中圖分類號(hào)：TS201.2 文獻(xiàn)標(biāo)志碼：A 文章編號(hào)：1000-9973（2025）05-0217-06

DOI：10.3969/j.issn.1000-9973.2025.05.032

Optimization of Solid-State Fermentation Extraction Process of Flavonoids from Bee Pollen and Study on Their Antioxidant Activity

DONG Cai-wen1，2，QIU Yan-jun¹ ，WANG Ming-lei1 ，LI Ya-qin¹ ，WEI Tao1，2* （1.School of Food and Bioengineering，Zhengzhou University of Light Industry， Zhengzhou 450002， China； 2. Collaborative Innovation Center of Food Production and Safety in Hennan Province，Zhengzhou 450002，China）

Abstract：Yeast is utilized to improve the solid-state fermentation process of rape bee pollen，and the optimal extraction results of flavonoids are obtained by response surface design with the aid of weak alternating magnetic field. The results show that when the OD value of bacterial solution is 1.O，the sugar liquid concentration is 40% ，the magnetic field treatment time is 4.3h ，and the fermentation temperature is （202 33.0^°C ，the content of flavonoids in fermented pollen extract reaches 1.40mg/mL ，which is 31.2% higher than that of the blank group. After fermentation，the DPPH·scavenging rate of pollen extract is 78.35% ， the ·OH scavenging rate is 87.65% ，and the ABTS⁺ ·scavenging rate is 73.65% . The Fe³⁺ reducing capacity of yeast pollen extract is equivalent to 66.65mg/100mLI v_c ，and the total antioxidant capacity of yeast pollen extract is 163.65U/mL

Key words： solid-state fermentation； yeast；bee pollen； antioxidation； process optimization

蜂花粉獨(dú)特的細(xì)胞壁結(jié)構(gòu)導(dǎo)致其營養(yǎng)成分不容易釋放而被吸收 [1-4] 。目前，利用微生物發(fā)酵進(jìn)行破壁很普遍 [5-8] ，其機(jī)理是利用微生物發(fā)酵過程中產(chǎn)生的酶的作用[9]。其中，酵母菌發(fā)酵破壁的效果明顯，條件溫和且可滅菌，對(duì)熱敏性的營養(yǎng)物質(zhì)破壞性小[10-12]。

隨著磁場對(duì)微生物作用的深入研究，目前出現(xiàn)了很多使用弱磁場來促進(jìn)微生物生長的報(bào)道，以達(dá)到促進(jìn)發(fā)酵的目的[13-15]。

現(xiàn)代科學(xué)家們發(fā)現(xiàn)，黃酮類化合物在自然界中的生物學(xué)作用比較顯著，如抑制膽固醇和癌細(xì)胞生長、減輕疼痛感[16-17]。目前，多數(shù)研究表明蜂花粉的抗氧化性與黃酮類物質(zhì)密切相關(guān)[18-19]。因此，蜂花粉能清除人體內(nèi)的自由基，對(duì)延緩人體衰老和預(yù)防心血管類疾病有作用[20]。目前國內(nèi)外對(duì)一些液態(tài)發(fā)酵和自然發(fā)酵蜂花粉抗氧化性的研究較多，但對(duì)固態(tài)發(fā)酵蜂花粉抗氧化性的研究較少。

電子自旋共振（electron spin resonance，ESR）是近年來發(fā)展起來的一種儀器，可以用于檢測自由基[21]。DPPH·在常溫下較穩(wěn)定，可以在ESR中形成有規(guī)律的五重峰譜圖，因此，在試驗(yàn)中常用于反映物質(zhì)的抗氧化能力[22]。

本文選用酵母菌固態(tài)發(fā)酵油菜蜂花粉，利用響應(yīng)面法優(yōu)化工藝[23-24]。通過研究發(fā)酵前后蜂花粉黃酮含量的變化及其抗氧化特性，為蜂花粉固態(tài)發(fā)酵產(chǎn)品的開發(fā)和利用提供了參考。

