用技術。該技術的應用為AM真菌在植物群落中的功能研究提供了一條有效途徑。然而,利用同位素示蹤技術研究AM真菌生態(tài)功能尚有如下問題亟待解決：

(1)利用15N示蹤技術研究發(fā)現(xiàn)AM真菌不是直接分解有機物質,而是AM真菌與土壤中其他分解者之間的相互作用對AM真菌吸收有機物質中的N起決定性作用[16]。但是,在這一吸收轉運過程中尚沒有考慮到AM真菌菌絲體對N的儲藏,低估了菌根途徑的作用。結合15N示蹤技術研究AM真菌吸收轉運的N元素是否在植物吸收總N量中起生理上的顯著作用？菌根侵染是否改變植物根系功能？是未來菌根學研究的熱點問題之一。

(2)13C示蹤技術研究發(fā)現(xiàn)AM真菌菌絲體和植物根系兩種途徑將植物光合產(chǎn)物分配到土壤微生物群落,其差異性表明菌絲際C釋放比根際C釋放的光合產(chǎn)物更能被土壤微生物利用[32]。但是尚未鑒定出轉運的光合產(chǎn)物是否從植物根系到AM真菌？也沒有證據(jù)支持根內菌絲體內富集的光合產(chǎn)物是從周圍根系細胞獲取。雖然利用14C示蹤技術研究發(fā)現(xiàn)AM真菌菌絲體網(wǎng)絡在調節(jié)植物群落中扮演潛在的重要作用,但菌根網(wǎng)絡在自然界中的基本生理機能了解尚少。菌絲體網(wǎng)絡在植物之間C元素營養(yǎng)交換是否具有均一性,也尚未明確。因此,需要結合13C標記法進一步研究菌根植物分泌光合產(chǎn)物的過程,以及利用14C示蹤技術研究C元素在AM真菌菌絲體網(wǎng)絡中的轉運機制。

(3)利用32P和15N研究發(fā)現(xiàn)AMN在植物群落地下資源的分配中扮演重要角色,影響地下資源的有效性[43, 65]?？紤]到植物和AM真菌群落在自然生態(tài)系統(tǒng)中扮演的重要作用,有必要利用15N示蹤技術研究增加土壤資源有效性導致群落變化產(chǎn)生的生態(tài)后果,該結果將有助于預測全球生態(tài)變化的影響,例如營養(yǎng)沉積和大氣霧霾。

(4)14C示蹤技術研究發(fā)現(xiàn)AM真菌對土壤有機碳的形成具有重要作用[56],但在生態(tài)系統(tǒng)C循環(huán)過程中,AM真菌對C同位素分餾的影響機理尚未明確。AM真菌和其他土壤微生物都可以影響N循環(huán)[60],到底哪一種作用占據(jù)主導地位,還是兩者的共同作用調控N循環(huán)也尚未明確。因此,在全球變化背景下,尚需結合同位素自然豐度法進一步研究AM真菌對生態(tài)系統(tǒng)中C、N循環(huán)的影響。

參考文獻(References):

[1]Smith S E, Read D J. Mycorrhizal Symbiosis. 3rd ed. London, UK: Academic Press Ltd, 2008.

[2]Simard S W. The foundational role of mycorrhizal networks in self-organization of interior Douglas-fir forests. Forest Ecology and Management, 2009, 258: 95- 107.

[3]Babikova Z, Gilbert L, Bruce T J A, Birkett M, Caulfield J C, Woodcock C, Pickett J A, Johnson D. Underground signals carried through common mycelial networks warn neighbouring plants of aphid attack. Ecology Letters, 2013, 16(7): 835- 843.

[4]Smith S E, Smith F A. Roles of arbuscular mycorrhizas in plant nutrition and growth: new paradigms from cellular to ecosystem scales. Plant Biology, 2011, 62: 227- 250.

[5]Mikkelsen B L, Rosendahl S, Jakobsen I. Underground resource allocation between individual networks of mycorrhizal fungi. New Phytologist, 2008, 180(4): 890- 898.

[6]Simard S W, Beiler K J, Bingham M A, Deslippe J R, Philip L J, Teste F P. Mycorrhizal networks: mechanisms, ecology and modelling. Fungal Biology Reviews, 2012, 26(1): 39- 60.

