張會慧，張秀麗，李 鑫，王良再，胡舉偉，孫廣玉

花色素苷在丁香新生葉光合機(jī)構(gòu)中的作用

張會慧，張秀麗，李 鑫，王良再，胡舉偉，孫廣玉

(東北林業(yè)大學(xué) 生命科學(xué)學(xué)院，黑龍江 哈爾濱 150040)

以葉片富含花色素苷的紫丁香Syringa oblata和花色素苷含量低的紫丁香變種白丁香Syringa oblata var. alba為試驗(yàn)材料，研究了丁香新生葉、半展開葉和展開葉中花色素苷對葉片光合機(jī)構(gòu)的影響。結(jié)果表明：紫丁香新生葉片葉綠素含量較低，而花色素苷含量較高，其含量是白丁香葉片的17.3倍，單位反應(yīng)中心吸收的光能(ABS/RC)低于白丁香20.17﹪，并且吸收的光能用于電子傳遞的比例(φEo)和單位反應(yīng)中心用于電子傳遞比例(ETo/RC)也顯著低于白丁香，紫丁香新生葉片的光化學(xué)效率和電子傳遞速率明顯低于白丁香。紫丁香新生葉片中的花色素苷減少了PSⅡ?qū)饽艿奈?，降低了PSⅡ反應(yīng)中心的光能轉(zhuǎn)換效率和原初反應(yīng)速度，因此，紫丁香新生葉片激發(fā)能產(chǎn)生的數(shù)量明顯低于白丁香。白丁香新生葉片中葉綠素含量較高，葉片中花色素苷含量較低，比紫丁香葉片吸收光能的能力強(qiáng)，其新生葉片中有活性的反應(yīng)中心的數(shù)量和反應(yīng)中心的活性較高，對光能的利用能力明顯高于紫丁香; 白丁香新生葉片的非光化學(xué)淬滅(NPQ)、非光化學(xué)猝滅的最大量子產(chǎn)額(φDo)和單位反應(yīng)中心耗散掉的能量(DIo/RC)明顯高于紫丁香。因此可以推斷花色素苷改變了紫丁香和白丁香新生葉對光能吸收和利用的途徑和過剩光能耗散的方式。

丁香屬；花色素苷；光合機(jī)構(gòu); 光保護(hù)

花色素苷是一類普遍分布于植物花瓣、果實(shí)、莖和葉片等器官的水溶性類黃酮色素，目前已知有27個(gè)科73個(gè)屬植物有花色素苷的存在[1]。植物葉片中的花色素苷主要存在于細(xì)胞的液泡中，不同植物葉片中的花色素苷分布有一定的差異，有些植物的花色素苷存在于植物上表皮細(xì)胞中，有些植物則分布在表皮細(xì)胞之下的細(xì)胞液泡中[2]。植物葉片花色素苷的吸收光譜位于400～600 nm波長范圍，與光合色素的吸收光譜處于相似的范圍內(nèi)，因此，葉片中花色素苷的存在必然影響到光合色素的光能吸收，從而影響到植物的光合能力[3]。并且有研究表明，葉片中花色素苷的合成與葉綠素的降低有關(guān)[4]，積累花色素苷的紅色彩葉草Coleus blumei 葉片的光合放氧能力明顯低于沒有花色素苷的綠色葉片[4]。但是，當(dāng)植物葉片吸收光能出現(xiàn)過剩時(shí)，葉片花色素苷可吸收和過濾入射的高強(qiáng)度的太陽光中的藍(lán)紫光而保護(hù)葉片下表皮細(xì)胞下方的細(xì)胞[6]，減輕光氧化傷害[7]，花色素苷起到了光過濾和光衰減的作用。

丁香是我國北方重要的綠化樹種之一，種類多樣，其中紫丁香和白丁香是兩個(gè)常見的綠化樹種，白丁香Syringa oblata var. alba為紫丁香Syringa oblata的變種，二者除了花的顏色不同之外，白丁香在春季伸出的葉片呈現(xiàn)綠色，花色素苷含量較低，而紫丁香呈現(xiàn)紅色，葉片含有很高的花色素苷。兩種丁香葉片花青素含量的差別為研究花色素苷在植物光保護(hù)方面的作用提供了材料。為此，本文以兩種丁香為材料，探討兩種丁香葉片在伸展和完全展開兩種生長狀態(tài)下花青素苷對光能吸收和利用的影響，尤其是花色素苷在光合機(jī)構(gòu)中電子傳遞、PSⅡ光化學(xué)特性等方面的作用，為揭示花色素苷在植物葉片光合作用的功能提供參考。