1材料和方法

1. 1 材料與試劑

油菜蜂花粉：購于河南省長葛市；酵母菌：實(shí)驗(yàn)室保藏；蘆?。ˋR）：上海源葉生物科技有限公司；2，2-聯(lián)苯基-1-苦基肼基（DPPH，分析純）、2，2-聯(lián)氮-二（3-乙基-苯并噻唑-6-磺酸）二銨鹽（ABTS，分析純）：上海阿拉丁生化科技股份有限公司；三氯乙酸、無水乙醇（均為分析純）：鄭州派尼化學(xué)試劑廠；抗壞血酸（分析純）：天津市科密歐化學(xué)試劑有限公司；總抗氧化能力試劑盒：南京建成生物工程研究所；YPD液態(tài)和固態(tài)培養(yǎng)基：北京百奧萊博科技有限公司。

1.2 儀器與設(shè)備

MFI-F1磁場輔助冷凍冷藏試驗(yàn)箱英都斯特（無錫）感應(yīng)科技有限公司；SHZ-82A回旋式水浴恒溫振蕩器上海析達(dá)儀器有限公司；EMXplus電子順磁共振波譜儀布魯克（北京）科技有限公司。

1.3 試驗(yàn)方法

1.3.1 培養(yǎng)基的制備

YPD液體和固體培養(yǎng)基：按照要求進(jìn)行配制，于115^°C 滅菌 20min ，冷卻備用。

1.3.2 菌種的培養(yǎng)

在超凈工作臺(tái)上將凍存的酵母菌接種到 10mL YPD液體培養(yǎng)基中，然后在 33°C 搖床中培養(yǎng) 12h 。取0.1mL 細(xì)菌懸浮液，將其涂布在YPD板上，然后在33^°C 培養(yǎng) ^12h ，選擇單個(gè)菌落，將其放置在 100mL YPD液體培養(yǎng)基中，搖床培養(yǎng) 12h 。

1.3.3 花粉黃酮的提取工藝

稱取 2g 發(fā)酵花粉置于 50mL 離心管中，加人 20mL

80% 甲醇溶液，混勻。在 35°C 條件下于水浴恒溫振蕩器中振蕩 12h ，然后在 3500r/min 條件下離心 10min ，取上清液，用 80% 甲醇補(bǔ)充至原來的體積。

1.3.4花粉黃酮質(zhì)量濃度的測定

參考米智等[25]的方法，以蘆丁質(zhì)量濃度為橫坐標(biāo)，以吸光度為縱坐標(biāo)，得到標(biāo)準(zhǔn)曲線方程： y=0.2344x+ 0.001 7（R²=0.9997） ，根據(jù)標(biāo)準(zhǔn)曲線方程得到黃酮質(zhì)量濃度。

1.3.5 響應(yīng)面試驗(yàn)設(shè)計(jì)

在菌液OD值、糖液濃度、磁場處理時(shí)間、磁場強(qiáng)度等單因素試驗(yàn)的基礎(chǔ)上，結(jié)合響應(yīng)面試驗(yàn)設(shè)計(jì)，選取3個(gè)影響較大的因素，考察其對(duì)花粉黃酮含量的影響，響應(yīng)面試驗(yàn)因素水平見表1。

1.3.6.1 ESR的操作方法

用石英毛細(xì)管吸取待測樣品 23.77μL（d=0.93mm h=35mm） ，當(dāng)其吸入2/3時(shí)，插入固體膠內(nèi)封底，并擦凈外部殘留液體和多余固體膠，然后將E-scan量規(guī)放入石英套筒中調(diào)節(jié)位置，刻度線可指向待測液面的中間部位，最后置于諧振腔內(nèi)，自動(dòng)調(diào)諧并進(jìn)行計(jì)量。

