摘要 NAC（NAM、ATAF1/2、CUC2）轉錄因子家族是植物中最大的蛋白家族之一，在多種植物中均發(fā)現其家族成員。NAC轉錄因子（NAC transcription factors，NAC TFs）一般由保守的N端特殊的DNA結合域以及多樣的C端調控結構域組成，其數量十分龐大且功能多種多樣，主要通過調控靶基因的表達水平參與調控諸多生命過程，進而調控植物的次生代謝產物合成、生長發(fā)育和應激反應，探究其生物學功能及分子調控機制，對改良植物農藝性狀具有重要意義。系統(tǒng)綜述了NAC TFs的研究現狀、結構特點、作用模式和進化歷程，及其對植物生命活動的調控包括次生生長、生物合成、生物/非生物脅迫響應、器官衰老等，旨在為改良植物農藝性狀提供理論基礎。

關鍵詞 NAC；功能；生長；脅迫；激素響應

中圖分類號 Q943.2 文獻標識碼 A 文章編號 0517-6611（2024）15-0022-08

doi：10.3969/j.issn.0517-6611.2024.15.005

開放科學（資源服務）標識碼（OSID）：

NAC Transcription Factors： Regulatory Factors Involved in Many Life Processes of Plants

ZHANG Zhao-ran，WANG Li-na，ZHU Bo-yi et al

（College of Food Science and Biology，Hebei University of Science and Technology，Shijiazhuang，Hebei 050000）

Abstract The NAC（NAM，ATAF1/2，CUC2）protein family is one of the largest protein families in plants，and its members are detected in many plants.The NAC protein family is involved in the regulation of many plant life processes as a transcriptional regulator.NAC transcription factors （NAC TFs） generally consists of a special N-terminal DNA binding domain and a variety of C-terminal transcriptional activation / inhibition regions.The number of NAC TFs is very large and their functions are diverse，which plays an important role in regulating plant life activities.Therefore，it is of great significance to explore their biological functions and molecular regulatory networks for improving plant agronomic traits.In recent years，the research on NAC TFs has been hot.This paper systematically reviewed the research status，structural characteristics，action mode and evolution process of NAC TFs，as well as its regulation of specific plant life activities including secondary growth，biosynthesis，biotic/abiotic stress，hormone response，organ senescence，etc.，and prospected its research trend.

Key words NAC;Function;Growth;Stress;Hormone response

在植物正常生命活動中基因的有序表達是維持生命進程的重要環(huán)節(jié)，而在基因表達中轉錄因子又是最基本的參與元件之一。NAC家族成員廣泛分布在陸生植物中，其調控作用在多種植物中均有報道。1996年，Souer等［1］在矮牽牛中發(fā)現第1個NAC基因NAM（no apical meristem），其參與矮牽牛頂端分生組織的發(fā)育；而后在擬南芥中發(fā)現ATAF1/2（arabidopsis transcription activation factor 1/2）基因和CUC2（cup-shaped cotyledon 2）基因［2］，前者編碼重要的轉錄激活因子，后者的表達產物可影響植物葉片的發(fā)育，以上3個基因具有不同的生物學功能，但均有相似的N端結構域，NAC的命名即根據具有該結構域的這3個基因的首字母而來。在隨后的研究中，NAC TFs在水稻（Oryza sativa）、小麥（Triticum aestivum）、白菜（Brassica rapa）、獼猴桃（Actinidia chinensii）、辣椒（Capsicum annuum）和花生（Triticum aestivum）［3］等多種植物中被發(fā)現。大量研究表明，NAC TFs參與植物諸多生命活動。

1 NAC TFs的結構特點

NAC蛋白家族一般由200～500個氨基酸組成，具有典型的空間結構，由幾個α螺旋圍繞中央一個反向平行的β折疊片層組成，中央β折疊直接與DNA結合，以擬南芥中的ANAC019的三維結構為例，3個α螺旋圍繞1個β折疊，2個ANAC019通過N端二聚體結合域形成二聚體［4］，見圖1。NAC TFs的N端較為保守，由150～160個氨基酸組成［5］，通常分為5個子域（A～E），與靶DNA的識別和結合十分重要。ACD 亞結構域保守性較高，且與NAC二聚體的形成以及DNA結合等過程相關；B、E亞結構域較其他3個子域保守性低，可能和NAC TFs的功能多樣性有關。大部分的NAC蛋白的CD結構域中有核定位信號，引導NAC轉錄因子于細胞核中發(fā)揮作用。C端為轉錄調控區(qū)域，與N端相比其保守性較差，且具有多樣性，該端往往富含一些出現頻率很高的簡單氨基酸，例如：絲氨酸、蘇氨酸、谷氨酸等［6］。其可通過調控NAC轉錄因子與靶蛋白相互作用發(fā)揮功能。研究表明，C端的基序對于一個特定的NAC亞家族往往是保守的，而不同NAC亞家族的C端基序差異明顯。部分NAC蛋白的C端也有跨膜結構，可與細胞質膜或內質網結合，稱為NAC膜結合的轉錄因子（NAC membranebound transcription factors，NAC MTFs）。有些NAC蛋白的N端有一個特殊的鋅指結構域（zinc finger domain），或有2個重復串聯(lián)的N端結構域，甚至缺乏C端結構域［5］，還有一些NAC TFs的啟動子上含有多個響應激素信號和逆境脅迫的元件，表明NAC TFs受到激素影響的同時參與調控植物的逆境脅迫反應［7］。

2 NAC TFs的系統(tǒng)發(fā)育和分類

NAC基因家族成員幾乎存在于所有陸地植物中，從“簡單”苔蘚植物到“復雜”被子植物，甚至存在于原始鏈生綠藻中。根據系統(tǒng)發(fā)育分析，NAC TFs的起源可能發(fā)生在距今約7.25億～12.00億年前的鏈狀植物（Streptophytina）的多樣進化時期，其結構域的中央β折疊與WRKY蛋白家族的DNA結合域有著同源的拓撲結構，因此推測其是原始真核生物的WRKY蛋白進化而來的［8-9］。鏈狀植物包括淡水和陸生兩大部分。在大約4.70億年前，陸生苔蘚植物出現，為適應陸生環(huán)境，NAC TFs家族出現了第一次擴張，主要是參與調控水分傳導和提供機械強度的基因；第二次擴張發(fā)生于1.45億年前的早白堊紀，與被子植物的進化同步［10］。