1 材料與方法

1.1 試驗(yàn)材料

試驗(yàn)于2011年5月在哈爾濱市東北林業(yè)大學(xué)城市林業(yè)示范基地進(jìn)行，供試丁香品種為紫丁香Syringa oblata和白丁香Syringa oblata var. alba，白丁香屬于紫丁香的一個(gè)變種，其葉片比紫丁香沒有或花色素苷含量極低(見圖1)。兩個(gè)丁香作為研究花青素的作用是很好的對比材料。試驗(yàn)中選擇樹齡和長勢相對一致的當(dāng)年生新生枝條進(jìn)行測定。

圖1 紫丁香和白丁香葉片顏色差異Fig.1 Differences of color on Syringa oblata and Syringa oblata var. alba new leaves

1.2 測定參數(shù)和方法

葉綠素和花色素苷含量的測定：分別選擇紫丁香和白丁香新生枝條上從上往下數(shù)第1、2和第3對葉片記為新生葉片、半展開葉片和完全展開葉片，避開葉片的主葉脈取樣，測定其葉綠素含量、葉綠素a和b的含量，并計(jì)算葉綠素a和b的比值[8]；花色素苷含量的測定按照Pirie and Mullins[9]等的方法。

葉綠素?zé)晒鈪?shù)的測定：分別將兩種丁香的新生葉片、半展開葉片和完全展開葉片進(jìn)行30 min暗適應(yīng)，然后利用便攜式脈沖調(diào)制熒光儀FMS-2(Hansatch公司，英國)參照Hu等的方法[10]分別測定其初始熒光(Fo)、最大熒光(Fm)、PSⅡ的最大光化學(xué)效率(Fv/Fm)、PSⅡ的潛在光化學(xué)活性(Fv/Fo)、電子傳遞速率(ETR)以及非光化學(xué)淬滅(NPQ)等；利用Mini調(diào)制式掌上葉綠素?zé)晒鈨x(FluorPen FP 100max，捷克)分別測定兩種丁香的新生葉片、半展開葉片和完全展開葉片的快相葉綠素?zé)晒庹T導(dǎo)曲線(OJIP)，得到葉綠素?zé)晒鈪?shù)：OJIP曲線上2 ms時(shí)的相對可變熒光(VJ)、熒光上升的初始斜率(Mo)、有活性反應(yīng)中心的開放程度(Ψo)、原初光化學(xué)反應(yīng)的最大量子產(chǎn)額(φPo)、非光化學(xué)猝滅的最大量子產(chǎn)額(φDo)、吸收光能用于QA-以后的電子傳遞的能量比例(φEo)、單位反應(yīng)中心吸收的光能(ABS/RC)、單位反應(yīng)中心捕獲的用于還原QA的能量(TRo/RC)、單位反應(yīng)中心捕獲的用于電子傳遞的能量(ETo/RC)和單位反應(yīng)中心耗散掉的能量(DIo/RC)等。

1.3 數(shù)據(jù)處理方法

運(yùn)用Excel和SPSS軟件對測定數(shù)據(jù)進(jìn)行統(tǒng)計(jì)分析，圖中數(shù)據(jù)為3 次重復(fù)的平均值±標(biāo)準(zhǔn)差(SE)，并采用單因素方差分析(One-way ANOVA)和最小顯著差異法(LSD)比較不同數(shù)據(jù)組間的差異。

2 結(jié)果與分析

2.1 紫丁香和白丁香葉片葉綠素和花色素苷含量變化

由圖1可以看出，兩種丁香在不同發(fā)育階段葉片中的花色素苷含量明顯不同，紫丁香新生葉片和半展開葉片的花色素苷含量分別是白丁香的17.3倍和7.5倍，葉片完全展開時(shí)，紫丁香葉片的花色素苷急劇下降，與白丁香葉片花色素苷含量之間的差異沒有達(dá)到顯著水平(P＞0.05)。丁香新生葉片的總?cè)~綠素、葉綠素a和葉綠素b含量低于展開葉片，兩種丁香比較，紫丁香新生葉片的總?cè)~綠素含量、葉綠素a和葉綠素b含量分別低于白丁香34.09﹪(P＜0.05)、33.62﹪(P＜0.05)和54.97﹪(P＜0.05)。兩種丁香葉片中葉綠素a/b表現(xiàn)為新生葉片＜半展開葉＜展開葉，紫丁香新生葉片的葉綠素a/b值低于白丁香5.79﹪(P＜0.05)。

圖2 紫丁香和白丁香葉片葉綠素和花色素苷含量的差異Fig.2 Differences of chlorophyll and anthocyanin content in Syringa oblata and Syringa oblata var. alba new leaves