ESR的測定參數(shù)參照章銀良等[21-22]的方法，設(shè)備的具體參數(shù)一致。

1.3.6.2 DPPH標(biāo)準(zhǔn)曲線的建立

用無水乙醇配制 0.1～1.0mmol/L 的DPPH溶液，按照上述方法測定，并建立關(guān)于DPPH的ESR標(biāo)準(zhǔn)曲線。

1.3.6.3樣品暗反應(yīng)時(shí)間的確定

單次掃描時(shí)間為 20.97s ，掃描間隔時(shí)間為 158.23s 掃描40次，其余參數(shù)不變?？瞻捉MESR譜圖中第3個(gè)特征峰的峰高表示反應(yīng) 0min 時(shí)的強(qiáng)度值，吸取 0.1mL 花粉提取液與 2mL0.5mmol/L DPPH混勻并計(jì)時(shí)，上樣調(diào)諧后立即測量，建立樣品的DPPH第3個(gè)特征峰的峰高和時(shí)間變化關(guān)系圖。

1.3.6.4 DPPH·清除率的測定

參照章銀良等[21-22]的方法并稍作修改。取 0.5mL 花粉提取液和 4.5mL80% 甲醇，配制成10倍稀釋液，然后取 100μL 花粉提取液與 2mL0.5mmol/L DPPH溶液充分混合，空白組用 80% 甲醇溶液代替樣品，其他操作不變，暗反應(yīng) 20min 后，開始測量。

在布魯克自帶軟件WinEPR-Processing中上傳掃描波譜圖，進(jìn)行二重積分，樣品的二重積分值記為A₁ ；對(duì)照組用 0.5mL80% 甲醇溶液代替 0.5mL 稀釋后的樣品溶液，其他操作不變，記為 A₂ 。陽性對(duì)照用 1mg/mLV_c 代替花粉提取液，其他操作不變，抗氧化試驗(yàn)平行測定2次。花粉提取液的DPPH·清除率計(jì)算公式如下：

1.3.7 ·OH清除率的測定

參考劉子菱[26的方法，以 v_c 濃度為橫坐標(biāo)，加入0.6mL 稀釋5倍的花粉提取液，然后分別加入相應(yīng)的溶液，在 37^°C 水浴鍋中暗反應(yīng) 30min 。用 2mL80% 甲醇代替水楊酸作為對(duì)照組，記為 A₁ ；用 0.6mL 80% 甲醇代替樣品作為空白組，記為 A₂ ；樣品的吸光度為 A₃ ，陽性對(duì)照用 1mg/mLV_c 溶液代替花粉提取液，其他操作不變，抗氧化試驗(yàn)平行測定2次。·OH清除率計(jì)算公式如下：

·OH清除率

1.3.8 ABTS+·清除率的測定

參照牛德芳等[27]的方法，配制 6mmol/L ABTS溶液，取 4mL 花粉提取液和 1mg/mLV_c ，加入 4mL ABTS工作液，搖勻，避光靜置 6min 。使用 80% 甲醇溶液，用蒸餾水調(diào)零，在 734nm 處測定其吸光度，作為空白組，記為 A₁ ，樣品組記為 A₂ ?？寡趸囼?yàn)平行測定2次。ABTS+·清除率計(jì)算公式如下：

2 結(jié)果與分析

2.1 響應(yīng)面試驗(yàn)結(jié)果

2.1.1 響應(yīng)面試驗(yàn)結(jié)果分析

根據(jù)Design-Expert8.O.6軟件進(jìn)行分析，對(duì)表2中數(shù)據(jù)進(jìn)行回歸擬合，得到黃酮含量（Y）對(duì)自變量菌液OD值（A）糖液濃度（B）和磁場處理時(shí)間 （C） 的回歸擬合方程 ：Y=1.38+0.022A-0.043B-0.034C-0.11AB+ 0.015AC+0.16BC-0.18A²+0.068B²-0.10C² 0

