趙文杰，張麗靜，暢 倩，張聰穎，熊忠寬

(蘭州大學草地農業(yè)科技學院 農業(yè)部草地農業(yè)生態(tài)系統(tǒng)學重點實驗室,甘肅 蘭州 730020)

土壤缺磷是制約作物、牧草生產的主要因素之一[1-2]。全世界13.9億hm2耕地中約有43%缺磷[3]，我國1.07億hm2農田中大約有2/3嚴重缺磷，尤其是黃淮海地區(qū)，嚴重缺磷的土地占總耕地面積的67%[4]。實際生產中，一般采用施磷肥來提高植物對磷的吸收，我國自20世紀50年代開始施用磷肥，到90年代已累計施用磷肥7 880萬t(P2O5)[5]。據預測，世界磷肥資源在2050年將被耗盡[2]。磷肥當季利用率大多在15%左右[6]。植物主要吸收 HPO42-和 H2PO4-，而 PO43-不易被吸收[7]。由于土壤中鈣、鐵、鋁及土壤黏粒大量存在，通過吸附固定、沉淀或微生物吸收作用很快地將有效磷轉化為 Ca2-P、Ca8-P、Al-P、Fe-P 等難溶性磷[8]。在一年只施一次磷肥的情況下，結合我國平均復種指數為1.5，40年間大約有6 100萬t P2O5積累在土壤中[6]。而這部分難溶性磷僅有一小部分(<1%)可被植物直接利用[4]。

提高磷有效性最有效的途徑，就是培育耐低磷及磷高效利用品種[5]。在低磷條件下，植物主要通過還原和絡合反應提高土壤中難溶性磷的生物有效性，有機酸的分泌也能活化土壤中的難溶性磷[9]，從而促進植物對磷的吸收。研究發(fā)現[10]，磷匱乏會引起一些植物根中有機酸陰離子濃度的增加，表明有機酸陰離子的分泌可能在磷活化中發(fā)揮重要作用。

豆科植物本身可以固氮，還能在磷匱乏時產生大量有機酸，促進植物對磷的吸收，極大地改變了根-土界面物理、化學和生物學性狀，從而使土壤中的氮、磷得到合理的分配和利用。目前有機酸在豆科植物中的研究較多，但主要集中在豆類作物，如豇豆(Vignaunguiculata)[11]、大豆(Glycinemax)、木豆(Cajanuscajan)[12]、綠豆(V.radiata)[11]；豆科飼料，如白羽扇豆(Lupinusalbus)[13]、苜蓿(Medicagosativa)[14]等。本研究將磷匱乏時豆科植物有機酸在植物體內的轉運、分泌水平及種類等作一概述，以期為豆科植物在磷高效利用農業(yè)生產中的應用提供一定依據。

1 磷匱乏時豆科植物分泌有機酸的時間、水平及種類

不同生長時期豆科植物有機酸組成和含量存在一定差異。供磷條件下，隨著豆科植物生長，根分泌物中有機酸釋放量呈現增加趨勢，而且有機酸釋放量的高峰期一般出現在營養(yǎng)生長期，與植物代謝高峰期吻合，這時植物體內有機酸代謝旺盛,通過根系釋放出的有機酸的量也會增多[15]。缺磷會導致一些有機酸的釋放量高峰期改變，但分泌高峰期一般均出現在脅迫進行的第15-25天[15-16]。申建波等[15]對大豆在缺磷條件下的研究表明，蘋果酸和順丁烯二酸釋放的高峰在低磷條件下會提前，而檸檬酸的釋放高峰推遲。可能低磷主要影響有機酸的代謝過程，特別是三羧酸循環(huán)。

同種豆科植物在磷匱乏時分泌有機酸種類大致相同，但分泌量不同。大豆根系在供磷時，主要分泌草酸、酒石酸、檸檬酸，這3種酸的分泌占測得的6種有機酸總量的69%，乳酸、乙酸、蘋果酸等的分泌量很少[15,17]；低磷條件下，大豆根系向外界分泌的主要有機酸是蘋果酸、檸檬酸、反丁烯二酸[15，18]，而低磷條件下大豆根系向外界分泌的乙酸減少。田中民等[16]研究表明，正常供磷時，白羽扇豆非排根區(qū)根尖組織分泌蘋果酸、丙二酸、檸檬酸和乙酸，并有極少量的富馬酸；排根組織分泌檸檬酸和蘋果酸，但缺磷后,非排根區(qū)根尖組織分泌蘋果酸、丙二酸和檸檬酸的含量增加，而乙酸含量明顯減少；排根組織分泌的檸檬酸顯著高于正常供磷時，而蘋果酸的分泌量變化不大。張振海[18]、沈宏和嚴小龍[19]分別對不同基因型的大豆和菜豆(Phaseolusvulgaris)在低磷條件下根系分泌物中的有機酸的測定表明,分泌的種類相同，但是耐低磷基因型的有機酸分泌量明顯高于低磷敏感基因型品種。所以，豆科植物有機酸的分泌與基因型有關，但是不存在種類的差異。