2.2 花色素苷對葉片F(xiàn)o、Fm、Fv/Fm和ETR的影響

隨著兩種丁香葉片的展開，F(xiàn)m、和Fv/Fo呈增加趨勢，但Fo卻沒有發(fā)生明顯的變化(P＞0.05)，紫丁香完全展開葉的Fm、Fv/Fm、Fv/Fo和分別高于白丁香 7.69﹪(P＜ 0.05)、1.39﹪(P＜0.05)、10.22﹪(P ＜ 0.05)和 17.11﹪(P ＜ 0.05)，均達(dá)顯著差異水平，但紫丁香新生葉片的Fv/Fm和Fm和ETR均明顯低于白丁香(P＜0.05)，白丁香新生葉片吸收的光能除了維持正常用的電子傳遞外，非光化學(xué)淬滅(NPQ)也顯著高于紫丁香42.54﹪(P＜0.05)，達(dá)顯著差異水平。

2.3 花色素苷對丁香葉片光合電子傳遞連上QA-氧化還原狀態(tài)的影響

兩種丁香在葉片展開過程中，VJ和Mo均呈現(xiàn)降低的趨勢，就兩個(gè)丁香品種而言，紫丁香半展開葉和完全展開葉的VJ和Mo均顯著低于白丁香，說明紫丁香展開葉的光合能力優(yōu)于白丁香，這與圖3中的Fv/Fm和ETR的變化結(jié)果相符，但紫丁香新生葉片中VJ和Mo分別低于白丁香8.45﹪（P＜0.05）和29.28﹪（P＜0.05）。

圖3 紫丁香和白丁香葉片葉綠素?zé)晒鈪?shù)的差異Fig.3 Differences of chlorophyll fluorescence characteristic in Syringa oblata and Syringa oblata var. alba new leaves

2.4 花色素苷對丁香葉片光合能量分配的影響

隨著葉片的展開丁香葉片PSⅡ電子受體側(cè)QB位點(diǎn)的改變和PQ庫容量增加(圖4)，兩種丁香葉片原初光化學(xué)反應(yīng)的最大量子產(chǎn)額φPo和用于電子傳遞鏈上QA-以后的電子傳遞能量比例φEo增加，用于熱耗散的比例和φDo減少，紫丁香新生葉片φPo和φEo分別低于白丁香4.99﹪(P＜0.05)和9.68﹪(P＜0.05)，均達(dá)到顯著差異水平，而白丁香新生葉片用于熱耗散的比例和φDo高于紫丁香8.65﹪(P＜0.05)，并且紫丁香新生葉片OJIP曲線上2 sm時(shí)有活性反應(yīng)中心的開放程度(Ψo)也低于白丁香8.75﹪(P＜0.05)，達(dá)顯著差異水平。

2.5 花色素苷對丁香葉片單位PSⅡ反應(yīng)中心比活參數(shù)的影響

圖4 紫丁香和白丁香葉片光合電子傳遞連上QA-氧化還原狀態(tài)的差異Fig.4 Differences of QA- oxidation in Syringa oblata and Syringa oblata var. alba new leaves

圖5 紫丁香和白丁香葉片能量分配參數(shù)的差異Fig.5 Differences of energy flux ratios in Syringa oblata and Syringa oblata var. alba new leaves

ABS/RC、TRo/RC、ETo/RC和DIo/RC分別反映了單位反應(yīng)中心吸收的光能、單位反應(yīng)中心捕獲的用于還原QA的能量、單位反應(yīng)中心捕獲的用于電子傳遞的能量和單位反應(yīng)中心耗散掉的能量[11]，由圖6可以看出，由于紫丁香新生葉片單位反應(yīng)中心吸收的光能ABS/RC低于白丁香20.17﹪(P＜0.05)，從而導(dǎo)致其TRo/RC、ETo/RC和DIo/RC低于白丁香，特別是紫丁香新生葉片DIo/RC低于白丁香24.84﹪(P＜0.05)，達(dá)顯著差異水平，并且紫丁香展開葉和半展開葉的ABS/RC、TRo/RC、ETo/RC和DIo/RC也均顯著低于白丁香。