Pereira-Santana等［11］通過對24種陸地植物中3 187個NAC蛋白進行比較基因組分析，將這些蛋白分為6個主要類群（Ⅰ～Ⅵ組）。NAC Ⅰ組蛋白主要包括維管NAC結構域（vascular NAC domain，VND）亞組和次生壁相關NAC結構域蛋白（secondary wall-associated NAC domain protein，SND）亞組，主要參與最基本的生命活動，包括細胞壁組成、生物合成、水分傳導和木質部發(fā)育等。NAC Ⅱ組中的蛋白主要參與植物的生長發(fā)育，例如莖尖分生組織（SAM）形成和調控子葉分離等。NAC Ⅲ組被稱為跨膜基序（transmembrane Motif，TMM）組，TMM基序受膜內蛋白酶的水解切割調控，通常由生物和非生物脅迫信號介導。NAC Ⅳ組包括參與控制多個發(fā)育過程時序的蛋白，例如擬南芥開花時間調控基因LOV1［12］和擬南芥壽命主效調控基因ANAC042［13］等。NAC Ⅴ組包含多個參與應激反應和衰老過程的蛋白成員。NAC Ⅵ組包括多種含有被子植物特異性序列的NAC TFs。隨著植物生存的需要，NAC TFs數量不斷擴增且功能趨于多樣化。

3 植物NAC家族的功能研究

NAC家族具有時間特異性，在植物不同發(fā)育時期和多種環(huán)境因素誘導下，激活特定基因的表達，發(fā)揮生物學功能。NAC蛋白家族數量眾多且功能各異，在植物生長、激素調節(jié)、響應外界環(huán)境脅迫等基本生命活動中發(fā)揮作用。隨著對植物基因組的深入研究，越來越多的NAC TFs被發(fā)現（表1）。不同NAC TFs在植物系統(tǒng)中的作用見圖2。

3.1 參與植物的次生生長

在植物的生活史中，次生生長是一重要的生命活動，細胞壁次生加厚、木質化程度增加，幫助植物抵御機械損傷的同時控制水分散失，次生維管組織發(fā)育增強了植物的養(yǎng)分運輸和機械支撐，尤其是一些木本喬木的次生生長，對人們的生產生活有重要意義。在NAC TFs中有很多成員參與次生生長過程，在擬南芥中NAC次生壁加厚促進因子（NAC secondary wall thickening promoting factor，NST）、SND、VND被發(fā)現共同調控擬南芥次生生長過程，NST1/2參與花藥藥室內壁的次生加厚，SND亞組中SND1參與維管組織中次生壁發(fā)育，并調控其他SNDs的表達，SND2/3參與纖維細胞次生壁發(fā)育，VND1～7被證實影響次生木質部發(fā)育以及導管的形成［36-37］。Zhong等［38］在擬南芥中鑒定出1個NAC基因ANAC099，其表達產物稱為次生壁相關NAC結構域蛋白5（SND5），ANAC099在木質部導管中特異表達，正調控擬南芥次生壁合成，同時研究發(fā)現SND5及其同源物SND4（ANAC075的表達產物）在次生壁形成細胞特異表達，如果抑制其功能，植物的次生壁增厚明顯被抑制，進一步研究發(fā)現SND2/3/4/5通過結合次生壁NAC結合元件（secondary wall NAC binding elements，SNBEs）調控靶基因表達，SND2/3與次生壁NAC主開關（secondary wall NAC master switch，SWNs）MYB46 / MYB83結合而后激活下游次生壁相關基因的表達，MYB46 / MYB83已經被證實能夠誘導植物次生壁纖維素、木聚糖和木質素的積累。白樺BpNAC5參與調控次生壁的合成，BpNAC5過表達植株的最終株高高于野生型（WT），且其纖維素含量、木質素含量明顯高于野生型，而半纖維素含量低于野生型，說明BpNAC5基因正向調控植物次生壁的生長以及組分的合成［25］。2021年Kim等［27］利用RNA測序（RNA sequencing，RNA-seq）和Pac Bio SMRT等測序技術對赤松維管組織進行特異性轉錄組分析，從62個NAC家族成員中鑒定了7個在木質部發(fā)育組織中高表達的PdeNAC基因，并證明了4個與VND（vascular-related NAC domain）、NST和SND4/ANAC075同源的PdeNAC基因（PdeNAC2、PdeNAC9、PdeNAC38、PdeNAC41）均可促進木質部導管細胞的發(fā)育。

3.2 調控植物根的生長

NAC家族在調控植物根的生長發(fā)育中起到關鍵作用。在擬南芥中E2啟動子結合因子（E2 promoter-binding factors，E2Fs）是調控細胞分裂、DNA修復和細胞分化的重要轉錄因子［39］。E2啟動子結合因子a（E2Fa）已被證明通過控制G1/S細胞周期轉換來調節(jié)根的生長。擬南芥NAC1直接作用于E2Fa的啟動子從而抑制E2Fa的表達，進而通過調控核內周期來控制根分生組織細胞分裂，促進根部生長。nac1突變體主根發(fā)育明顯不良，根尖分生組織萎縮，分生組織細胞數量減少，而NAC1過表達株系主根顯著長于WT，根尖分生組織增大，分生組織細胞數量增加，同時發(fā)現NAC1過表達株系中E2Fa表達下調［40］。OsNAC2在調控水稻根系和節(jié)間生長中起到重要作用，OsNAC2上調與生長素（IAA）失活相關基因（GH3.6和GH3.8）的表達，下調生長素（IAA）反應基因（OsARF25）和細胞分裂素（CTK）氧化酶基因（OsCKX4）的表達，從而增強細胞分裂素應答，但削弱根系生長中的生長素應答，負調控根系生長［41］。Xu［42］通過篩選擬南芥NAC蛋白亞家族Ⅲ，發(fā)現了核定位的受硝酸鹽誘導的轉錄激活因子基因NAC056，NAC056可促進側根生長并增強其在硝酸鹽缺乏脅迫時的耐受性。進一步研究發(fā)現，NAC056調控NO3-同化所需基因的表達，直接靶向結合硝酸鹽同化關鍵基因NIA1的啟動子促進其表達，NIA1編碼硝酸還原酶，同時正調控擬南芥?zhèn)雀陌l(fā)育。在高硝態(tài)氮環(huán)境中，NAC056促進了硝態(tài)氮同化，進而促進了根系生長。小麥TaNAC2-5A同樣受硝酸鹽誘導表達，染色質免疫共沉淀試驗表明，TaNAC2-5A可以直接結合到編碼硝酸鹽轉運蛋白和谷氨酰胺合成酶基因的啟動子區(qū)域，在小麥中過表達TaNAC2-5A促進了根系生長和硝態(tài)氮內流速［43］。2019年Yang等［44］利用擬南芥過表達載體研究大豆NAC基因GmNAC109的功能，序列分析表明，GmNAC109與調控生物和非生物脅迫響應的ATAF1A高度同源。過表達GmNAC109可以提高非生物脅迫耐受性并促進側根的形成。之前的研究發(fā)現，擬南芥中異位表達大豆GmNAC20，GmNAC20通過調控DREB/CBF-COR、生長素信號通路，提高轉基因擬南芥的耐鹽性和抗凍性，并誘導側根的形成［45］。Yarra等［46］發(fā)現，在水稻中過表達GmNAC20，可顯著提高非生物脅迫響應相關基因（OsDREB1A、OsDREB1B、OsDREB1C、OsICE1、OsTPP1、OsLEA3、OsP5CS、SNAC1）的表達水平，增強其耐鹽性和耐寒性；同時也提高了生長素相關基因（OsIAA11、OsIAA13、OsAUX1）的表達，使轉基因水稻側根數量明顯增加。

