中國科學院煙臺海岸帶研究所 煙臺 264003

加強電微生物學研究持續(xù)利用海岸帶新型微生物資源*

劉芳華 楊翠云 肖雷雷

中國科學院煙臺海岸帶研究所 煙臺 264003

海岸帶生物資源的開發(fā)利用，尤其是新型微生物戰(zhàn)略資源的可持續(xù)利用，是我國生態(tài)文明建設的重要內容，也是我國海岸帶經(jīng)濟可持續(xù)發(fā)展的關鍵支撐。文章簡要評述了電微生物學學科的發(fā)展態(tài)勢和前沿科學問題，并對其未來發(fā)展方向進行了展望。文章提出海岸帶可持續(xù)發(fā)展需要多學科的協(xié)同發(fā)展，需要加強復合型人才的培養(yǎng)及國際合作，在應用層面加強與政府和企業(yè)的合作，在基礎研究層面部署重點研究項目，組織國家/國際層面的大型科學研究計劃，甚至需要建設以“海岸科學”為核心的多學科交叉研究中心。加強電微生物學的研究，有助于利用新型微生物戰(zhàn)略資源，有助于我國海岸帶經(jīng)濟的可持續(xù)發(fā)展，有助于生態(tài)文明建設。

海岸帶生態(tài)文明，海岸帶資源持續(xù)利用，新型微生物戰(zhàn)略資源，電微生物學，可持續(xù)發(fā)展

DOI 10.16418/j.issn.1000-3045.2016.10.013

黨的“十八大” 明確提出我國要“大力推進生態(tài)文明建設”，生態(tài)文明建設是中國特色社會主義事業(yè)的重要內容，關系人民福祉，關涉民族未來，關乎“兩個一百年”奮斗目標和中華民族偉大復興中國夢的實現(xiàn)。生態(tài)文明建設的一項重要任務是要提高可持續(xù)發(fā)展能力，這是合理適度開發(fā)利用海岸帶資源和綜合管控海岸帶環(huán)境安全的基礎和保障。

然而，隨著我國沿海開發(fā)戰(zhàn)略的實施，特別是人工圍墾的快速發(fā)展，典型的海岸帶生境正在或已經(jīng)遭受嚴重破壞，海岸帶生物多樣性與生態(tài)系統(tǒng)健康正在承受巨大壓力。陸源污染、海水入侵、海岸侵蝕等范圍和強度都在不斷增大，海岸帶生物資源的分布格局已經(jīng)或者正在發(fā)生顯著改變，不僅影響農(nóng)業(yè)等傳統(tǒng)產(chǎn)業(yè)，難以支撐生物工業(yè)等戰(zhàn)略性新興產(chǎn)業(yè)，同時給生態(tài)系統(tǒng)健康帶來嚴峻挑戰(zhàn)，影響作為藍色經(jīng)濟重要支撐的海岸帶環(huán)境的可持續(xù)發(fā)展。因此在海岸帶高強度人類活動與全球氣候變化的背景下，可持續(xù)利用能夠改善和修復海岸帶環(huán)境的新型微生物戰(zhàn)略資源不僅是重大的科學問題，也是迫切的國家需求。

電微生物（Electricigens）正是這樣一類新型的微生物戰(zhàn)略資源。該類微生物具有在厭氧條件下進行胞外呼吸的能力，因而能夠在有效回收能源（如電能、甲烷和氫氣）和資源的同時進行廢水處理、環(huán)境污染修復等。電微生物學（Electromicrobiology）是以電微生物為研究對象的新興學科，是麻省大學 Amherst 分校 Derek Lovley 教授于 2012年在 Annual Review of Microbiology 上提出的新興交叉學科名詞[1]，該學科自誕生的一刻起，就備受全球眾多精英科學家們的矚目，目前正在國際范圍內迅猛發(fā)展。本文在結合國內外電微生物學研究的基礎上，從電微生物學定義、海岸帶電微生物學研究與生物資源利用、國內外電微生物學研究發(fā)展態(tài)勢、加強我國海岸帶電微生物資源研究與開發(fā)的對策建議 4 個方面闡述國內外電微生物學的研究進展及在海岸帶區(qū)域開展相關研究的必要性，以促進我國電微生物學的快速發(fā)展。