[7]Nuccio E E, Hodge A, Pett-Ridge J, Herman D J, Weber P K, Firestone M K. An arbuscular mycorrhizal fungus significantly modifies the soil bacterial community and nitrogen cycling during litter decomposition. Environmental Microbiology, 2013, 15(6): 1870- 1881.

[8]Smith S E, Smith F A, Jakobsen I. Mycorrhizal fungi can dominate phosphate supply to plants irrespective of growth responses. Plant Physiology, 2003, 133(1): 16- 20.

[9]Ryan M H, Tibbett M, Edmonds-Tibbett T, Suriyagoda L D B, Lambers H. Carbon trading for phosphorus gain: the balance between rhizosphere carboxylates and arbuscular mycorrhizal symbiosis in plant phosphorus acquisition. Plant, Cell & Environment, 2012, 35(12): 2170- 2180.

[10]Johansen A, Jakobsen I, Jensen E S. External hyphae of vesicular-arbuscular mycorrhizal fungi associated withTrifoliumsubterraneumL.3. Hyphal transport of32P and15N. New Phytologist, 1993, 124(1): 61- 68.

[11]Ardakani M R, Rejali F, Daei G, Teimuri S, Fathollahi H, Miransari M.32P Isotope to determine the efficiency of mycorrhizal wheat symbiosis subjected to saline water. Communications in Soil Science and Plant Analysis, 2013, 44(22): 3317- 3326.

[12]Yang G W, Liu N, Lu W J, Wang S, Kan H M, Zhang Y J, Xu L, Chen Y L. The interaction between arbuscular mycorrhizal fungi and soil phosphorus availability influences plant community productivity and ecosystem stability. Journal of Ecology, 2014, 102(4): 1072- 1082.

[13]Jensen E S. Barley uptake of N deposited in the rhizosphere of associated field pea. Soil Biology and Biochemistry, 1996, 28(2): 159- 168.

[14]Vázquez M, Barea J, Azcón R. Impact of soil nitrogen concentration onGlomusspp. -Sinorhizobiuminteractions as affecting growing, nitrate reductase activity and protein content ofMedicagosativa. Biology and Fertility of Soils, 2001, 34(1): 57- 63.

[15]Li H, Wang C, Li X L, Christie P, Dou Z X, Zhang J L, Xiang D. Impact of the earthwormAporrectodeatrapezoidesand the arbuscular mycorrhizal fungusGlomusintraradiceson15N uptake by maize from wheat straw. Biology and Fertility of Soils, 2013, 49(3): 263- 271.

[16]Hodge A, Storer K. Arbuscular mycorrhiza and nitrogen: implications for individual plants through to ecosystems. Plant and Soil, 2015, 386(1/2): 1- 19.

[17]Frey B, Schüepp H. Acquisition of nitrogen by external hyphae of arbuscular mycorrhizal fungi associated withZeamaysL. New Phytologist, 1993, 124(2): 221- 230.

[18]Johansen A, Jakobsen I, Jensen E S. Hyphal transport of15N-labelled nitrogen by a vesicular-arbuscular mycorrhizal fungus and its effect on depletion of inorganic soil N. New Phytoiogist, 1992, 122(2): 281- 288.

[19]M?der P, Vierheilig H, Streitwolf-Engel R, Boller T, Frey B, Christie P, Wiemken A. Transport of15N from a soil compartment separated by a polytetrafluoroethylene membrane to plant roots via the hyphae of arbuscular mycorrhizal fungi. New Phytologist, 2000, 146(1): 155- 161.

[20]Hawkins H J, Johansen A, George E. Uptake and transport of organic and inorganic nitrogen by arbuscular mycorrhizal fungi. Plant and Soil, 2000, 226(2): 275- 285.

[21]Govindarajulu M, Pfeffer P E, Jin H, Abubaker J, Douds D D, Allen J W, Bücking H, Lammers P J, Shachar-Hill Y. Nitrogen transfer in the arbuscular mycorrhizal symbiosis. Nature, 2005, 435(7043): 819- 823.

[22]Nakano A, Takahashi K, Koide R T, Kimura M. Determination of the nitrogen source for arbuscular mycorrhizal fungi by15N application to soil and plants. Mycorrhiza, 2001, 10(6): 267- 273.

[23]Jin H, Pfeffer P E, Douds D D, Piotrowski E, Lammers P J, Shachar-Hill Y. The uptake, metabolism, transport and transfer of nitrogen in an arbuscular mycorrhizal symbiosis. New Phytoiogist, 2005, 168(3): 687- 696.