3.3 參與調控非生物脅迫

低溫、干旱、鹽等非生物脅迫會影響植物的生長發(fā)育，甚至會造成植物死亡。NAC TFs在脅迫環(huán)境下對相關基因表達的調控，對植物在非生物脅迫響應過程中有重要的作用。

3.3.1 NAC TFs對干旱脅迫的響應。

水分是植物維持正常生命活動的基本要素之一，在干旱脅迫下植物細胞原生質體脫水進而影響諸多生理代謝進程，如葉綠體對光能的吸收和轉化能力減弱導致光合速率減慢、產生活性氧自由基（ROS）破壞抗氧化系統(tǒng)和細胞膜的完整性，影響植物正常生理代謝。植物為應對干旱脅迫，進化出多種防御機制，如氣孔關閉降低蒸騰作用以減少水分的散失；積累親水性強的氨基酸、蛋白質和無機物，加大胞質濃度鎖住水分；產生復雜的防御機制例如抗氧化酶系統(tǒng)（antioxidant enzyme system）包括超氧化物歧化酶（SOD）、過氧化氫酶（CAT）和過氧化物酶（POD）在內的幾種酶來清除ROS帶來的氧化損傷［31］；在植物激素方面，脫落酸（ABA）和乙烯（ETH）在響應干旱脅迫過程中關鍵作用，ABA參與調節(jié)氣孔開閉、保衛(wèi)細胞活動、誘導干旱脅迫相關基因表達［47］，ETH會影響其他內源激素生長素（IAA）、赤霉素（GA）、脫落酸（ABA）的生物合成，同時ETH會影響抗氧化酶系統(tǒng)和滲透調節(jié)物質，對植物抗旱性產生影響［48］。DREB、bZIP、MYB、NAC等轉錄因子家族參與植物干旱脅迫，通過調控靶基因表達響應干旱脅迫應答［49］，近年來越來越多的NAC TFs被證實與植物干旱脅迫相關。李兆偉等［50］對基因編輯敲除突變體osnac2d進行干旱脅迫，發(fā)現其根系與幼苗生長受到抑制、生物量積累減少，而同等干旱脅迫條件下野生型水稻的根系、幼苗生長基本正常，OsNAC2d表達量隨干旱脅迫程度而增加，說明OsNAC2d在水稻干旱脅迫響應中具有正向調節(jié)作用。還有報道指出水稻OsNAC1［51］調控葉片氣孔關閉，以減少葉片細胞的水分丟失。Li等［31］發(fā)現，煙草NAC基因家族基因NtNAC053的啟動子區(qū)具有多個逆境響應元件，可被外源ABA誘導表達。在鹽和干旱脅迫下，NtNAC053過表達株系相比于野生型具有較高的 SOD、CAT和POD活性，來清除氧化自由基（ROS）帶來的影響，同時過表達株系中與干旱和高鹽脅迫相關的基因NtCOR15A、NtRAB18、NtDREB1A、NtERF5、NtKAT2、NtERD11的表達量顯著上調，通過激發(fā)下游脅迫響應基因，賦予煙草干旱和鹽脅迫耐受性。Yang等［52］在研究大豆的抗逆性中發(fā)現，在干旱脅迫下，GmNAC12表達量顯著上調10倍以上，GmNAC12過表達株系的存活率比野生型提高了57%以上，而GmNAC12敲除株系的存活率至少降低了46%，表明GmNAC12在調控大豆耐旱性方面具有積極作用。Hu等［53］在花椒NAC家族抗逆性的研究中發(fā)現，ZbNAC007、ZbNAC018、ZbNAC047、ZbNAC072、ZbNAC079是花椒抗旱的關鍵NAC基因。茶樹CsNAC28在所有器官中組成型表達，對ABA處理和干旱脅迫表現出顯著的響應。擬南過表達CsNAC28株系顯著提高了對ABA處理的敏感性，ROS積累減少，在干旱條件下，CsNAC28過表達株系中ABA途徑相關基因和干旱脅迫誘導基因的表達量均高于野生型［32］。

3.3.2 NAC TFs對鹽脅迫的響應。

土地鹽堿化會破壞植物細胞離子和滲透平衡，在鹽脅迫下過量的Na+進入細胞導致Na+/K+失衡，破壞細胞膜的靜息電位，導致代謝紊亂和離子毒性［54］；在高鹽中，植物根細胞的水勢高于外部環(huán)境，水勢差不能用于吸水，吸水量低于蒸騰量，導致生理干旱以及ROS積累。為應對鹽脅迫損傷，植物可以通過積累滲透調節(jié)劑、調節(jié)Na+的轉運、通過氧化防御機制消除ROS以減少氧化損傷等方式應對鹽脅迫損傷［55］。轉錄因子可以同時調控多個下游脅迫響應基因，激活植物的耐鹽反應，減少或消除鹽脅迫造成的損害［56］。Zhao等［57］在對咖啡黃葵NAC家族的研究中，利用病毒誘導的基因沉默（virus induced gene silencing，VIGS）技術降低AeNAC83的表達量，增強了植株對鹽脅迫的敏感性，此外鹽脅迫下過表達AeNAC83植株中苯丙素和類黃酮生物合成途徑的相關基因表達量相比野生型顯著上調，苯丙烷途徑產生木質素、類黃酮和其他次生代謝產物，有助于植物的防御和生長；黃酮類化合物能夠減少植物組織中的活性氧。結果表明，過表達AeNAC83增強了對鹽脅迫的耐受性。在水稻抗逆性的研究中許多NAC TFs已經被證實與抗鹽性相關，如SNAC2、OsNAC6、OsNAC5、OsNAC10等［49，58-61］。2016年Hong等［62］在水稻中鑒定了一個新的逆境響應NAC基因OsNAC022，研究發(fā)現OsNAC022的表達受干旱、高鹽和ABA的誘導。OsNAC022表達株系相比野生型失水率和蒸騰速率降低，在根和莖中積累更少的Na+，氣孔開度減小，脯氨酸和可溶性糖含量增加，表現出更強的抗旱性與抗鹽性。同時發(fā)現鹽脅迫響應基因（OsRAB21、OsLEA3、OsP5CS1）在OsNAC022過表達水稻中上調表達。Wang等［63］發(fā)現，StNAC053過表達擬南芥株系中COR15A、DREB1A、ERD11、RAB18、ERF5、KAT2等多個鹽、干旱脅迫相關基因的表達量較野生型顯著上調，對鹽和干旱的耐受性顯著提高。之前的研究表明，在植物中施加外源硫化氫（H2S）可以顯著增強植物對干旱、高鹽等非生物脅迫的耐受性［64-65］。Sun等［66］在水稻耐鹽品種Sea Rice 86中鑒定了OsNACL35的功能，OsNACL35的表達受鹽脅迫的誘導顯著上調，OsNACL35促進H2S生物合成基因OsDCD1的表達，導致H2S含量增加，減輕了高鹽對水稻的毒害作用，從而增強水稻的抗鹽能力。GmNAC06在鹽脅迫響應中發(fā)揮的作用，GmNAC06表達上調，誘導鹽脅迫響應基因GmUBC2和GmHKT1表達，GmUBC2調節(jié)脯氨酸、甘氨酸和甜菜堿的積累，同時激活氧化應激反應，GmHKT1通過調節(jié)Na+和K+的轉運來維持離子穩(wěn)態(tài)和滲透平衡，保證了鹽脅迫下根系能夠正常生長，提高了植株的耐鹽性［67］。