1 電微生物學的定義、內涵及意義

“電微生物學”是以電微生物為研究對象的新興學科，是微生物學與電化學的交叉學科，研究內容涵蓋生命科學、化學、地球科學和工程與材料科學，其核心任務是揭示微生物的胞外電子傳遞機制，探討其在環(huán)境保護、污染治理和新能源開發(fā)等可持續(xù)發(fā)展領域的應用前景。近年來，越來越多的電微生物被發(fā)現(xiàn)，涵蓋真核微生物和原核微生物，不僅包括細菌，也包括古菌。目前已報道的電微生物大部分都是細菌，分布于變形菌門（Proteobacteria）、厚壁菌門（Firmicutes）、 酸桿菌門（Acidobacteria）和放線菌門（Actinobacteria）。電微生物主要集中在變形菌門的不同亞門，具有不同的產(chǎn)電性能。主要代表菌株為γ-變形菌門的希瓦氏菌（Shewanella sp.）和δ-變形菌門的地桿菌（Geobacter sp.），它們都屬于異化鐵還原菌[2,3]。

電微生物的發(fā)現(xiàn)促進了微生物燃料電池（Microbial Fuel Cell, MFC）技術和微生物電合成（Microbial Electrosynthesis, ME）技術的產(chǎn)生，從而使產(chǎn)電微生物具有廣闊的應用價值和前景。微生物燃料電池技術是以微生物充當催化劑，將化學能轉變?yōu)殡娔艿募夹g。產(chǎn)電微生物在陽極室發(fā)生產(chǎn)電呼吸，厭氧條件下分解有機物產(chǎn)生二氧化碳，將電子傳遞到陽極，再經(jīng)外電路傳遞給陰極電子受體。該技術不僅可以應用于污染物環(huán)境修復[4]、重金屬降解[5,6]、有機廢水處理[7,8]、生物傳感器等[9]，還能產(chǎn)生電能。微生物電合成技術（圖 1）, 是基于電微生物學領域新發(fā)現(xiàn)開發(fā)出來的模擬半人工光合作用的新技術。其基本原理是電微生物通過電極直接獲得由太陽能產(chǎn)生的（光）電子，還原二氧化碳產(chǎn)生乙酸、甲酸甚至丁醇等具有高附加值的生物化工或者能源物質等[10-13]。

圖1 微生物電合成技術示意圖

2 海岸帶電微生物學研究與生物資源利用

海岸帶是海陸的交接帶和過渡帶，是復合與交叉的地理單元， 具有資源豐富、區(qū)位優(yōu)勢明顯、生態(tài)脆弱、災害較多的特征。海岸帶因陸海兩類經(jīng)濟匯聚，生產(chǎn)力內外雙向輻射成為社會經(jīng)濟領域中的“黃金地帶”，成為人類活動最活躍和最集中的地域。目前，全世界有近 60% 的人口生活在僅占地球陸地面積 10% 的海岸帶區(qū)域。然而，隨著人口的大量增加和城市化進程的不斷加快，海岸帶正面臨著全球氣候變化、海平面上升、區(qū)域生態(tài)環(huán)境破壞、生物多樣性減少、污染加重、漁業(yè)資源退化等巨大壓力，嚴重影響了海岸帶的可持續(xù)發(fā)展。海岸帶生物資源的可持續(xù)發(fā)展利用對促進生態(tài)文明建設有著非常重要的意義。

傳統(tǒng)的微生物資源利用是開發(fā)微生物豐富的次生代謝產(chǎn)物，使其在最終解決威脅人類健康的許多重大疾病，如惡性腫瘤、糖尿病、艾滋病等方面具有重要的意義。丹麥奧爾胡思大學的 Nielsen 團隊研究發(fā)現(xiàn)，在海洋底泥的厭氧環(huán)境中生存的 Desulfobulbaceae 科新種細菌能夠排成一排連接厭氧區(qū)和有氧區(qū)，讓厭氧區(qū)的細菌可以抽取硫化氫里的電子傳到有氧區(qū)交給氧氣，從而形成“海底電纜”[14,15]。這是產(chǎn)電菌在海洋存在的最直接證據(jù)，從而使產(chǎn)電微生物作為一種新型的戰(zhàn)略資源在海岸帶地區(qū)具有重要的研究和應用價值。雖然目前有關海岸帶區(qū)域電微生物的研究還很少，但人們已逐漸認識到電微生物在海岸帶地區(qū)生物地球化學物質循環(huán)、生物能源與環(huán)境污染修復、生物膜腐蝕防控等多個方面的重要應用前景。