不同豆科植物在缺磷條件下分泌的有機酸種類不相同。大豆根系向外界分泌的主要有機酸是蘋果酸、檸檬酸、反丁烯二酸[15,18]，苜蓿分泌檸檬酸、蘋果酸和琥珀酸[14]，白羽扇豆大量分泌檸檬酸[16]。木豆缺磷時大量分泌番石榴酸、蘋果酸和草酸[10，15]。

2 有機酸活化磷的能力

有機酸能與Fe3+、Al3+、Ca2+等離子較強地螯合，通過與難溶性磷中的磷酸根離子進行陰離子交換或競爭吸附，使難溶性磷從Fe-P、Al-P和Ca-P 及其他磷庫中釋放或者置換出來，從而提高植物對磷的吸收、利用能力。在以Ca-P為主的石灰性土壤中，在缺磷條件下植物誘導分泌的有機酸不僅可以活化土壤中的Ca2-P和Ca8-P，而且也可以活化有效性很低的Fe-P、Al-P和Ca10-P等[20]。在缺磷脅迫下，白羽扇豆分泌檸檬酸，木豆分泌番石榴酸和甲氧節(jié)基酒石酸鰲合鐵[12]都可以與磷形成復合物而擴散至根表，而后H2PO4-被根系吸收，復合物同時分解[20]。木豆、白羽扇豆、菜豆等作物的根系分泌的檸檬酸、番石榴酸等，也可以增加根際土壤中可溶性磷含量，促進植物對難溶性磷的吸收[21]。

Bloan等[22]對蘋果酸、檸檬酸等7 種有機酸的研究表明活化土壤無機磷能力的大小順序為：檸檬酸>草酸>酒石酸>蘋果酸>乙酸、琥珀酸、乳酸。有機酸活化土壤磷能力的大小順序為：三元羧酸>二元羧酸>一元羧酸。

3 磷匱乏時豆科植物分泌有機酸對根際酸化的影響

低磷脅迫下豆科植物根系分泌大量的有機酸，如檸檬酸、草酸、蘋果酸等，鮮根的分泌量一般在2.4～7.4 μmol/g，促使根際周圍pH值下降，土壤的磷素活化而釋放[23-24]。白羽扇豆形成的排根能使根際周圍的pH值由7.5降至4.8[25]。細胞內高羧酸鹽濃度和分泌率[24,26-27]，使胞質中三羧基的檸檬酸比單一羧基的在根域中引起酸化程度高。螯合物可與檸檬酸作用，因此，檸檬酸在胞液中過多的積累可能也會干預根組織胞液中Ca2+和Mg2+的穩(wěn)態(tài)，促進乙醇脫氫酶的活性[28]，從而引起pH值的變化。豆科植物在生物固氮過程中，根系也可以釋放H+[29-30]，導致根際酸化，提高磷的利用[31-32]。Langlade[33]研究也表明，有機酸在成熟排根組織中的積累及其和質子從胞液向根際的分泌過程，不僅誘導新陳代謝和根際pH值的變化，而且還充當著酸化解毒和防止過量檸檬酸在液泡積累的作用。無氧條件下乳酸在根尖積累也同樣如此[26]。

缺磷條件下，白羽扇豆排根向外分泌有機酸一方面與有機酸合成有關[24]，另一方面，可能是增加了檸檬酸陰離子的跨膜傳遞，而在這個傳遞過程中，檸檬酸陰離子和質子是一個協(xié)同轉運過程[34]。有機酸合成之后，從植物根組織向介質中的分泌是有選擇性的、逆電化學梯度、耗能的主動分泌過程，同時也受到質膜H+-ATP酶活性的調節(jié)[16]。

4 磷匱乏誘導有機酸在植物體內合成及分泌

在十字花科油菜(Brassicanapus)、擬南芥(Arabidopsisthaliana)[36-37]，茄科煙草(Nicotianatabacum)[38]、番茄(Lycopersiconesculentum)[39]及禾本科玉米(Zeamays)[40]中的研究表明，有機酸合成是在葉片中進行，隨后再轉運到根系向外分泌的。但在白羽扇豆中的研究發(fā)現有機酸主要在根系中合成[16]。白羽扇豆缺磷后，木質部傷流液中的蘋果酸和檸檬酸含量顯著高于對照。而韌皮部汁液中只存在極少量的蘋果酸, 而沒有檸檬酸。并且發(fā)現白羽扇豆在缺磷條件下磷的新陳代謝能力，取決于莖中的羧化物向排根的滲透強度，這是羧化物在根中合成的先決條件[33]。菜豆在正常供磷和低磷條件下葉片中的有機酸含量都顯著高于根系[19]，但筆者未對其根系分泌有機酸是在葉片中合成轉運到根系還是直接在根系中合成這一問題進行研究。