[24]Cliquet J B, Murray P J, Boucaud J. Effect of the arbuscular mycorrhizal fungusGlomusfasciculatumon the uptake of amino nitrogen byLoliumperenne. New Phytologist, 1997, 137(2): 345- 349.

[25]Leigh J, Hodge A, Fitter A H. Arbuscular mycorrhizal fungi can transfer substantial amounts of nitrogen to their host plant from organic material. New Phytologist, 2008, 181(1): 199- 207.

[26]Hodge A, Campbell C D, Fitter A H. An arbuscular mycorrhizal fungus accelerates decomposition and acquires nitrogen directly from organic material. Nature, 2001, 413(6853): 297- 299.

[27]Hodge A, Fitter A H. Substantial nitrogen acquisition by arbuscular mycorrhizal fungi from organic material has implications for N cycling. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2010, 107(31): 13754- 13759.

[28]Lekberg Y, Rosendahl S, Michelsen A, Olsson P A. Seasonal carbon allocation to arbuscular mycorrhizal fungi assessed by microscopic examination, stable isotope probing and fatty acid analysis. Plant and Soil, 2013, 368(1/2): 547- 555.

[29]Fitter A H. What is the link between carbon and phosphorus fluxes in arbuscular mycorrhizas? a null hypothesis for symbiotic function. New Phytologist, 2006, 172(1): 3- 6.

[30]Lekberg Y, Hammer E C, Olsson P A. Plants as resource islands and storage units-adopting the mycocentric view of arbuscular mycorrhizal networks. FEMS Microbiology Ecology, 2010, 74(2): 336- 345.

[31]Johnson D, Leake J R, Ostle N, Ineson P, Read D J.Insitu13CO2pulse-labelling of upland grassland demonstrates a rapid pathway of carbon flux from arbuscular mycorrhizal mycelia to the soil. New Phytologist, 2002, 153(2): 327- 334.

[32]Kaiser C, Kilburn M R, Clode P L, Fuchslueger L, Koranda M, Cliff J B, Solaiman Z M, Murphy D V. Exploring the transfer of recent plant photosynthates to soil microbes: mycorrhizal pathway vs direct root exudation. New Phytologist, 2015, 205(4): 1537- 1551.

[33]Shahzad T, Chenu C, Genet P, Barot S, Perveen N, Mougin C, Fontaine S. Contribution of exudates, arbuscular mycorrhizal fungi and litter depositions to the rhizosphere priming effect induced by grassland species. Soil Biology and Biochemistry, 2015, 80: 146- 155.

[34]Rufyikiri G, Declerck S, Thiry Y. Comparison of233U and33P uptake and translocation by the arbuscular mycorrhizal fungusGlomusintraradicesin root organ culture conditions. Mycorrhiza, 2004, 14(3): 203- 207.

[35]Rufyikiri G, Declerck S, Dufey J E, Delvaux B. Arbuscular mycorrhizal fungi might alleviate aluminium toxicity in banana plants. New Phytologist, 2000, 148(2): 343- 352.

[36]Cooper K M, Tinker P B. Translocation and transfer of nutrients in vesicular-arbuscular mycorrhizas. II. Uptake and translocation of phosphorus, zinc and sulphur. New Phytologist, 1978, 81(1): 43- 52.

[37]Bago B, Pfeffer P E, Zipfel W, Lammers P, Shachar-Hill Y. Tracking metabolism and imaging transport in arbuscular mycorrhizal fungi. Metabolism and transport in AM fungi. Plant and Soil, 2002, 244(1/2): 189- 197.

[38]Entry J A, Watrud L S, Reeves M. Accumulation of137Cs and90Sr from contaminated soil by three grass species inoculated with mycorrhizal fungi. Environmental Pollution, 1999, 104(3): 449- 457.

[39]Zaefarian F, Rezvani M, Ardakani M R, Rejali F, Miransari M. Impact of mycorrhizae formation on the phosphorus and heavy-metal uptake of alfalfa. Communications in Soil Science and Plant Analysis, 2013, 44(8): 1340- 1352.

[40]Pietik?inen A, Kyt?viita M -M. Defoliation changes mycorrhizal benefit and competitive interactions between seedlings and adult plants. Journal of Ecology, 2007, 95(4): 639- 647.

[41]Bever J D, Dickie I A, Facelli E, Facelli J M, Klironomos J, Moora M, Rilliq M C, Stock W D, Tibbet M, Zobel M. Rooting theories of plant community ecology in microbial interactions. Trends in Ecology & Evolution, 2010, 25(8): 468- 478.