3.3.3 NAC TFs對低溫脅迫的響應。

低溫脅迫是植物生命活動中常見的逆境脅迫。在低溫環(huán)境下，膜結構被破壞，植物生理代謝活動減弱，從而影響植物正常生理功能。植物在適應寒冷的過程中進化出很多機制，許多植物中都被發(fā)現存在冷脅迫相關信號通路和冷反應基因（cold-regulated，COR）［68］。研究發(fā)現，許多NAC TFs參與植物冷脅迫響應。茶樹CsNAC1和CsNAC2在高溫（38 ℃）和低溫（4 ℃）下存在顯著表達差異，暗示茶樹NAC家族參與溫度脅迫響應［69］。香蕉MaNAC1的表達受低溫的誘導，MaNAC1通過參與ICE1-CBF（inducer of CBF expression1-C-repeat binding factor）信號通路互作來調控香蕉的低溫脅迫應答［70］。2016年，Zhao等［71］在芒果中鑒定了MlNAC9的功能，發(fā)現過表達MlNAC9的轉基因擬南芥對干旱和冷脅迫的耐受性增強。為了深入了解MlNAC9在耐冷脅迫中的作用機制，對MlNAC9過表達植株進行差異表達基因分析，檢測到6個冷脅迫響應相關基因（COR15、DREB1A、ERD11、ERF5、RAB18、RD29A）表達上調，證明了MlNAC9響應植物冷脅迫。Hou等［72］利用VIGS技術在辣椒植株中沉默CaNAC064，發(fā)現了沉默植株表現出更高的冷害指數，增強了對冷脅迫的敏感性；而過表達CaNAC064的擬南芥植株則有較低的冷害指數，降低了對冷脅迫的敏感性。結果表明，CaNAC064提高擬南芥對冷脅迫的耐受性。

3.4 NAC TFs對激素的響應

在植物中，植物激素對植物的生長、開花結實、逆境脅迫、衰老死亡等具有重要的調控作用，研究發(fā)現，許多NAC TFs的啟動子有激素響應元件，例如鹽和干旱相關的NAC TFs啟動子常常含有ABA響應元件，表明NAC TFs調控植物生命活動中可能受激素水平的誘導，同時一些NAC TFs表達水平的改變也可調控植物體內激素的生物合成、代謝和信號傳導，進而影響植物的生理表現。大白菜轉錄抑制因子BrNAC041受衰老/脫落酸（ABA）的誘導，BrNAC041通過NAC結合序列（NAC-binding sequence，NACBS）靶向結合脫落酸分解代謝基因BrCYP707A3和2個赤霉素（GAs）生物合成基因BrKAO2和BrGA20ox2的啟動子，抑制BrCYP707A3、BrKAO2、BrGA20ox2的轉錄，解釋了白菜ABA和赤霉素（GAs）在介導植物發(fā)育過程中拮抗作用的分子機理［73］。番茄SlNAC4和SlNAC9通過參與ABA和乙烯代謝的下游通路來協(xié)調番茄果實成熟，SlNAC4 / 9與ABA下游受體SlPYL9互作，兩者分別與信號轉導下游的重要基因SAPK3和SlAREB1互作，激活番茄ABA響應信號通路，SlNAC4激活ABA代謝關鍵酶SlCYP707A1的啟動子區(qū)，調控對ABA的響應；除了ABA正向促進乙烯合成外，SlNAC4還通過與乙烯合成關鍵基因SlACS2和SlACO1的編碼蛋白互作，正向激活乙烯合成下游基因SlACS8和SlACO6的表達，從而加速乙烯合成，促進果實成熟［74］。獼猴桃AcNAC2、AcNAC3、AcNAC4通過控制AcACS1的表達水平來調節(jié)果實成熟過程中乙烯的生物合成，調控果實的成熟［75］。蓮NnNAC003、NnNAC016、NnNAC043、NnNAC045、NnNAC060、NnNAC070多個鹽脅迫相關NAC TFs響應鹽脅迫的功能依賴ABA信號［34］。茶樹CsNAC28的表達受ABA和干旱脅迫誘導，CsNAC28可能作為轉錄因子作用于ABA響應元件結合因子2 （CsABF2）的下游，CsNAC28通過調節(jié)ABA相關基因的表達來提高耐旱性［32］。BrNAC087通過與葉綠素分解代謝基因BrPPH、BrRCCR和GA失活基因BrGA2ox1的NACBS結合直接激活這些基因的表達。通過調控GA失活基因的轉錄從而降低植物內源GA含量加速菜心葉片衰老，進一步研究發(fā)現，BrNAC087受到GA3的負調控，在經過GA3處理后發(fā)現，GA3抑制了BrNAC087及其相關結構基因（BrPPH、BrRCCR、BrGA2ox1）的轉錄活性，延緩了葉片衰老［76］。水稻OsNAC2負調控GA的合成，通過抑制GA合成關鍵基因OsKO2和OsKAO以及開花時間相關基因Hd3A的表達，以及增強GA生物合成阻遏因子OsEATB的表達發(fā)揮作用，過表達OsNAC2植株節(jié)間和小穗變短，開花時間延遲并且對GA3敏感性降低［77］。

