陳敦耀 CHEN Dunyao

楊嘉君2 YANG Jiajun

曾衛(wèi)明1 ZENG Weiming

徐艷紅2 XU Yanhong

焦 磊3 JIAO Lei

王倪傳1 WANG Nizhuan

基于復(fù)雜網(wǎng)絡(luò)的偏頭痛患者腦功能連通性研究

陳敦耀1CHEN Dunyao

楊嘉君2YANG Jiajun

曾衛(wèi)明1ZENG Weiming

徐艷紅2XU Yanhong

焦 磊3JIAO Lei

王倪傳1WANG Nizhuan

作者單位
1. 上海海事大學(xué)信息工程學(xué)院 上海 201306
2. 上海交通大學(xué)附屬第六人民醫(yī)院神經(jīng)內(nèi)科上海 201306
3. 上海交通大學(xué)附屬第六人民醫(yī)院放射科上海 201306

目的 應(yīng)用圖理論構(gòu)建靜息態(tài)腦功能復(fù)雜網(wǎng)絡(luò)，研究偏頭痛患者與正常人之間的網(wǎng)絡(luò)拓?fù)浣Y(jié)構(gòu)差異。資料與方法 獲取22例偏頭痛患者（研究組）和22例正常人（對(duì)照組）的靜息態(tài)腦功能MRI數(shù)據(jù)，分別構(gòu)建兩組的腦功能復(fù)雜網(wǎng)絡(luò)，計(jì)算和比較兩組復(fù)雜網(wǎng)絡(luò)的平均聚類(lèi)系數(shù)、特征路徑長(zhǎng)度、小世界性、同配性、介數(shù)中心度等測(cè)度參數(shù)。結(jié)果 與對(duì)照組相比，研究組患者的靜息態(tài)功能復(fù)雜網(wǎng)絡(luò)的平均聚類(lèi)系數(shù)較大，小世界性與同配性等拓?fù)錅y(cè)度發(fā)生改變，尾狀核、豆?fàn)顨ず说裙?jié)點(diǎn)特征路徑長(zhǎng)度發(fā)生異常，部分區(qū)域（如丘腦、枕下回、枕中回）的介數(shù)中心度明顯增大。結(jié)論 偏頭痛患者靜息態(tài)腦功能網(wǎng)絡(luò)中發(fā)生異常的區(qū)域與大腦的疼痛處理、視覺(jué)處理以及感覺(jué)中繼有關(guān)，本研究發(fā)現(xiàn)有助于更好地解釋偏頭痛的相關(guān)臨床病癥。

偏頭痛；磁共振成像；靜息態(tài)；圖像處理，計(jì)算機(jī)輔助；腦功能網(wǎng)絡(luò)

偏頭痛是一種常見(jiàn)的反復(fù)發(fā)作的慢性神經(jīng)綜合征，常伴有惡心、嘔吐、畏光、畏聲等[1]。隨著神經(jīng)影像技術(shù)在偏頭痛研究中的發(fā)展，人們對(duì)偏頭痛的生理病理機(jī)制的認(rèn)識(shí)已從最初的血管學(xué)說(shuō)發(fā)展為神經(jīng)血管學(xué)說(shuō)，直至中央神經(jīng)系統(tǒng)紊亂學(xué)說(shuō)，并認(rèn)為皮層擴(kuò)散性抑制是先兆性偏頭痛的重要病理生理機(jī)制[2-3]。偏頭痛患者局部大腦皮層的結(jié)構(gòu)和功能較正常人存在顯著異常，這些區(qū)域包括前額皮層、前喙扣帶皮層、眶額皮層以及腦島等[4-9]，而這些皮層在大腦中均參與疼痛處理，這說(shuō)明偏頭痛的產(chǎn)生與大腦疼痛處理機(jī)制的異常有關(guān)[9-11]。