在物質循環(huán)方面，人們認識到濱海生態(tài)系統(tǒng)是陸地生態(tài)系統(tǒng)的重要延伸，是海岸帶區(qū)域的重要組成部分，是連接陸地和海洋兩大碳庫的關鍵部位。濱海生態(tài)系統(tǒng)分布于河口、潮灘及濱海濕地，具有典型的原生性、脆弱性、稀有性，還具有獨特的海陸兩種屬性，是與人類活動相互作用最頻繁、最活躍的生態(tài)過渡帶[16]。濱海河流沿河道進行運動，不僅受沿途地區(qū)地貌特征及人為因素等環(huán)境的影響，同時也受到海洋及陸海相互作用的影響。濱海河流及其沉積物具備好氧區(qū)、厭氧區(qū)及好氧-厭氧交替區(qū)域，因而發(fā)生微生物參與的氧化還原過程極為頻繁。濱海河流中微生物組成相應的功能菌群，如氧呼吸菌、硝酸鹽還原菌、硫酸鹽還原菌、產(chǎn)甲烷古菌、氨氧化菌、鐵還原菌等，利用多種電子受體（O2、NO3-、Fe(III)、SO4

2-和 CO2）進行呼吸作用，同時在污染物的降解過程中起到重要作用，使濱海河流具有較好的自凈和承受污染的能力。濱海濕地由于同時受到陸地和海洋及其相互作用的影響，反復經(jīng)歷淹沒-泄水過程，同時具備好氧和厭氧及其有規(guī)律交替的環(huán)境，因而有關電微生物驅動的碳、鐵、硫等生源要素的氧化還原反應及其耦合循環(huán)過程中電微生物胞外電子傳遞機制的研究有重要意義，同時其發(fā)生的元素循環(huán)在全球氣候變化過程中起著舉足輕重的作用。

海底沉積物微生物燃料電池是電微生物在海洋及海岸帶地區(qū)的重要應用體現(xiàn)。將陽極埋在海底沉積物中，陰極放置于接近沉積物的上覆海水中，海底沉積物中豐富的有機質作為電池燃料，海水中的溶解氧作為氧化劑，加之海底沉積物中的微生物在電流輸出中起生物催化作用[17-19]，再通過外電路連接陰陽兩極構建電池裝置可以獲得低水平的電能。但由于這種海底沉積物微生物燃料電池具有免維護、連續(xù)供應、底物豐富、內阻低、環(huán)境友好和價格低廉等優(yōu)點，因而有望作為一種能源裝置用于海域工作的低功率溫度、鹽度、濕度等環(huán)境監(jiān)測儀器。雖然目前還未實現(xiàn)應用，但受到越來越多的關注。根據(jù)海底沉積物微生物燃料電池原理，人們構建了各種底泥、活性污泥等微生物燃料電池，在產(chǎn)生電能的同時，降解有機污染物起到環(huán)境污染修復作用。

在生物膜研究方面，人們通常認為浸入海水中的海洋人工設施表面由于微生物附著形成的生物膜給海洋人工設施等帶來污損、腐蝕等嚴重危害，造成巨大的經(jīng)濟損失。但電活性生物膜，即生物膜能夠接收電子或產(chǎn)生電子的發(fā)現(xiàn)使人們認識到，若能充分利用電活性生物膜則其積極的影響要遠大于消極作用，并且目前大部分電活性細菌都來源于海水、海洋環(huán)境以及廢水中[20]。Mansfeld 和 Nagiub[21]首次提出“使用再生生物膜進行腐蝕控制的概念和理論”，即使用再生細菌控制腐蝕。某些細菌的存在會在金屬表面形成生物膜，其產(chǎn)生的代謝物可能是腐蝕抑制劑，使金屬表面腐蝕電位變?yōu)橐种聘g，從而使電活性生物膜在海洋腐蝕防控方面具有巨大的應用前景。

海岸帶的電微生物其他應用方面還包括土壤或地下水污染原位修復，以海洋底泥微生物原料電池方式進行海洋石油污染降解、探究海洋生物地球化學過程等。由此可見，MFC 研究在越來越多的方向上具有不可低估的作用，電微生物作為一種獨特的海岸帶戰(zhàn)略生物資源具有廣闊的應用前景。

3 國內外電微生物學研究發(fā)展態(tài)勢

為了進一步了解電微生物學研究的發(fā)展態(tài)勢，文章基于 Web of Science 數(shù)據(jù)庫進行了檢索分析（圖 2）。由圖可見，自1987 年第一株具有胞外電子傳遞能力的電微生物 Geobacter metallireducens 在 Nature 雜志上被報道以來，該領域論文發(fā)表數(shù)量穩(wěn)步上升。尤其在 1987—2006 年的 20 年積累基礎之上，2007—2011 的 5 年，論文數(shù)量呈現(xiàn)加速增長的態(tài)勢，且在隨后 5 年繼續(xù)快速增加，該數(shù)據(jù)是近 10 年來電微生物學相關領域迅猛發(fā)展的有力證明。