3.5 參與植物抗病

近年來，NAC TFs已被證明參與植物-病原體相互作用，作為下游防御相關基因的正或負調節(jié)劑。NAC TFs參與植物激素之間的信號通路，包括水楊酸（SA）、茉莉酸（JA）、脫落酸（ABA）以調節(jié)對病原體的抵抗力［78］。小麥TaNAC069的表達受小麥銹病真菌（Puccinia triticina，Pt）的誘導，TaNAC069沉默植株的Pt抗性顯著降低，暗示TaNAC069增強小麥的Pt抗性，進一步研究發(fā)現TaNAC069正調控SABP2、SPCP的表達。SABP2編碼水楊酸結合蛋白2，能激活宿主SA介導的對生物脅迫的防御反應。SPCP是一種功能性衰老相關基因。綜上所述，TaNAC069通過激活PR基因（protection related gene）來增強小麥對Pt的抗性［79］。Wang等［80］在水稻中發(fā)現一個具有侵染誘導性的轉錄因子OsNAC096，OsNAC096的表達受稻瘟病菌、水稻白葉枯病菌、茉莉酸甲酯（MeJA）的誘導，經序列分析和亞細胞定位發(fā)現其在細胞核中發(fā)揮作用，ONAC096基因敲除植株對稻瘟病菌和水稻白葉枯病菌的免疫能力下降，相反過表達ONAC096增強了水稻對這2種病原菌的免疫，根據轉錄激活試驗和EMSA的結果，ONAC096直接結合下游靶基因OsRap2.6、OsWRKY62和PAL1的啟動子增強其表達，這3個基因是已知的調節(jié)水稻免疫力的防御和信號基因［81-83］，結果表明，ONAC096正向促進水稻對稻瘟病菌和白葉枯病菌的免疫。辣椒中的CaNAC2c抑制植株生長，同時受馬鈴薯青枯菌感染（ralstonia solanacearum infection，RSI）誘導，RSI感染后，CaNAC2c在細胞核中與CaNAC029相互作用，通過激活茉莉酸介導的免疫和H2O2積累促進對RSI的免疫［84］。番茄SlSRN1（solanum lycopersicum stress-related NAC1）受SA、JA和1-氨基環(huán)丙烷-1-羧酸（ACC）3種常見防御信號激素誘導，正調控番茄對灰芽孢桿菌（B.cinerea）和丁香假單胞菌（Pseudomonas syringae）的抗病性［85］。香蕉MaNAC5與MaWRKY1和MaWRKY2相互作用激活MaPR1-1、MaPR2、MaPR10c和MaCHIL1等PR基因的表達，提高香蕉的抗病性［86］。

3.6 調控植物葉片衰老

研究表明，NAC TFs在調控植物葉片衰老中有關鍵作用，NAP亞家族（NAC-like，activated by APETALA 3/PISTILLATA，NAP）是NAC家族中最大亞家族之一，主要參與調控植物的葉片衰老，在擬南芥葉片衰老期間AtNAP特異性表達，其過表達導致擬南芥早熟，而敲除突變體則表現為葉片衰老延遲［87］，AtNAP上調衰老相關基因SAG113的表達，SAG113促進氣孔開放和水分散失從而加速植物衰老［88］。之前的研究表明，甜瓜CmNAC60是擬南芥AtNAP的同源基因［89］，2019年Cao等［35］研究了CmNAC60在葉片衰老中的潛在作用，系統(tǒng)發(fā)育樹顯示CmNAC60和AtNAP同屬一簇，在衰老葉片中CmNAC60的表達量明顯升高，CmNAC60過表達擬南芥株系在正常條件下生長14 d后與WT相比，表現出早熟衰老。結果表明，CmNAC60促進轉基因擬南芥葉片衰老。百合LoNAC29在衰老花和葉片中高表達，進一步研究證明了LoNAC29是百合衰老過程中的關鍵調控因子，LoNAC29強烈誘導LoSAG39的啟動子活性，LoSAG39是半胱氨酸蛋白酶，在蛋白降解中發(fā)揮作用，促進植物衰老［90］。油菜BnaNAC46受多種脅迫和植物激素處理誘導表達，在衰老葉片中高表達。通過雙熒光素酶、凝膠遷移和染色質免疫共沉淀的結果分析，BnaNAC46通過NACBS元件直接結合到與細胞程序性死亡和葉綠素降解相關基因（BnaBFN1、BnaCEP1、BnaMC9、BnaγVPE、BnaNYE1、BnaPPH）啟動子上，上調衰老基因的表達，誘導過敏反應（hypersensitive response，HR）樣細胞死亡和葉綠素降解，以加速植物衰老［91］。白菜BrNAC029正調控葉綠素分解代謝基因BrPAO和BrSGR2、細胞分裂素氧化酶基因BrCKX1和衰老標記基因BrSAG113的表達加速植物葉片衰老，但BrNAC029的表達會被外源氯吡脲（CPPU）所抑制［92］。綜上所述，對植物尤其是葉菜作物中NAC TFs調控葉片衰老的研究對食物保鮮和采后品質存在潛在價值。

4 結論與展望

NAC蛋白家族成員眾多，功能各異，在植物生長發(fā)育、激素響應、抵御環(huán)境脅迫等方面都有著關鍵調控作用。外界環(huán)境或植物自身信號可調控相關NAC TFs的表達影響下游靶基因表達，通過激活或抑制相關信號通路，調節(jié)植物自身生命活動。綜上，NAC轉錄因子的深入研究對于植物分子育種具有重要意義。

目前，對于NAC TFs功能的研究大多通過模式植物例如轉基因擬南芥、轉基因煙草對其進行初步的基因功能鑒定，關于如何參與調控植物重要生命活動的具體機制和下游調控網絡還有待探索。隨著生物技術的高速發(fā)展，對NAC TFs的研究可以從以下幾個方面展開：①隨著高通量技術的出現，多組學分析應運而生，可以從基因組、轉錄組、蛋白質組對復雜的基因、調控因子、蛋白等不同層面之間的信息進行整合，構建調控網絡，NAC TFs對植物的調控作用涉及大量蛋白-基因、蛋白-蛋白的相互作用，單一組學對NAC TFs的研究具有局限性，利用多組學技術分析研究它們的信號網絡對闡明NAC TFs的功能十分重要。②鑒于NAC TFs亞家族之間不同的功能關系，利用生物信息學技術和已有數據庫分析NAC TFs結構和功能之間的聯(lián)系尤為必要。③NAC TFs的研究大多數在擬南芥和水稻2種模式植物中展開，對于其他重要糧食經濟作物中NAC TFs的研究相對匱乏，以往的研究表明NAC TFs在植物生長、脅迫響應方面有顯著作用，研究糧食經濟作物中NAC TFs的功能對改良農藝品質具有廣闊前景?；蚓庉?、轉錄激活分析、Co-IP和ChIP等技術的發(fā)展，極大地幫助了對植物中NAC TFs的功能和機制的研究，利用基因工程手段調控NAC相關基因表達水平或蛋白活性，定向改良植物，特別是農作物的農藝性狀以獲得優(yōu)良新品種已成為可能，因此對NAC TFs的研究在農作物育種中具有巨大的潛在價值。

參考文獻

［1］

SOUER E，VAN HOUWELINGEN A，KLOOS D，et al.The no apical meristem gene of petunia is required for pattern formation in embryos and flowers and is expressed at meristem and primordia boundaries［J］.Cell，1996，85（2）：159-170.