作為一種新型的、非侵入式的測(cè)量神經(jīng)元自發(fā)活動(dòng)的方法，靜息態(tài)功能MRI成像技術(shù)越來(lái)越受到關(guān)注。有學(xué)者采用局部一致性以及低頻振幅比率等方法分析偏頭痛患者的神經(jīng)元自發(fā)性活動(dòng)，發(fā)現(xiàn)偏頭痛患者在左側(cè)前喙扣帶皮層、雙側(cè)前額葉和右丘腦等區(qū)域較正常人發(fā)生了改變[9,11-12]。近年來(lái)，將圖論知識(shí)應(yīng)用于功能MRI成像數(shù)據(jù)分析成為研究熱點(diǎn)，研究人員通過(guò)定義人的大腦區(qū)域?yàn)楣?jié)點(diǎn)、區(qū)域之間的功能連接為邊，構(gòu)建人腦網(wǎng)絡(luò)[13-21]。用圖論的方法研究發(fā)現(xiàn)許多神經(jīng)疾病患者（如精神分裂癥、阿爾茨海默病等）的大腦靜息態(tài)腦功能網(wǎng)絡(luò)的拓?fù)浣Y(jié)構(gòu)（如聚類(lèi)系數(shù)、特征路徑長(zhǎng)度等）較正常人存在顯著異常，這些異?？梢宰鳛檩o助相關(guān)疾病診斷的生理病理標(biāo)志[22-26]。本文基于圖論構(gòu)建偏頭痛患者的大腦靜息態(tài)腦功能復(fù)雜網(wǎng)絡(luò)，并分析相關(guān)的網(wǎng)絡(luò)拓?fù)浣Y(jié)構(gòu)測(cè)度在偏頭痛患者與正常人之間的差異。

1 資料與方法

1.1 研究對(duì)象 選取2014年4—9月上海交通大學(xué)附屬第六人民醫(yī)院（東院）經(jīng)臨床確診的24例偏頭痛患者作為研究組，其中男10例，女14例，中位年齡45.6歲。同期選取22例正常人作為對(duì)照組，其中男10例，女12例，中位年齡43.5歲。

1.2 方法

1.2.1 MRI數(shù)據(jù)采集 采用Siemens MRI儀（3T）。數(shù)據(jù)獲取過(guò)程中要求受試者保持大腦清醒，平躺于MRI儀內(nèi)，不做任何定性思考。掃描參數(shù)：采用單次激發(fā)敏感梯度回波平面成像，切片數(shù)為38，覆蓋整個(gè)腦區(qū)，TR 3.0 s，掃描分辨率為64×64，片內(nèi)分辨率為4 mm×4 mm，片厚度4 mm。

1.2.2 MRI數(shù)據(jù)預(yù)處理 采用DPARSF軟件包[27]對(duì)被試的靜息態(tài)功能MRI數(shù)據(jù)進(jìn)行預(yù)處理，主要包括時(shí)間層矯正、頭動(dòng)矯正、圖像標(biāo)準(zhǔn)化等。其中，配準(zhǔn)時(shí)在任何方向上位移＞1.5 mm或頭部轉(zhuǎn)動(dòng)＞1.5°的數(shù)據(jù)均被丟棄（24例偏頭痛患者中，被丟棄2例，保留22例）；帶通濾波器參數(shù)為0.01 Hz＜f＜0.1 Hz。

1.2.3 網(wǎng)絡(luò)構(gòu)建 預(yù)處理結(jié)束后，采用自動(dòng)解剖標(biāo)簽?zāi)０錥28]進(jìn)行大腦復(fù)雜網(wǎng)絡(luò)構(gòu)建，將大腦劃分為90個(gè)感興趣區(qū)域，通過(guò)計(jì)算所有可能連接節(jié)點(diǎn)之間皮爾森偏相關(guān)系數(shù)組成的90×90的矩陣[22,29-30]，構(gòu)建大腦的復(fù)雜網(wǎng)絡(luò)。

1.3 復(fù)雜網(wǎng)絡(luò)的特性參數(shù) 構(gòu)建兩組被試的腦復(fù)雜網(wǎng)絡(luò)后計(jì)算其相關(guān)測(cè)度，包括平均聚類(lèi)系數(shù)、特征路徑長(zhǎng)度、介數(shù)中心度、同配性及小世界性，并分析兩組的網(wǎng)絡(luò)測(cè)度的差異性（置信水平P=0.01）。

1.3.1 平均聚類(lèi)系數(shù) 平均聚類(lèi)系數(shù)是表示一個(gè)網(wǎng)絡(luò)中節(jié)點(diǎn)的集群連接程度的系數(shù)，它反映了大腦網(wǎng)絡(luò)中功能分離的平均程度[16]。平均聚類(lèi)系數(shù)Ci定義為：其中，Ki表示與節(jié)點(diǎn)i相鄰的節(jié)點(diǎn)的數(shù)量，Ei表示連接節(jié)點(diǎn)i相鄰節(jié)點(diǎn)的邊數(shù)。

1.3.2 特征路徑長(zhǎng)度 特征路徑長(zhǎng)度又稱(chēng)為平均最短路徑長(zhǎng)度，指網(wǎng)絡(luò)中任意節(jié)點(diǎn)對(duì)之間的最短路徑長(zhǎng)度的平均值，它反映了大腦功能整合能力程度[16]。通常定義為：