磷匱乏會引起根的一些生物學性狀，例如干質量、數量、根長、根表面積、根分枝數、根毛的數量和長度等會發(fā)生變化[20]。白羽扇豆低磷條件下，5～6周時間側根的根尖就出現了2～3 cm白色的排根。在位于離根尖4～7 cm的地方則出現淺棕色成熟的排根。側根新長出的須根最后可以達到的長度約為5 mm, 接近于側根基部衰老的排根的顏色則變成灰褐色[33]。白羽扇豆缺磷后，植株形成排根數量明顯增加，非排根區(qū)根尖組織、排根組織和排根區(qū)根尖組織在低磷條件下分泌的有機酸種類基本相同，僅僅分泌量存在差異[16]，一般排根分泌的有機酸數量可以達到根尖分泌的10倍[41]。有機酸的釋放部位也存在差異，檸檬酸的積累主要在成熟和衰老的排根中，然而蘋果酸的積累在根組織、非類蛋白根和新排根中[33]。檸檬酸在根組織中積累，但是老根中只檢測到很少的檸檬酸,而且在低的質膜滲透性下羧酸常以陰離子的形式存在。這表明在磷缺乏后有機酸在成熟排根中的分泌并不是單一的過程，有可能損傷了質膜的完整性[42]，也有可能在質膜中存在一個特定的運輸通道[43], 還有可能受質子通道的調節(jié)，并伴隨著質子的釋放，以便維持根際的離子平衡[28]。當白羽扇豆根系磷缺乏1.5 h時，陰離子通道的拮抗物使檸檬酸的分泌降低了51%[28,44]。

5 磷匱乏誘導有機酸代謝與碳代謝

有機酸是碳代謝的中間產物，據報道，光合作用固定碳的25%～26%可以通過根系分泌作用進入根際[45]。Lipton等[14]研究發(fā)現苜蓿缺磷時，苜蓿根系分泌物中的檸檬酸顯著增加，可達到正常供磷的1.82倍，其他的有機酸分泌量較少，僅占光合產物的0.3%。白羽扇豆在缺磷時大量分泌檸檬酸，占光合產物的11%～23%[46]。

磷匱乏引起有機酸的分泌是一個比較復雜的過程。在正常供磷條件下細胞中磷選擇性地分布在細胞質和液泡中，額外的磷儲藏在液泡以維持細胞質中磷的穩(wěn)態(tài)[47-48]。磷匱乏同時會對植物的光合、糖酵解和呼吸產生作用[49]，從而對有機酸的分泌有直接和間接的影響。缺磷條件下，當液泡中有效磷被用完時，就會因胞質中磷的匱乏而對光合作用產生影響[50-51]。Fredeen等[52]研究表明，低磷限制抑制了大豆地上部分的生長，而對其地下部分的生長抑制不顯著。低磷條件下大豆生長減慢主要是由單個葉子葉表面展開速率降低了85%而引起的，光飽和點和CO2飽和點分別降低了55%和45%。盡管磷缺乏會限制碳同化，降低葉綠體中己糖-Pi的輸出，導致其向淀粉轉化，蔗糖通過韌皮部轉移到根中增加[50-51]。大豆葉片中也觀察到過蔗糖合成增加的現象[49]。蔗糖從韌皮部中的卸載可以為根提供碳源，可能是為了植物生長或者是有機酸分泌，或者是促進蔗糖轉化酶和合成酶的合成等[53]。用14CO2標記白羽扇豆莖試驗的結果表明[54]，在磷缺乏時，莖到根的碳轉運是通過根組織中蔗糖向有機酸的一系列轉化來實現的。

大豆根系中蔗糖含量在缺磷的條件下高于磷充足的條件下[50]。白羽扇豆中有機酸的積累，同樣也減少呼吸，并且伴隨著細胞內可溶性磷的增加[28,55]。缺磷時呼吸鏈誘導TCA循環(huán)中檸檬酸的回補反應受到抑制，阻止產生過量的相似物來競爭[54]。磷缺乏時菜豆根中的呼吸過程中的細胞色素傳遞的能力也減弱，但是NADH/NAD的比率反而增加呼吸中氰化物的抗性[56]。