[42]Lerat S, Gauci R, Catford J G, Vierheiling H, Piché Y, Lapointe L.14C transfer between the spring ephemeralErythroniumamericanumandsugar maple saplings via arbuscular mycorrhizal fungi in natural stands. Oecologia, 2002, 132(2): 181- 187.

[43]Walder F, Niemann H, Natarajan M, Lehmann M F, Boller T, Wiemken A. Mycorrhizal networks: common goods of plants shared under unequal terms of trade. Plant Physiology, 2012, 159(2): 789- 797.

[44]Egerton-Warburton L M, Querejeta J I, Allen M F. Common mycorrhizal networks provide a potential pathway for the transfer of hydraulically lifted water between plants. Journal of Experimental Botany, 2007, 58(6): 1473- 1483.

[45]Ren L X, Lou Y S, Zhang N, Zhu X D, Hao W Y, Sun S B, Shen Q R, Xu G H. Role of arbuscular mycorrhizal network in carbon and phosphorus transfer between plants. Biology and Fertility of Soils, 2013, 49(1): 3- 11.

[46]Fitter A H, Graves J D, Watkins N K, Robinson D, Scrimgeour C. Carbon transfer between plants and its control in networks of arbuscular mycorrhizas. Functional Ecology, 1998, 12(3): 406- 412.

[47]Courty P E, Walder F, Boller T, Ineichen K, Wiemken A, Rousteau A, Selosse M A. Carbon and nitrogen metabolism in mycorrhizal networks and mycoheterotrophic plants of tropical forests: a stable isotope analysis. Plant Physiology, 2011, 156(2): 952- 961.

[48]Jalonen R, Nyqren P, Sierra J. Transfer of nitrogen from a tropical legume tree to an associated fodder grass via root exudation and common mycelial networks. Plant, Cell & Environment, 2009, 32(10): 1366- 1376.

[49]Johansen A, Finlay R D, Olsson P A. Nitrogen metabolism of external hyphae of the arbuscular mycorrhizal fungusGlomusintraradices. New Phytologist, 1996, 133(4): 705- 712.

[50]Teste F P, Veneklaas E J, Dixon K W, Lambers H. Is nitrogen transfer among plants enhanced by contrasting nutrient-acquisition strategies? Plant, Cell and Environment, 2015, 38(1): 50- 60.

[51]Merrild M P, Ambus P, Rosendahl S, Jakobsen I. Common arbuscular mycorrhizal networks amplify competition for phosphorus between seedlings and established plants. New Phytologist, 2013, 200(1): 229- 240.

[52]Read D. Mycorrhizal fungi: the ties that bind. Nature, 1997, 388(6642): 517- 518.

[53]Read D J, Perez-Moreno J. Mycorrhizas and nutrient cycling in ecosystems-a journey towards relevance? New Phytologist, 2003, 157(3): 475- 492.

[54]Staddon P L, Ramsey C B, Ostle N, Ineson P, Fitter A H. Rapid turnover of hyphae of mycorrhizal fungi determined by AMS microanalysis of14C. Science, 2003, 300(5622): 1138- 1140.

[55]Vandenkoornhuyse P, Mahé S, Ineson P Staddon P, Ostle N, Cliquet J B, Francez A J, Fitter A H, Young J P W. Active root-inhabiting microbes identified by rapid incorporation of plant-derived carbon into RNA. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2007, 104(43): 16970- 16975.

[56]Zhu Y G, Miller R M. Carbon cycling by arbuscular mycorrhizal fungi in soil-plant systems. Trends in Plant Science, 2003, 8(9): 407- 409.

[57]Gamper H, Hartwig U A, Leuchtmann A. Mycorrhizas improve nitrogen nutrition ofTrifoliumrepensafter 8 yr of selection under elevated atmospheric CO2partial pressure. New Phytologist, 2005, 167(2): 531- 542.

[58]Pérez-Tienda J, Testillano P S, Balestrini R, Fiorilli V, Azcón-Aguilar C, Ferrol N. GintAMT2, a new member of the ammonium transporter family in the arbuscular mycorrhizal fungusGlomusintraradices. Fungal Genetics and Biology, 2011, 48(11): 1044- 1055.