其中，Lij為節(jié)點(diǎn)i和j之間的路徑， min{Lij}為i和j之間的最短路徑。

1.3.3 介數(shù)中心度 介數(shù)中心度（Betweenness）是反映節(jié)點(diǎn)在網(wǎng)絡(luò)中重要性的參數(shù)[16]。網(wǎng)絡(luò)中任意兩個(gè)節(jié)點(diǎn)的最短路徑通過(guò)某特定節(jié)點(diǎn)的數(shù)量稱(chēng)為該節(jié)點(diǎn)的介數(shù)中心度，節(jié)點(diǎn)i的介數(shù)中心度定義如下：其中，δjk是從節(jié)點(diǎn)j到k的最短路徑數(shù)， δjk(i)是從節(jié)點(diǎn)j到k的最短路徑數(shù)中通過(guò)節(jié)點(diǎn)i的數(shù)量。

1.3.4 同配性 同配性用作考察度值相近的節(jié)點(diǎn)是否傾向于互相連接[16]。同配系數(shù)（assortativity coefficient）

是一種基于“度”的皮爾森相關(guān)系數(shù)，用來(lái)度量相連節(jié)點(diǎn)對(duì)的關(guān)系。同配系數(shù)r定義如下：

其中，ejk是節(jié)點(diǎn)j、k的聯(lián)合度分布，qk、qj分別是節(jié)點(diǎn)k和j的余度分布，為余度分布qk的方差。如果r為正值，則表示相同度的點(diǎn)傾向于連接，如果為負(fù)值則表示不同度數(shù)的節(jié)點(diǎn)間有某種聯(lián)系。

1.3.5 小世界性 小世界網(wǎng)絡(luò)是介于規(guī)則網(wǎng)絡(luò)和隨機(jī)網(wǎng)絡(luò)之間的一種特殊的復(fù)雜網(wǎng)絡(luò)，既像隨機(jī)網(wǎng)絡(luò)一樣有著較小的特征路徑長(zhǎng)度，同時(shí)又有與規(guī)則網(wǎng)絡(luò)同一個(gè)數(shù)量級(jí)的較高的聚類(lèi)系數(shù)。通常將小世界網(wǎng)絡(luò)的聚類(lèi)系數(shù)和特征路徑長(zhǎng)度與隨機(jī)網(wǎng)絡(luò)的聚類(lèi)系數(shù)和特征路徑長(zhǎng)度進(jìn)行比較，即：

而小世界性則通常用γ和λ的比值來(lái)度量[30]，即：

當(dāng)σ＞1時(shí)，本研究認(rèn)為網(wǎng)絡(luò)具有小世界性。因此，當(dāng)要計(jì)算小世界性時(shí)，通常需要先計(jì)算與該網(wǎng)絡(luò)的度分布相似的隨機(jī)網(wǎng)絡(luò)的聚類(lèi)系數(shù)和特征路徑長(zhǎng)度。早期研究表明，這兩種理論值為：

其中，Knet和N 分別表示當(dāng)前網(wǎng)絡(luò)的度和節(jié)點(diǎn)數(shù)。

1.4 統(tǒng)計(jì)學(xué)方法 采用REST V1.8軟件對(duì)兩組進(jìn)行雙樣本t檢驗(yàn)，P＜0.05 表示差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。由于本研究的實(shí)驗(yàn)必須在一定的t閾值范圍內(nèi)進(jìn)行，本研究采用假發(fā)現(xiàn)率（FDR）校正的方法對(duì)多重比較的P值進(jìn)行校正。

2 結(jié)果

2.1 兩組平均聚類(lèi)系數(shù)比較 研究組與對(duì)照組的靜息態(tài)腦功能網(wǎng)絡(luò)的歸一化聚類(lèi)系數(shù)均＞1；研究組的平均聚類(lèi)系數(shù)在不同稀疏度下均大于對(duì)照組（P=0.01），見(jiàn)圖1。

圖1 兩組靜息態(tài)腦功能復(fù)雜網(wǎng)絡(luò)的平均聚類(lèi)系數(shù)比較

2.2 兩組特征路徑長(zhǎng)度比較 研究組與對(duì)照組的靜息態(tài)腦功能網(wǎng)絡(luò)的特征路徑長(zhǎng)度歸一化后均≈1；與對(duì)照組相比，研究組的部分節(jié)點(diǎn)[（尾狀核（Caudate L，Caudate R）、豆?fàn)顨ず耍≒utamen L）]的特征路徑長(zhǎng)度卻呈現(xiàn)顯著的異常，見(jiàn)圖2。