為了解這些搜索到的論文中出版物種類的分布情況，對其進行了進一步分析。結果顯示，其中有大量論文是發(fā)表在最有影響力的頂級學術期刊上（圖 3），如 Nature 11 篇，Science 10 篇，PNAS 17 篇，Nature 子刊 20 篇，除此以外，還有數(shù)十篇量級的文章是發(fā)表在頂級專業(yè)期刊上，如 Energy & Environmental Science (33)、ISME Journal (22)、Environmental Microbiology (24)和 Applied and Environmental Microbiology (86)。由此可見，電微生物學領域的研究是炙手可熱的研究熱點，已經(jīng)受到全世界科學家的廣泛關注和重視。

圖2 電微生物學領域論文數(shù)量隨著年份的變化情況

圖3 電微生物領域論文在頂級學術期刊中的分布

為了揭示我國對電微生物學發(fā)展的貢獻，本文對上述論文按照不同國家進行了統(tǒng)計（圖 4）。從各個國家發(fā)表的論文數(shù)量來看，美國占據(jù)絕對優(yōu)勢。我國在被調查的 12 個科研實力較強的國家中位居次席，說明我國已經(jīng)具有一定的研究實力，但與美國差距較大，論文數(shù)量不及美國的一半。

4 加強我國海岸帶電微生物資源研究與開發(fā)的對策建議

圖4 不同國家在電微生物領域論文數(shù)量比較

我國海域遼闊，從南到北跨越熱帶、亞熱帶和溫帶 3個氣候帶，海岸線全長超過 32 000 公里，其中大陸岸線長超過 1.8 萬公里，鄰接大陸的渤海、黃海、東海、南海水域面積達 470 多萬平方公里，沿岸入海的河流主要有鴨綠江、遼河、海河、黃河、淮河、長江、錢塘江、閩江、珠江等江河[22]。我國復雜寬闊的大陸架、豐富的海岸帶地貌使海岸帶區(qū)域成為海洋生物資源較為豐富的地區(qū)之一，也是人類生存和經(jīng)濟發(fā)展的重要場所，特殊的環(huán)境也為電微生物資源的開發(fā)提供了良好的基地。

2016 年新年伊始，Science 上的評述文章就以“A new diet for methane oxidizers”為題[23]，對發(fā)表的兩篇 Nature 和一篇 Science 上的最新研究成果進行了點評，相關工作預示著近 40 年來的一個謎團即將被解開。評述指出，厭氧甲烷氧化菌被發(fā)現(xiàn)與硫酸鹽還原菌耦聯(lián)在一起形成團聚體，卻一直未能實現(xiàn)純培養(yǎng)，其根本原因很可能是需要進行種間直接電子傳遞。基于這一重要發(fā)現(xiàn)，Scheller 等人[24]利用穩(wěn)定同位素示蹤等技術證實利用人工電子受體可以解除這種存續(xù)至今的耦聯(lián)關系，從而得到純培養(yǎng)，這是微生物種間直接電子傳遞理論又一重要的應用價值體現(xiàn)。而海岸帶環(huán)境很可能會成為深入開展相關前沿科學研究的重要陣地。

電微生物的胞外呼吸可能是早期地球上微生物的主要代謝方式。胞外電子傳遞機制是微生物-有機質-礦物相互作用的核心科學問題。迄今為止已發(fā)現(xiàn)胞外電子傳遞機制主要有電子穿梭體機制、納米導線機制、外膜結合氧化還原蛋白介導機制等[25-30]。濱海濕地理論上是研究微生物胞外電子傳遞的“黃金區(qū)域”。然而，基于海岸帶或者濱海濕地原位微生物胞外電子傳遞的相關研究仍非常少見。因此，在海岸帶區(qū)域開展微生物胞外電子傳遞的研究已顯得迫在眉睫，相關研究與發(fā)展可為我國生態(tài)環(huán)境的可持續(xù)發(fā)展提供理論基礎和技術途徑。