3 討 論

高等植物葉片的的色素主要有葉綠素類、類胡蘿卜素類和花色素苷三大類[12]。本研究中，紫丁香新生葉片的總?cè)~綠素含量、葉綠素a和b含量均明顯低于白丁香，但其花色素苷含量卻明顯高于白丁香，已有研究證明花色素苷在葉片中會起到過濾[13]、衰減[14]以及反射[15]光能的作用，Gould[16]等的研究結(jié)果均發(fā)現(xiàn)植物葉片中花色素苷的屏障作用會使用葉片具有陰生特性，本試驗(yàn)結(jié)果發(fā)現(xiàn)紫丁香葉片的葉綠素a/b值顯著低于白丁香，說明紫丁香的新生葉片具有陰生特點(diǎn)，這同樣與Kyparissis[17]在Prunus cerasifera上的研究結(jié)果一致，因此紫丁香新生葉片主要通過形成花色素苷含量來降低光能的吸收，因此不論是從葉綠素還是從花色素苷含量的變化角度均可以說明紫丁香新生葉片對光能的吸收能力顯著低于白丁香。所以，紫丁香新生葉片主要通過增加花色素苷含量、降低葉綠素含量以及調(diào)整葉綠素a /b的比值的方式來降低光能的吸收防止過剩激發(fā)能的產(chǎn)生。

圖6 紫丁香和白丁葉片ABS/RC, TRo/RC, ETo/RC and DIo/RC的差異Fig.6 Differences of ABS/RC, TRo/RC, ETo/RC and DIo/RC in Syringa oblata and Syringa oblata var. alba new leaves

隨著葉片的展開，兩種丁香電子傳遞鏈上PQ庫容量增加[18]，ETR增加導(dǎo)致葉片的Fv/Fm和Fo/Fm增加，研究表明，當(dāng)葉片發(fā)生光抑制或光破壞Fv/Fm下降的同時(shí)常伴隨Fo的升高[19]，但本試驗(yàn)中初始熒光(Fo)隨著葉片的展開卻沒有明顯的變化，因此兩種丁香葉片展開過程中只是光化學(xué)效率的增加，新生葉片在自然條件下雖然光能利用能力較低，但并沒有發(fā)生光抑制或光破壞；紫丁香新生葉片的Fv/Fm和Fm和ETR均明顯低于白丁香，說明紫丁香新生葉片的光能轉(zhuǎn)換效率和電子傳遞速率較低，光合作用的原初反應(yīng)速度較慢，但這可以減少形成過剩激發(fā)能的機(jī)會，對葉片的光合機(jī)構(gòu)起到種保護(hù)作用，雖然白丁香新生葉片葉綠素含量較高，而且沒有花色素苷的保護(hù)作用，對光能的吸收能力較強(qiáng)，電子傳遞速率和最大光化學(xué)效率均顯著高于紫丁香，因此，白丁香不但光化學(xué)能量耗散的較紫丁香強(qiáng)，并且過剩的光能主要通過增加非光化學(xué)能量耗散及時(shí)耗散，從而避免光系統(tǒng)的損害。

由于紫丁香新生葉片的葉綠素含量較低而花色素苷含量較高，葉片對光能的捕獲和吸收能力較差，從而導(dǎo)致紫丁香新生葉片的φPo和ETo/RC均顯著低于白丁香，VJ和Mo也顯著低于白丁香，說明紫丁香新生葉片的光能轉(zhuǎn)換效率和電子傳遞速率較低，QA-的積累量和電子傳遞鏈的還原程度較低，光合作用的原初反應(yīng)速度較慢，但這可以減少形成過剩激發(fā)能的機(jī)會。白丁香新生葉片用于熱耗散的比例和φDo高于紫丁香，同樣說明了白丁香主要通過增加熱能熱耗的形式來減輕激發(fā)能對PSⅡ反應(yīng)中心的壓力，這與圖3中NPQ的變化結(jié)果相同。此外，紫丁香新生葉片Ψo顯著低于白丁香，說明紫丁香新生葉片光合系統(tǒng)捕獲光能用于推動(dòng)電子進(jìn)入QA-以后的能量比例較低，有效地緩解了電子傳遞鏈的還原程度，這也是紫丁香新生葉片為減輕過剩激發(fā)能對PSⅡ反應(yīng)中心造成傷害的一種防御機(jī)制。