2.3 兩組介數(shù)中心度比較 與對(duì)照組相比，研究組患者靜息態(tài)腦功能網(wǎng)絡(luò)中丘腦（Thalamus L，Thalamus R）、左側(cè)枕下回（Occipital Inf L）、右側(cè)枕中回（Occipital Mid R）的介數(shù)中心度明顯增大，見(jiàn)圖3。

2.4 兩組小世界性比較 在不同的稀疏度（從10%～30%，增量為1%）下，研究組與對(duì)照組的靜息態(tài)腦功能復(fù)雜網(wǎng)絡(luò)均具有小世界網(wǎng)絡(luò)特性。與對(duì)照組相比，研究組患者的小世界特性呈現(xiàn)顯著差異（P=0.01）。見(jiàn)圖4。

圖2 研究組患者大腦靜息態(tài)腦功能網(wǎng)絡(luò)中尾狀核（CAU.L、CAU.R）、豆?fàn)顨ず耍≒UT.L）等節(jié)點(diǎn)的特征路徑長(zhǎng)度顯著異常，紅色區(qū)域表示人腦中特征路徑長(zhǎng)度較長(zhǎng)的區(qū)域

圖3 研究組患者大腦靜息態(tài)腦功能網(wǎng)絡(luò)中丘腦（THA.R、THA.L）、左側(cè)枕下回（IOG.L）、右側(cè)枕中回（MOG.L）等節(jié)點(diǎn)的介數(shù)中心度較高。紅色區(qū)域表示人腦中介數(shù)中心度較高的區(qū)域

圖4 兩組靜息態(tài)腦功能復(fù)雜網(wǎng)絡(luò)的小世界性比較

2.5 兩組同配性比較 兩組同配性的同配系數(shù)均為負(fù)值。對(duì)照組的同配系數(shù)在不同稀疏度下均大于研究組的同配系數(shù)（P=0.01）。見(jiàn)圖5。

3 討論

聚類(lèi)系數(shù)是復(fù)雜網(wǎng)絡(luò)的一項(xiàng)重要參數(shù)，它反映了網(wǎng)絡(luò)中節(jié)點(diǎn)的聚集程度，能很好地用來(lái)度量網(wǎng)絡(luò)皮層之間的相互連接及功能分割情況。研究組患者的靜息態(tài)腦功能網(wǎng)絡(luò)的聚類(lèi)系數(shù)均大于對(duì)照組，本研究認(rèn)為該結(jié)果的產(chǎn)生是因?yàn)橄鄬?duì)于正常人而言，偏頭痛患者由于頭痛、畏光等臨床病癥的反復(fù)發(fā)生，人腦中涉及疼痛處理以及視覺(jué)刺激的皮層之間相互連接更強(qiáng)，聚集程度較大，信息傳遞的效率異常偏高。

路徑反映了大腦不同區(qū)域之間潛在的信息流。而特征路徑長(zhǎng)度則是對(duì)全腦網(wǎng)絡(luò)的平均連通情況或者全局路由效率的度量，節(jié)點(diǎn)間更短的路徑長(zhǎng)度則反映了不同皮層之間具有更高效的相互作用。本研究發(fā)現(xiàn)，偏頭痛患者部分節(jié)點(diǎn)的特征路徑長(zhǎng)度呈現(xiàn)異常，這些節(jié)點(diǎn)主要包括尾狀核和豆?fàn)詈?，這與喻大華[4]和薛婷[12]發(fā)現(xiàn)的偏頭痛患者丘腦、尾狀核、豆?fàn)詈说葏^(qū)域有異常的研究相同。尾狀核和豆?fàn)詈硕际腔缀说闹匾M成部分，基底核是人體神經(jīng)細(xì)胞體集中的區(qū)域，與疼痛的調(diào)節(jié)有關(guān)。偏頭痛患者的基底核異?？赡苁且?yàn)樵陬^痛反復(fù)發(fā)作的過(guò)程中，基底核不斷地參與到疼痛調(diào)節(jié)所引起的。

介數(shù)中心度是用來(lái)衡量節(jié)點(diǎn)在網(wǎng)絡(luò)中相對(duì)重要程度的最為有效的方式。丘腦是大腦感覺(jué)傳導(dǎo)的中繼站，除了嗅覺(jué)外，人體的各種感覺(jué)的傳導(dǎo)通路均在丘腦內(nèi)更換神經(jīng)元，然后投射到大腦皮層中。偏頭痛反復(fù)發(fā)作的過(guò)程中，頭痛的感覺(jué)傳導(dǎo)通路需要更為頻繁地通過(guò)丘腦完成中繼，并投射到大腦皮層中，丘腦在偏頭痛患者的疼痛處理中的重要性反映在復(fù)雜網(wǎng)絡(luò)的拓?fù)浣Y(jié)構(gòu)上就是較大的介數(shù)中心度。枕中回是人腦中主要進(jìn)行視覺(jué)處理的區(qū)域，左側(cè)枕中回的異常也能很好地用來(lái)解釋偏頭痛患者常見(jiàn)的畏光以及伴隨眼眶疼痛等臨床現(xiàn)象。同時(shí)，在喻大華[4]與薛婷[12]的研究中也發(fā)現(xiàn)了偏頭痛患者的枕中回異常。