［2］ AIDA M，ISHIDA T，FUKAKI H，et al.Genes involved in organ separation in Arabidopsis：An analysis of the cup-shaped cotyledon mutant［J］.The plant cell，1997，9（6）：841-857.

［3］ 榮歡，任師杰，汪梓坪，等.植物NAC轉錄因子的結構及功能研究進展［J］.江蘇農業(yè)科學，2020，48（18）：44-53.

［4］ WELNER D H，LINDEMOSE S，GROSSMANN J G，et al.DNA binding by the plant-specific NAC transcription factors in crystal and solution：A firm link to WRKY and GCM transcription factors［J］.The biochemical journal，2012，444（3）：395-404.

［5］ 趙才美，黃興奇，殷富有，等.水稻NAC轉錄因子家族的研究進展［J］.植物科學學報，2020，38（2）：278-287.

［6］ OLSEN A N，ERNST H A，LEGGIO L L，et al.NAC transcription factors：Structurally distinct，functionally diverse［J］.Trends in plant science，2005，10（2）：79-87.

［7］ 王芳，孫立嬌，趙曉宇，等.植物NAC轉錄因子的研究進展［J］.生物技術通報，2019，35（4）：88-93.

［8］ ZHU T T，NEVO E，SUN D F，et al.Phylogenetic analyses unravel the evolutionary history of NAC proteins in plants［J］.Evolution，2012，66（6）： 1833-1848.

［9］ TIMME R E，BACHVAROFF T R，DELWICHE C F.Broad phylogenomic sampling and the sister lineage of land plants［J］.PLoS One，2012，7（1）：1-23.

［10］ MATHEW I E，AGARWAL P.May the fittest protein evolve： Favoring the plant-specific origin and expansion of NAC transcription factors［J］.BioEssays，2018，40（8）：19-38.

［11］ PEREIRA-SANTANA A，ALCARAZ L D，CASTAO E，et al.Comparative genomics of NAC transcriptional factors in angiosperms： Implications for the adaptation and diversification of flowering plants［J］.PLoS One，2015，10（11）：1-21.

［12］ YOO S Y，KIM Y，KIM S Y，et al.Control of flowering time and cold response by a NAC-domain protein in Arabidopsis［J］.PLoS One，2007，2（7）：1-10.

［13］ WU A H，ALLU A D，GARAPATI P，et al.JUNGBRUNNEN1，a reactive oxygen species-responsive NAC transcription factor，regulates longevity in Arabidopsis［J］.The plant cell，2012，24（2）：482-506.

［14］ 周士釗，羅婷，劉莉.苔蘚NAC基因家族的生物信息學分析［J］.基因組學與應用生物學，2022，41（4）：822-833.

［15］ 詹鵬，鐘祖昌，向妮艷，等.紅花NAC基因家族鑒定及干旱脅迫響應分析［J］.中國中藥雜志，2022，47（20）：5520-5529.

［16］ NURUZZAMAN M，MANIMEKALAI R，SHARONI A M，et al.Genome-wide analysis of NAC transcription factor family in rice［J］.Gene，2010，465（1/2）：30-44.

［17］ LI M，LIU S S，ZHANG C X，et al.Genome-wide identification and expression analysis of NAC transcription factors in Ziziphus jujuba Mill.reveal their putative regulatory effects on tissue senescence and abiotic stress responses［J］.Industrial crops & products，2021，173：1-16.

［18］ 王勇鋒，楊翠玲，冷秋麗，等.甘藍型油菜BnNAC轉錄因子鑒定與非生物脅迫響應分析［J］.中國油料作物學報，2020，42（4）：545-553.

［19］ OOKA H，SATOH K，DOI K，et al.Comprehensive analysis of NAC family genes in Oryza sativa and Arabidopsis thaliana［J］.DNA research，2003，10（6）：239-247.

［20］ 范中奇.4個菜心NAC轉錄因子調控ABA誘導的采后葉片衰老的機制分析［D］.廣州：華南農業(yè)大學，2019.

［21］ LE D T，NISHIYAMA R，WATANABE Y，et al.Genome-wide survey and expression analysis of the plant-specific NAC transcription factor family in soybean during development and dehydration stress［J］.DNA research，2011，18（4）：263-276.

［22］ HU R B，QI G，KONG Y Z，et al.Comprehensive analysis of NAC domain transcription factor gene family in Populus trichocarpa［J］.BMC plant biology，2010，10：145-168.

［23］ WANG N，ZHENG Y，XIN H P，et al.Comprehensive analysis of NAC domain transcription factor gene family in Vitis vinifera［J］.Plant cell reports，2013，32（1）：61-75.

［24］ GONG X，ZHAO L Y，SONG X F，et al.Genome-wide analyses and expression patterns under abiotic stress of NAC transcription factors in white pear （Pyrus bretschneideri）［J］.BMC plant biology，2019，19（1）：1-18.

［25］ 崔志遠.白樺NAC轉錄因子調控次生細胞壁形成和非生物脅迫反應的分子機制［D］.哈爾濱：東北林業(yè)大學，2015.

［26］ 亢超，郭彩華，張雪蒙，等.核桃NAC基因家族的全基因組鑒定與分析［J］.果樹學報，2021，38（9）：1444-1458.

［27］ KIM M H，TRAN T N A，CHO J S，et al.Wood transcriptome analysis of Pinus densiflora identifies genes critical for secondary cell wall formation and NAC transcription factors involved in tracheid formation［J］.Tree physiology，2021，41（7）：1289-1305.

［28］ 張璋，王毅，羅瑪妮婭，等.牛樟干旱與低溫脅迫相關NAC轉錄因子的鑒定及表達分析［J］.基因組學與應用生物學，2022，41（2）：363-371.

［29］ 曹瑞蘭，李知青，歐陽雯婷，等.油茶NAC基因鑒定及對干旱脅迫響應分析［J］.江西農業(yè)大學學報，2021，43（6）：1357-1370.

［30］ 李鵬祥.花生NAC轉錄因子在干旱響應中的作用［D］.濟南：山東師范大學，2021.

［31］ LI X X，WANG Q，GUO C，et al.NtNAC053，A novel NAC transcription factor，confers drought and salt tolerances in tobacco［J］.Frontiers in plant science，2022，13：1-14.

［32］ ZHANG X Y，LI L Y，LANG Z L，et al.Genome-wide characterization of NAC transcription factors in Camellia sinensis and the involvement of CsNAC28 in drought tolerance［J］.Frontiers in plant science，2022，13：1-17.

［33］ 陳秀玲，王傲雪，張珍珠，等.番茄NAC轉錄因子家族的鑒定及生物信息學分析［J］.植物生理學報，2014，50（4）：461-470.