6 低磷誘導合成有機酸相關的酶

有機酸在植物體內的合成途徑為：CO2→蔗糖?葡萄糖→丙酮酸→草酰乙酸→有機酸。低磷條件下白羽扇豆根尖[57]、幼嫩和成熟排根中蔗糖合成酶增加，蔗糖的水解作用增強[54,58]。目前對蔗糖酶活性的研究表明，蔗糖很有可能是“庫”，也有可能是一個信號[59]。而且，有機酸的分泌也與其呈現相同的模式。因此，有機酸的分泌似乎是“庫”引起的[58]。

磷酸葡萄糖異構酶、果糖激酶均屬于糖酵解過程中的關鍵酶，負責丙酮酸的生物合成。它們活性增強，對促進磷庫中的磷得到有效的利用，有機酸合成的底物增加，無機磷酸鹽的消耗和利用都有重要的作用。低磷條件下白羽扇豆幼嫩和成熟排根中的這兩個酶的活力都明顯增強[57,60-61]。

低磷條件下，磷酸烯醇式丙酮酸羧化酶(phoshoenolpyruvate carboxylase，PEPC)受到普遍關注[56,62-63]。在PEPC酶的作用下，丙酮酸與磷酸烯醇式丙酮酸(PEP)形成草酰乙酸，進入三羧酸循環(huán)，之后被蘋果酸脫氫酶還原為蘋果酸，最后在檸檬酸合酶的作用下形成檸檬酸[64]。Johnson等[57]研究發(fā)現，白羽扇豆根尖PEPC活性的增強使檸檬酸分泌不可逆地增加。因此，豆科植物在低磷條件下分泌的檸檬酸、蘋果酸較多。同時，缺磷或者低磷使蘋果酸脫氫酶、檸檬酸合成酶活性增強，而電子傳遞、耗氧量等三羧酸循環(huán)過程則可能受到抑制，但也不排除其他有機酸的積累導致的根分泌有機酸的增加[65]。

在C4和CAM植物，PEPC是植物體固定CO2的關鍵酶，可與CO2直接反應生成草酰乙酸，從而參與有機酸的合成。但豆科植物屬于C3植物，PEPC酶與蔗糖磷酸合成酶(sucrose phosphate synthase,SPS)競爭從而介導光合固定的碳向TCA循環(huán)中間產物池的流向。光合碳分配是由SPS和PEPC的相對活力所決定的，即SPS/PEPC比值越小越有利于碳流向有機酸的合成。C3植物中，非光合作用固定的CO2通過PEPC(<30%)也可以合成羧化物[54,66]，可作為碳流失的一個補償。因此，Johnson等[57]和Neumann等[24]認為根中與非光合性CO2固定有關的PEPC活性明顯增加, 僅能是有機酸的分泌增加，與光合作用無關。

低磷條件下有機酸的合成過程中，成熟和衰老的排根中檸檬酸的積累，不僅使PEPC酶活性增加，并且胞液中TCA循環(huán)中的順烏頭酸酶的活性減少[28]。缺磷條件下，白羽扇豆的PEPC 酶和蘋果酸脫氫酶活力增加[57,67]。同時鷹嘴豆(Cicerarietinum)根系中，PEPC增加的同時也伴隨著順烏頭酸酶(ACO)活力下降，從而引起檸檬酸的顯著性增加[65]。因此，缺磷誘導植物根組織中一些有機酸代謝產生變化，使其生物合成增加或降解減少，最終引起有機酸分泌的增加。

7 展望

植物有機酸分泌對改善土壤中磷的利用有積極的作用，目前國內外對豆科植物在低磷條件下根系分泌有機酸做了很多的研究，也得到了一些成果，但是國內對磷匱乏時有機酸的分泌的研究起步較晚，因此在以下方面的工作還存在不足。一是豆科植物在磷匱乏時有機酸分泌和合成的機理還不太統(tǒng)一，在體內的轉運機理也沒有形成系統(tǒng)；二是目前對豆科植物的研究都僅限于室內，一般都采用沙培和水培，澆灌營養(yǎng)液的方法，室外由于受各方面的條件限制較多，因此研究較少；三是豆科植物在低磷條件下有機酸的分泌對根瘤菌是否有影響，鮮有研究；四是對植物根系分泌的有機酸研究很少注重區(qū)別根的部位，例如豆科植物的根系、根尖、排根，這3個部位分泌的有機酸量和種類可能不同，而直接測定根系會產生稀釋作用；五是對豆科植物的種類的研究都較少，是否其他的豆科植物會存在有機酸分泌的差異。六是對豆科植物有機酸分泌有關的分子生物學和遺傳學研究較少。因此，針對上述方面對豆科植物有機酸分泌進行更進一步研究很有必要。

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