本研究中，研究組和對(duì)照組的同配系數(shù)均為負(fù)值，說(shuō)明度較大的節(jié)點(diǎn)都傾向于連接度更小的節(jié)點(diǎn)，而且相對(duì)于正常人，偏頭痛患者的靜息態(tài)腦功能網(wǎng)絡(luò)的同配系數(shù)更小，且兩者的差異顯著，提示偏頭痛患者的度不同的節(jié)點(diǎn)互相連接的傾向更強(qiáng)。

本研究發(fā)現(xiàn)偏頭痛患者和對(duì)照組的靜息態(tài)腦功能網(wǎng)絡(luò)在較大的稀疏度范圍內(nèi)均具有小世界性，說(shuō)明偏頭痛患者的大腦信息處理能力依舊是高效的，但是與正常人相比，偏頭痛患者的靜息態(tài)腦功能網(wǎng)絡(luò)的小世界性具有明顯的異常，這種小世界性拓?fù)浣Y(jié)構(gòu)的改變，有可能是由于頭痛的反復(fù)攻擊造成的。

總之，通過(guò)研究偏頭痛患者的靜息態(tài)腦功能復(fù)雜網(wǎng)絡(luò)拓?fù)浣Y(jié)構(gòu)的性質(zhì)，并與正常人相比，發(fā)現(xiàn)偏頭痛患者的復(fù)雜網(wǎng)絡(luò)的某些測(cè)度會(huì)發(fā)生改變，部分與疼痛處理、視覺(jué)處理以及感覺(jué)相關(guān)的區(qū)域均呈現(xiàn)顯著異常。以上發(fā)現(xiàn)能幫助醫(yī)師更好地了解和解釋偏頭痛患者的臨床病癥，未來(lái)還應(yīng)深入研究這些異常背后的潛在機(jī)制，嘗試建立能夠輔助偏頭痛診斷和治療的神經(jīng)影像生理標(biāo)志。

圖5 兩組靜息態(tài)腦功能復(fù)雜網(wǎng)絡(luò)的同配系數(shù)比較

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（本文編輯 馮 婕）

Brain Functional Connectivity in Patients with Migraine Based on Complex Networks Analysis

Purpose To investigate the topological structure differences between the migraine patients group and the normal control group by using resting-state brain complex networks constructed based on graph theory. Materials and Methods Restingstate functional magnetic resonance imaging dataset were obtained from 22 migraine patients and 22 normal subjects. The functional complex networks of the two groups were constructed, and parameters including average clustering coefficient, characteristic path length, small worldness, assortativity, and betweenness of the two groups were respectively calculated. Results When compared with the parameters of normal control group, average clustering coefficient of migraine patients group was larger, small worldness and assortativity were also changed. The characteristic path length of the caudate nucleus and putamen areas presented abnormal in the migraine patients group. Betweenness centrality of the thalamus, inferior occipital gyrus and occipital gyrus increased in the migraine patients group. Conclusion The abnormal brain regions in the migraine patients group were mainly associated with pain processing, visual processing and sensory information relay. This study may contribute to better understanding and interpreting corresponding clinical condition of migraine.

Migraine disorders; Magnetic resonance imaging; Resting state; Image processing, computer-assisted; Brain functional network

10.3969/j.issn.1005-5185.2015.06.005

楊嘉君

Department of Neurology, the Sixth People's Hospital Affiliated to Shanghai Jiao Tong University, Shanghai 201306, China

Address Correspondence to: YANG Jiajun

E-mail: yangjiajunfzy@sina.com

國(guó)家自然科學(xué)基金項(xiàng)目（31170952）；上

海市2014年度浦東新區(qū)科技發(fā)展基金創(chuàng)新

資金（醫(yī)療衛(wèi)生）項(xiàng)目（PKJ2014-Y08）。

R743.045；R445

2015-01-05

修回日期：2015-05-23

中國(guó)醫(yī)學(xué)影像學(xué)雜志

2015年 第23卷 第6期：418-422

Chinese Journal of Medical Imaging

2015 Volume 23(6): 418-422