［34］ ZHAO S P，JIANG T，ZHANG Y，et al.Identification of the NAC transcription factors and their function in ABA and salinity response in Nelumbo nucifera［J］.International journal of molecular sciences，2022，23（20）：12394-12410.

［35］ CAO S X，ZHANG Z B，WANG C H，et al.Identification of a novel melon transcription factor CmNAC60 as a potential regulator of leaf senescence［J］.Genes，2019，10（8）：1-17.

［36］ NAKANO Y，YAMAGUCHI M，ENDO H，et al.NAC-MYB-based transcriptional regulation of secondary cell wall biosynthesis in land plants［J］.Frontiers in plant science，2015，6：1-18.

［37］ OHTANI M，AKIYOSHI N，TAKENAKA Y，et al.Evolution of plant conducting cells：Perspectives from key regulators of vascular cell differentiation［J］.Journal of experimental botany，2017，68（1）：17-26.

［38］ ZHONG R Q，LEE C H，HAGHIGHAT M，et al.Xylem vessel-specific SND5 and its homologs regulate secondary wall biosynthesis through activating secondary wall NAC binding elements［J］.The new phytologist，2021，231（4）：1496-1509.

［39］ DE VEYLDER L，BEECKMAN T，BEEMSTER G T S，et al.Control of proliferation，endoreduplication and differentiation by the Arabidopsis E2Fa-DPa transcription factor［J］.The EMBO journal，2002，21（6）：1360-1368.

［40］ XIE C T，DING Z J.NAC1 maintains root meristem activity by repressing the transcription of E2Fa in Arabidopsis［J］.International journal of molecular sciences，2022，23（20）：1-13.

［41］ MAO C J，HE J M，LIU L N，et al.OsNAC2 integrates auxin and cytokinin pathways to modulate rice root development［J］.Plant biotechnology journal，2020，18（2）：429-442.

［42］ XU P P，MA W，HU J B，et al.The nitrate-inducible NAC transcription factor NAC056 controls nitrate assimilation and promotes lateral root growth in Arabidopsis thaliana［J］.PLoS genetics，2022，18（3）：1-23.

［43］ HE X，QU B Y，LI W J，et al.The nitrate-inducible NAC transcription factor TaNAC2-5A controls nitrate response and increases wheat yield［J］.Plant physiology，2015，169（3）：1991-2005.

［44］ YANG X F，KIM M Y，HA J M，et al.Overexpression of the soybean NAC gene GmNAC109 increases lateral root formation and abiotic stress tolerance in transgenic Arabidopsis plants［J］.Frontiers in plant science，2019，10：1-12.

［45］ HAO Y J，WEI W，SONG Q X，et al.Soybean NAC transcription factors promote abiotic stress tolerance and lateral root formation in transgenic plants［J］.The plant journal，2011，68（2）：302-313.

［46］ YARRA R，WEI W.The NAC-type transcription factor GmNAC20 improves cold，salinity tolerance，and lateral root formation in transgenic rice plants［J］.Functional & integrative genomics，2021，21（3/4）：473-487.

［47］ 李園園，陳永忠，羅秀云，等.作物響應干旱脅迫應答的分子機制［J］.化學與生物工程，2015，32（12）：3-8.

［48］ 韓露，韓烈保，許立新.乙烯利影響植物抗旱性研究進展［J］.草地學報，2013，21（4）：631-636.

［49］ HU H H，YOU J，FANG Y J，et al.Characterization of transcription factor gene SNAC2 conferring cold and salt tolerance in rice［J］.Plant molecular biology，2008，67（1/2）：169-181.

［50］ 李兆偉，莫祖意，孫聰穎，等.OsNAC2d基因編輯水稻突變體的創(chuàng)建及其對干旱脅迫的響應［J］.作物學報，2023，49（2）：365-376.

［51］ HU H H，DAI M Q，YAO J L，et al.Overexpressing a NAM，ATAF，and CUC （NAC） transcription factor enhances drought resistance and salt tolerance in rice［J］.Proceedings of the national academy of sciences of the United States of America，2006，103（35）：12987-12992.

［52］ YANG C F，HUANG Y Z，LV P Y，et al.NAC transcription factor GmNAC12 improved drought stress tolerance in soybean［J］.International journal of molecular sciences，2022，23（19）：1-14.

［53］ HU H C，MA L，CHEN X，et al.Genome-wide identification of the NAC gene family in Zanthoxylum bungeanum and their transcriptional responses to drought stress［J］.International journal of molecular sciences，2022，23（9）：1-22.

［54］ YAO T，ZHANG J，XIE M，et al.Transcriptional regulation of drought response in Arabidopsis and woody plants［J］.Frontiers in plant science，2021，11：1-12.

［55］ VAN ZELM E，ZHANG Y X，TESTERINK C.Salt tolerance mechanisms of plants［J］.Annual review of plant biology，202，71：403-433.

［56］ LI M，WU Z Y，GU H，et al.AvNAC030，a NAC domain transcription factor，enhances salt stress tolerance in kiwifruit［J］.International journal of molecular sciences，2021，22（21）：1-62.

［57］ ZHAO X，WU T T，GUO S X，et al.Ectopic expression of AeNAC83，a NAC transcription factor from Abelmoschus esculentus，inhibits growth and confers tolerance to salt stress in Arabidopsis［J］.International journal of molecular sciences，2022，23（17）：1-18.

［58］ NAKASHIMA K，TRAN L S P，VAN NGYUEN D，et al.Functional analysis of a NAC-type transcription factor OsNAC6 involved in abiotic and biotic stress-responsive gene expression in rice［J］.The plant journal，2007，51（4）：617-630.

［59］ ZHENG X N，CHEN B，LU G J，et al.Overexpression of a NAC transcription factor enhances rice drought and salt tolerance［J］.Biochemical and biophysical research communications，2009，379（4）：985-989.

［60］ JEONG J S，KIM Y S，BAEK K H，et al.Root-specific expression of OsNAC10 improves drought tolerance and grain yield in rice under field drought conditions［J］.Plant physiology，2010，153（1）：185-197.

［61］ SONG S Y，CHEN Y，CHEN J，et al.Physiological mechanisms underlying OsNAC5-dependent tolerance of rice plants to abiotic stress［J］.Planta，2011，234（2）：331-345.

［62］ HONG Y B，ZHANG H J，HUANG L，et al.Overexpression of a stress-responsive NAC transcription factor gene ONAC022 improves drought and salt tolerance in rice［J］.Frontiers in plant science，2016，7：1-19.

［63］ WANG Q，GUO C ，LI Z Y，et al.Potato NAC transcription factor StNAC053 enhances salt and drought tolerance in transgenic Arabidopsis［J］.International journal of molecular sciences，2021，22（5）：2568-2568.

［64］ CHRISTOU A，MANGANARIS G A，PAPADOPOULOS I，et al.Hydrogen sulfide induces systemic tolerance to salinity and non-ionic osmotic stress in strawberry plants through modification of reactive species biosynthesis and transcriptional regulation of multiple defence pathways［J］.Journal of experimental botany，2013，64（7）：1953-1966.