[59]Dawson T E, Mambelli S, Plamboeck A H, Templer P H, Tu K P. Stable isotopes in plant ecology. Annual Review of Ecology and Systematics, 2002, 33: 507- 559.

[60]Courty P E, Doubkov P, Calabrese S, Niemann H, Lehmann M F, Vosátka M, Selosse M A. Species-dependent partitioning of C and N stable isotopes between arbuscular mycorrhizal fungi and their C3and C4hosts. Soil Biology and Biochemistry, 2015, 82: 52- 61.

[61]Cheng S L, Fang H J, Yu G R, Zhu T H, Zheng J J. Foliar and soil15N natural abundances provide field evidence on nitrogen dynamics in temperate and boreal forest ecosystems. Plant and Soil, 2010, 337(1/2): 285- 297.

[62]Querejeta J I, Barea J M, Allen M F, Caravaca F, RoldánA. Differential response ofδ13C and water use efficiency to arbuscular mycorrhizal infection in two aridland woody plant species. Oecologia, 2003, 135(4): 510- 515.

[63]Fonseca H M, Berbara R L, Daft M J. Shoot δ15N and δ13C values of non-hostBrassicarapachange when exposed to ±Glomusetunicatuminoculum and three levels of phosphorus and nitrogen. Mycorrhiza, 2001, 11(3): 151- 158.

[64]Hobbie E A, Hoagberg P. Nitrogen isotopes link mycorrhizal fungi and plants to nitrogen dynamics. New Phytologist, 2012, 196(2): 367- 382.

[65]Liu Y J, Mao L, Li J Y, Shi G X, Jiang S J, Ma X J, An L Z, Du G Z, Feng H Y. Resource availability differentially drives community assemblages of plants and their root-associated arbuscular mycorrhizal fungi. Plant and Soil, 2015, 386(1/2): 341- 355.

The role of the isotope tracer technique in ecological research of arbuscular mycorrhizal fungi

ZHANG Liang1, WANG Xiaojuan2, WANG Qiang1, WANG Qian1, ZHANG Yunfei2, JIN Liang2,*

1StateKeyLaboratoryofGrasslandAgro-Ecosystem,SchoolofPastoralAgricultureScienceandTechnology,LanzhouUniversity,Lanzhou730020,China2NaturalHistoryResearchCenter,ShanghaiNaturalHistoryMuseum,ShanghaiScience&TechnologyMuseum,Shanghai200127,China

Abstract：Arbuscular mycorrhizal (AM) fungi are one of the most important soil microorganisms in terrestrial ecosystems. The arbuscular mycorrhizal network is formed by extraradical mycelium of AM fungi that connect two or more plant roots within the soil system. How to discover the roles of AM fungi in soil ecosystems has been a major focus of ecological research. It has been found that isotope tracer technique could be used for research on AM fungi and its role in nutrient absorption and transportation from soil to host plants. The isotope tracer technique could also be used to identify the mycorrhizal network distribution between different host plants, and to study the role of AM fungi in the ecosystem. To illustrate the value of the isotope tracer technique in AM fungi research, our study combined the latest research findings in the field of mycorrhizal ecology with the present findings and focused on: 1) the application of the isotope tracer technique in exploring the mechanisms of absorption and transportation of different elements in AM symbionts; 2) the value of the isotope tracer technique in arbuscular mycorrhizal network studies; 3) the use of the isotope tracer technique to study the roles of AM fungi in the ecosystem. Thus, the aim of this review was to provide a theoretical basis for, and to predict future prospects of the use of the isotope tracer technique in AM fungi research.

Key Words:arbuscular mycorrhizal fungi; arbuscular mycorrhizal network; ecosystem; isotope tracer technique; mechanism of absorption and transportation

基金項目:國家自然科學基金項目(31270558)； 上?？萍拣^引進高層次人才科研啟動經(jīng)費資助

收稿日期:2015- 06- 24;

修訂日期:2015- 10- 29

*通訊作者

Corresponding author.E-mail: jinliang@sstm.org.cn

DOI:10.5846/stxb201506241283

張亮,王曉娟,王強,王茜,張云飛,金樑.同位素示蹤技術在叢枝菌根真菌生態(tài)學研究中的應用.生態(tài)學報,2016,36(10):2787- 2797.

Zhang L, Wang X J, Wang Q, Wang Q, Zhang Y F, Jin L.The role of the isotope tracer technique in ecological research of arbuscular mycorrhizal fungi.Acta Ecologica Sinica,2016,36(10):2787- 2797.