建議充分發(fā)揮專項及國家基金委“優(yōu)秀青年”和“杰出青年”等基金項目的作用，加強青年人才的梯隊建設，加強電微生物資源庫的建設，加強生物地球化學循環(huán)的數(shù)據(jù)庫建設和定量化模型研究，加強復合型人才的培養(yǎng)及國際合作，在應用層面加強與政府和企業(yè)的合作，在基礎研究層面部署重點研究項目，組織國家/國際層面的大型科學研究計劃，甚至建設以“海岸科學”為核心的多學科交叉研究中心。加強電微生物學的研究，有助于利用新型微生物戰(zhàn)略資源，有助于我國海岸帶經(jīng)濟的可持續(xù)發(fā)展，有助于生態(tài)文明建設。

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劉芳華中科院煙臺海岸帶所研究員、博士生導師。獲德國馬普獎學金，入選中科院“百人計劃”，山東省杰青，泰山學者青年專家，山東微生物學會理事，煙臺市“雙百計劃”。從事“微生物電子傳遞機制”方面的研究，提出并證實了“細菌與產(chǎn)甲烷古菌之間的種間直接電子傳遞機制”；發(fā)現(xiàn)乙酸間接轉化成甲烷的新途徑及相關微生物，明確了新的二氧化碳固定微生物；報道了活性炭顆粒和納米磁鐵礦能夠促進鐵還原菌之間的直接電子傳遞，揭示了納米磁鐵礦補償c型細胞色素能力的機制。E-mail: fhliu@yic.ac.cn

Liu Fanghua Professor and doctoral supervisor of Yantai Institute of Coastal Zone Research, Chinese Academy of Sciences (CAS). He was supported by a fellowship of the Max-Planck Society and “Hundred Talents Program” of CAS. He is a “Distinguished Young Scientist of Shandong Province”, a “Young Taishan Mountain Scholar Specialist” and a member of the Shandong Society for Microbiology and honored by “Two Hundred Talents Program” of Yantai. His researches have been focused on the mechanisms of microbial extracellular electron transfer. The major advances he has achieved in the past five years include: supporting the theory of direct interspecies electron transfer (DIET) between bacteria and methanogenenic archaea; revealing a new pathway of methanogenesis from acetate indirectly and related microorganisms; proving a new cluster of microorganisms which can fix carbon dioxide; reporting that conductive granular activated carbon (GAC) and magnetite nanoparticles can promote the electron transfer among the iron(III)-reducing bacteria, and magnetite nanoparticles could substitute for the function of a c-type cytochrome during the studies of microbe-iron oxides electron transfer. E-mail: fhliu@yic.ac.cn

Strengthening Study of Electromicrobiology and Sustainable Utilization of New Microbial Strategic Resources in Coastal Zone

Liu Fanghua Yang Cuiyun Xiao Leilei
（Yantai Institute of Coastal Zone Research, Chinese Academy of Sciences, Yantai 264003, China）

Exploitation and utilization of biological resources in the coastal zone, particularly the sustainable utilization of new microbial strategic resources, are the important contents of ecological civilization construction and key support for sustainable development of coastal zone in China. At present, the shortages of energy and water resource have become the two serious challenges in the region. Therefore, it is very important to develop the sustainable use of biological resources in the region. As a new type of microbial strategic resource,“Electricigens” has been widely concerned around the world because of its electrochemical activity and the potential of wide range of application. “Electromicrobiology” is a cross discipline of microbiology and electrochemistry, and its research scope covers life sciences, chemistry, earth sciences, and materials sciences. The core mission of electromicrobiology is to reveal the mechanism of microbial extracellular electron transfer and to explore the practical prospect in the field of sustainable development of environmental protection, pollution control, new energy development, and biogeochemical cycle. In this paper, the development trend of the subject and the frontier scientific issues are briefly reviewed and the future development is prospected. The sustainable development in coastal zone requires multidisciplinary collaborative development, strengthening the cultivation of interdisciplinary talents and international cooperation, enhancing the cooperation between the government and enterprises in the field of practice, deploying the key research projects on the basis of the fundamental research, and carrying out national or international level of large-scale scientific research projects, even building the interdisciplinary research center with the core of“Coastal Science”. Strengthening the study of electromicrobiology will contribute to the use of new microbial strategic resources, and it will be helpful to sustainable economic development of coastal zone and ecological civilization construction of China.

ecological civilization in coastal zone, sustainable utilization of coastal zone resources, new microbial strategic resources, electromicrobiology, sustainable development

*資助項目：國家自然科學基金面上項目（41371257、41573071），中科院“百人計劃”（A類）

修改稿收到日期：2016年10月14日