［65］ THAKUR M，ANAND A.Hydrogen sulfide： An emerging signaling molecule regulating drought stress response in plants［J］.Physiologia plantarum，2021，172（2）：1227-1243.

［66］ SUN Y，SONG K Q，GUO M M，et al.A NAC transcription factor from ‘sea rice 86’ enhances salt tolerance by promoting hydrogen sulfide production in rice seedlings［J］.International journal of molecular sciences，2022，23（12）：1-20.

［67］ LI M，CHEN R，JIANG Q Y，et al.GmNAC06，a NAC domain transcription factor enhances salt stress tolerance in soybean［J］.Plant molecular biology，2021，105（3）：333-345.

［68］ 吳丹，毛東海，趙小英.植物低溫響應的分子機制研究進展［J］.生命科學研究，2022，26（1）：67-75.

［69］ 王永鑫，劉志薇，吳致君，等.茶樹中2個NAC轉錄因子基因的克隆及溫度脅迫的響應［J］.西北植物學報，2015，35（11）：2148-2156.

［70］ 單偉.NAC類轉錄因子調控香蕉果實誘導耐冷性及成熟的機制分析［D］.廣州：華南農業(yè)大學，2016.

［71］ ZHAO X，YANG X W，PEI S Q，et al.The Miscanthus NAC transcription factor MlNAC9 enhances abiotic stress tolerance in transgenic Arabidopsis［J］.Gene，2016，586（1）：158-169.

［72］ HOU X M，ZHANG H F，LIU S Y，et al.The NAC transcription factor CaNAC064 is a regulator of cold stress tolerance in peppers［J］.Plant science，2020，291：1-10.

［73］ FAN Z Q，TAN X L，SHAN W，et al.Involvement of BrNAC041 in ABA-GA antagonism in the leaf senescence of Chinese flowering cabbage［J］.Postharvest biology and technology，2020，168：1-10.

［74］ 33ac66be82359cd7a4de727b3d65d2dbYANG S，ZHOU J Q，WATKINS C B，et al.NAC transcription factors SNAC4 and SNAC9 synergistically regulate tomato fruit ripening by affecting expression of genes involved in ethylene and abscisic acid metabolism and signal transduction［J］.Postharvest biology and technology，2021，178：1-16.

［75］ NIEUWENHUIZEN N，CHEN X Y，PELLAN M，et al.Regulation of wound ethylene biosynthesis by NAC transcription factors in kiwifruit［J］.BMC plant biology，2021，21（1）：411-427.

［76］ FAN Z Q，WEI W，TAN X L，et al.A NAC transcription factor BrNAC087 is involved in gibberellin-delayed leaf senescence in Chinese flowering cabbage［J］.Postharvest biology and technology，2021，181：1-11.

［77］ CHEN X，LU S C，WANG Y F，et al.OsNAC2 encoding a NAC transcription factor that affects plant height through mediating the gibberellic acid pathway in rice［J］.The plant journal，2015，82（2）：302-314.

［78］ BIAN Z Y，GAO H H，WANG C Y.NAC transcription factors as positive or negative regulators during ongoing battle between pathogens and our food crops［J］.International journal of molecular sciences，2020，22（1）：1-20.

［79］ ZHANG Y J，GENG H M，CUI Z C，et al.Functional analysis of wheat NAC transcription factor，TaNAC069，in regulating resistance of wheat to leaf rust fungus［J］.Frontiers in plant science，2021，12：1-15.

［80］ WANG H，BI Y，GAO Y Z，et al.A pathogen-inducible rice NAC transcription factor ONAC096 contributes to immunity against Magnaprothe oryzae and Xanthomonas oryzae pv.oryzae by direct binding to the promoters of OsRap2.6，OsWRKY62，and OsPAL1［J］.Frontiers in plant science，2021，12：1-20.

［81］ WAMAITHA M J，YAMAMOTO R，WONG H L，et al.OsRap2.6 transcription factor contributes to rice innate immunity through its interaction with Receptor for Activated Kinase-C 1 （RACK1）［J］.Rice，2012，5（1）：1-14.

［82］ DUAN L，LIU H B，LI X H，et al.Multiple phytohormones and phytoalexins are involved in disease resistance to Magnaporthe oryzae invaded from roots in rice［J］.Physiologia plantarum，2014，152（3）：486-500.

［83］ KIM D S，HWANG B K.An important role of the pepper phenylalanine ammonia-lyase gene （PAL1） in salicylic acid-dependent signalling of the defence response to microbial pathogens［J］.Journal of experimental botany，2014，65（9）：2295-2306.

［84］ CAI W W，YANG S，WU R J，et al.Pepper NAC-type transcription factor NAC2c balances the trade-off between growth and defense responses［J］.Plant physiology，2021，186（4）：2169-2189.

［85］ LIU B，OUYANG Z G，ZHANG Y F，et al.Tomato NAC transcription factor SlSRN1 positively regulates defense response against biotic stress but negatively regulates abiotic stress response［J］.PLoS One，2014，9（7）：1-21.

［86］ SHAN W，CHEN J Y，KUANG J F，et al.Banana fruit NAC transcription factor MaNAC5 cooperates with MaWRKYs to enhance the expression of pathogenesis-related genes against Colletotrichum musae［J］.Molecular plant pathology，2016，17（3）：330-338.

［87］ KOU X H，WATKINS C B，GAN S S.Arabidopsis AtNAP regulates fruit senescence［J］.Journal of experimental botany，2012，63（17）：6139-6147.

［88］ ZHANG K W，GAN S S.An abscisic acid-AtNAP transcription factor-SAG113 protein phosphatase 2C regulatory chain for controlling dehydration in senescing Arabidopsis leaves［J］.Plant physiology，2012，158（2）：961-969.

［89］ WEI S W，GAO L W，ZHANG Y D，et al.Genome-wide investigation of the NAC transcription factor family in melon （Cucumis melo L.） and their expression analysis under salt stress［J］.Plant cell reports，2016，35（9）：1827-1839.

［90］ LUO J，LI R R，XU X T，et al.SMRT and illumina RNA sequencing and characterization of a key NAC gene LoNAC29 during the flower senescence in Lilium oriental ‘Siberia’［J］.Genes，2021，12（6）：869-887.

［91］ CUI X，ZHAO P Y，LI Y，et al.Rapeseed NAC46 positively regulates hypersensitive response-like cell death and chlorophyll degradation［J］.Environmental and experimental botany，2021，189：1-12.

［92］ LI F J，SHAN Y X，WANG H B，et al.A NAC transcriptional factor BrNAC029 is involved in cytokinin-delayed leaf senescence in postharvest Chinese flowering cabbage［J］.Food chemistry，2022，404：1-9.