表2響應(yīng)面試驗(yàn)結(jié)果

ABTS⁺ ·清除率

1.3.9 Fe³⁺ 還原能力的測定

參考劉秉杰等[28]的方法，以 v_c 濃度為橫坐標(biāo)，以吸光度為縱坐標(biāo)，繪制 v_c 標(biāo)準(zhǔn)曲線。取 1mL 花粉提取液，磷酸鹽緩沖液和 1% 鐵氰化鉀各 2.5mL ，水?。囟葹?50^°C ）反應(yīng) 20min ，冷卻，加 2.5mL （204號(hào) 10% 三氯乙酸，然后取反應(yīng)后的溶液 2.5mL ，加水 2.5mL 和 0.1% 三氯化鐵 0.5mL 。在 700nm 處測定，以試劑空白為參比，吸光度越大表示還原能力越強(qiáng)?？寡趸囼?yàn)平行測定2次。

1.3.10 總抗氧化能力的測定

酵母菌發(fā)酵后花粉提取液總抗氧化能力的測定：按照試劑盒中列明的公式計(jì)算總抗氧化能力 （U/mL） 。

1.4 數(shù)據(jù)分析

采用Design-Expert10.0軟件優(yōu)化工藝參數(shù)，確定本研究的最優(yōu)條件，采用SPSS軟件對(duì)抗氧化試驗(yàn)結(jié)果進(jìn)行分析。

注：“ ? ”表示影響顯著 （Plt;0.05） ，“ $＼ntimes ＼ntimes$ ”表示影響極顯著1 ?Plt;0.01） 。

由表3可知， F 值為 4.22，P 值 lt;0.05 ，失擬項(xiàng)的P 值 =0.2258gt;0.05 ，失擬項(xiàng)不顯著，表明該模型的選擇合理。

2.1.2 驗(yàn)證試驗(yàn)

通過響應(yīng)面設(shè)計(jì)得到最優(yōu)組合：菌液OD值為1.02，糖液濃度為 39.6% ，磁場處理時(shí)間為 4.25h ，此時(shí)黃酮質(zhì)量濃度預(yù)測值為 1.42mg/mL 。在調(diào)整條件下，即菌液OD值1.0、糖液濃度 40.0% 、磁場處理時(shí)間 4.3h 時(shí)，驗(yàn)證試驗(yàn)得到的黃酮質(zhì)量濃度為 1.40mg/mL ，誤差較小，表明模型合理。

2.1.3 發(fā)酵前后黃酮含量的變化

用YPD液體培養(yǎng)基代替菌液作為空白組，得到的發(fā)酵花粉黃酮含量平均值為 1.05mg/mL ，最優(yōu)條件下得到的黃酮含量為 1.40mg/mL ，比空白組提高了 31.2% 。

2.2DPPH濃度與不同樣品暗反應(yīng)時(shí)間的確定

Fig.1 The relationship diagram between integral values of DPPH with different concentrations and concentration （A） and ESR graph （B）

由圖1可知，隨著DPPH濃度的升高，五重峰譜圖的峰形和峰寬幾乎沒有變化，然而峰高發(fā)生明顯變化，線性方程為 y=7.9594x+0.0526，R²=0.9918 ，說明在 0.1～1.0mmol/L 區(qū)間內(nèi)，二者之間的二重積分值線性關(guān)系良好，此過程實(shí)際是DPPH含量減少的過程，因此，DPPH濃度的變化可以用ESR譜圖的二重積分值表示。

由圖2可知，將DPPH與樣品混合后，DPPH自由基數(shù)量下降迅速，反應(yīng)過程比較快速，第3個(gè)特征峰的強(qiáng)度隨著時(shí)間的增加緩慢降低，花粉提取液中DPPH自由基數(shù)量在 20min 后基本保持不變，因此，花粉提取液暗反應(yīng)時(shí)間為 20min 。

由圖3可知，將DPPH與 v_c 混合后，DPPH自由基數(shù)量迅速下降，在 15min 后基本保持不變，因此， v_c 暗反應(yīng)時(shí)間為 15min 。將DPPH與空白花粉提取液混合后，空白花粉提取液的DPPH自由基數(shù)量與 v_c 相比下降速度明顯放緩，DPPH自由基數(shù)量在 20min 后基本保持不變，因此，空白花粉提取液暗反應(yīng)時(shí)間為 20min 。