單位反應(yīng)中心比活參數(shù)的變化不但可以分析葉片對光能的吸收和利用情況，而且是說明葉片有活性反應(yīng)中心數(shù)量和反應(yīng)中心活性的重要指標(biāo)[20]，由于紫丁香葉片單位反應(yīng)中心吸收的光能ABS/RC較低，從而導(dǎo)致其TRo/RC、ETo/RC和DIo/RC低于白丁香，并且紫丁香展開葉和半展開葉的ABS/RC、TRo/RC、ETo/RC和DIo/RC始終低于白丁香，但紫丁香完全展開葉片的φPo高于白丁香（圖4），因此雖然紫丁香完全展開葉φEo較白丁香高，而單位反應(yīng)中心比活參數(shù)TRo/RC、ETo/RC卻較低，其原因是由于紫丁香完全展開葉片有活性的反應(yīng)中心數(shù)量較多引起的，說明紫丁香完全展開葉的光合性能強(qiáng)于白丁香，這與圖3的變化結(jié)果相符，而在新生葉片中，紫丁香TRo/RC、ETo/RC、φPo和φPo均低于白丁香(圖5)，所以紫丁香新生葉片TRo/RC、ETo/RC的降低主要是由于吸收光的降低引起的，同樣說明了花色素苷在紫丁香新生葉片中具有降低光能吸收的作用，即紫丁香新生葉片主要通過降低光能的吸收來保護(hù)葉片的光合機(jī)構(gòu)。

4 結(jié) 論

紫丁香新生葉片葉綠素含量較低，葉片中有大量花色素苷的存在，葉片主要能過減少對光能的吸收、降低PSⅡ反應(yīng)中心的光能轉(zhuǎn)換效率和原初反應(yīng)速度來降低激發(fā)能的產(chǎn)生，而白丁香新生葉片葉綠素含量較高，對光能的吸收能力較強(qiáng)，葉片中沒有花色素苷的存在，但其葉片的光合機(jī)構(gòu)發(fā)育的比較完善，新生葉片中有活性的反應(yīng)中心的數(shù)量和反應(yīng)中心的活性較高，吸收的光能除了維持正常用的電子傳遞啟動(dòng)光化學(xué)作用以外，過剩的能量主要通過非光化學(xué)能量耗散的形式及時(shí)耗散，降低了反應(yīng)中心的壓力。

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Functional role of anthocyanin to photosynthetic apparatus in young leaves of Syringa

ZHANG Hui-hui, ZHANG Xiu-li, LI Xin, WANG Liang-zai, HU Ju-wei, SUN Guang-yu
(College of Life Science, Northeast Forest University, Harbin 150040, Heilongjiang, China)

By taking Syringa oblata leaves (be rich in anthocyanin) and Syringa oblata var. alba leaves (with lower content of anthocyanin) as the tested materials, the effects of anthocyanin in new, semi-expansion and expanded leaves on photosynthetic apparatus have been investigated. The results show that the young leaves of S. oblata had a lower chlorophyll content, while had a higher anthocyanin content, S. oblata’s anthocyanin content was 17.3 times of S. oblata var. alba’s; S. oblata’s absorption flux per reaction center (ABS/RC) was lower than S. oblata var. alba’s by 20.17﹪; the proportion of absorbed light energy that was used to transfer electron and the proportion of ETo/RC were significantly lower than that of the latter; S. oblata’s photochemical efficiency and electron transport rate were obviously lower the latter, respectively. S. oblata’s Anthocyanin decreased PSⅡ’s absorption of light energy, and inhibited the conversion efficiency of PSⅡ’s light energy and the rate of primal process of photosynthesis, therefore, the excitation energy produced by S. oblata new leaves was lower that that of S. oblata var. alba’s. Syringa oblata var. alba had a higher chlorophyll content, a lower anthocyanin content, so had a stronger ability in light energy absorption than S. oblate; S. oblata var. alba’s new leaves had more reaction centers with activity and the reaction centers had high activity, so its utilization ability of light energy was higher than S.oblata; S. oblata var. alba’s non-photochemical quenching (NPQ), NPQ’s maximal quantum yields and the energy that was dissipated by unit reaction center were obviously higher than that of S. oblata’s. Hence, it can be concluded that the anthocyanin changed the absorption and utilization way of light energy as well as the excitation energy dissipation in Syringa oblata and Syringa oblata var. alba young leaves.

Syringa; anthocyanin; photosynthetic apparatus; photo-protection

2012-02-03

國家自然科學(xué)基金面上項(xiàng)目(30771746, 31070307)；國家科技支撐項(xiàng)目(2011BAD08B02-3)；黑龍江省自然科學(xué)基金重點(diǎn)項(xiàng)目(ZD201105)；國家林業(yè)局科技推廣項(xiàng)目(2010-29, 2011-32)

張會慧(1986—)，男，內(nèi)蒙古赤峰人，博士研究生，主要從事植物生理生態(tài)學(xué)研究；E-mail:xtwfwf@126.com

孫廣玉(1963—)，男，黑龍江巴彥人，教授，博士生導(dǎo)師，主要從事植物生理生態(tài)學(xué)研究；E-mail:sungy@vip.sina.com

S792; Q945.79

A

1673-923X (2012)07-0093-07

[本文編校：吳 毅]