注：不同小寫字母表示差異顯著（ ?Plt;0.05 ），下圖同。

由圖4可知，相較于未發(fā)酵的花粉，發(fā)酵后的花粉有著更好的DPPH·清除能力。DPPH·清除率越高，抗氧化能力越強(qiáng)。酵母菌花粉提取液的DPPH·清除能力達(dá)到 78.35% ，空白花粉提取液的DPPH ? 清除能力較差，為 46.35% v_c 的DPPH·清除能力最強(qiáng)，超過90% ，三者DPPH ? 清除能力之間存在顯著性差異。

2.4花粉提取液清除·OH能力

·OH不穩(wěn)定，易得電子，對(duì)身體造成氧化損傷，在人體內(nèi)也容易與其他生物大分子物質(zhì)發(fā)生反應(yīng)，比如降解蛋白質(zhì)、破壞細(xì)胞膜等。因此，有效地清除·OH能夠保護(hù)人體健康，延緩衰老。

由圖5可知，相較于未發(fā)酵的花粉，發(fā)酵后的花粉有著更好的·OH清除能力。酵母菌花粉提取液的·OH清除能力最強(qiáng)，達(dá)到 87.65% ，其次是 V_c，?OH 清除率達(dá)到 80‰ ，兩者之間沒有顯著性差異。未發(fā)酵的花粉的·OH清除能力為 50.35% ，與前兩者存在顯著性差異。

由圖6可知， v_c 的 ABTS⁺ ·清除能力最強(qiáng)，達(dá)到80.43% ，其次是酵母菌花粉提取液，其ABTS+·清除能力為 73.65% ，兩者之間沒有顯著性差異。空白花粉提取液的 ABTS⁺ ·清除能力較差，為 46.35% .與前兩者存在顯著性差異。相較于未發(fā)酵的花粉，發(fā)酵后的花粉有著更好的ABTS+·清除能力。

2.6 （204號(hào) v_c 標(biāo)準(zhǔn)曲線

由圖7可知， v_c 標(biāo)準(zhǔn)曲線方程為 y=0. 009 82x+ 0.017 67， R²=0.993 65 ，線性關(guān)系較好。

2.7花粉提取液 Fe³⁺ 還原能力

Fig. 8 Fe³⁺ reducing power of pollen extract由圖8可知，酵母菌花粉提取液的 Fe³⁺ 還原能力相當(dāng)于 66.65mg/100mLV ；空白花粉提取液的Fe³⁺ 還原能力較弱，相當(dāng)于 20.35mg/100mL^′ v_c ，兩者之間存在顯著性差異。

由圖9可知， v_c 的總抗氧化能力最強(qiáng)，達(dá)到175.43 U/mL 酵母菌花粉提取液的總抗氧化能力達(dá)到 163.65U/mL .兩者之間不存在顯著性差異。空白花粉提取液的總抗氧化能力最弱，為 19.24U/mL ，發(fā)酵后的花粉與未發(fā)酵的花粉的抗氧化能力存在顯著性差異。

3結(jié)論

本試驗(yàn)采用酵母菌固態(tài)發(fā)酵蜂花粉，有利于黃酮物質(zhì)的溶出，提高了黃酮含量。通過響應(yīng)面優(yōu)化得到最佳工藝條件為菌液OD值1.0、發(fā)酵溫度 33.0°C 、糖液濃度 40% 、磁場處理時(shí)間 4.3h ，此時(shí)得到的黃酮含量為 1.40mg/mL ，空白組黃酮含量為 1.05mg/mL ，提高了 33.3% 。研究發(fā)酵后花粉提取液的抗氧化能力，酵母菌花粉提取液的DPPH·清除率為 78.35% ，·OH清除率為 87.65% ABTS⁺ ·清除率為 73.65% ；酵母菌花粉提取液的 Fe³⁺ 還原能力相當(dāng)于 66.65mg/100mL v_c ；酵母菌花粉提取液的總抗氧化能力為 163.65U/mL 0

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