李旭 林宇 成一鳴 趙曉宇 茍濤華 張艷

摘要：目的 探討超聲對(duì)甲狀腺輪輻狀血流表現(xiàn)結(jié)節(jié)的診斷價(jià)值。方法 收集超聲檢查甲狀腺結(jié)節(jié)血流呈輪輻狀表現(xiàn)患者的病例資料，記錄結(jié)節(jié)灰階超聲特征，以病理結(jié)果為金標(biāo)準(zhǔn)，比較美國(guó)放射學(xué)會(huì)甲狀腺影像報(bào)告與數(shù)據(jù)系統(tǒng)（ACR TI-RADS）和中國(guó)甲狀腺影像報(bào)告與數(shù)據(jù)系統(tǒng)（C-TIRADS）及聯(lián)合特異指標(biāo)對(duì)甲狀腺輪輻狀血流結(jié)節(jié)的診斷效能。結(jié)果 最終納入患者64例，其中惡性結(jié)節(jié)47例，良性結(jié)節(jié)17例。除一般超聲特征外，中央瘢痕多見(jiàn)于惡性結(jié)節(jié)（χ2=5.968，P=0.015），而中央?yún)^(qū)粗鈣化多見(jiàn)于良性結(jié)節(jié)（χ2=10.899，P=0.001）。聯(lián)合中央瘢痕和中央?yún)^(qū)粗鈣化，ACR-TIRADS和C-TIRADS診斷甲狀腺輪輻狀血流結(jié)節(jié)的效能均明顯提高（P均＜0.001）。結(jié)論 甲狀腺結(jié)節(jié)超聲呈輪輻狀血流表現(xiàn)時(shí)應(yīng)警惕惡性的可能，聯(lián)合中央瘢痕及中央?yún)^(qū)粗鈣化可提高超聲診斷準(zhǔn)確性。

關(guān)鍵詞：甲狀腺結(jié)節(jié)；超聲；瘢痕；輪輻狀

中圖分類(lèi)號(hào)： R445.1? 文獻(xiàn)標(biāo)識(shí)碼： A? 文章編號(hào)：1000-503X（2024）03-0370-07

DOI：10.3881/j.issn.1000-503X.15894

Diagnostic Value of Ultrasound for Thyroid Nodules With a Spoke-Wheel Blood Flow Pattern

LI Xu 2，LIN Yu 3，CHENG Yiming2，ZHAO Xiaoyu2，GOU Taohua 2，ZHANG Yan 2

1Chinese PLA Medical School，Beijing 100853，China

2Department of Ultrasound，3Department of Pathology，The First Medical Center of Chinese PLA General Hospital，Beijing 100853，China

Corresponding authors：ZHANG Yan Tel：010-6693524 E-mail：zhangyaner301@126.com

ABSTRACT：Objective To explore the diagnostic value of ultrasound for thyroid nodules with a spoke-wheel blood flow pattern.Methods The clinical data of the patients with thyroid nodules presenting a spoke-wheel blood flow pattern examined by ultrasound were collected，and the gray-scale ultrasound features of the nodules were recorded.The diagnostic performance of the Thyroid Imaging Reporting and Data System by American College of Radiology （ACR TI-RADS），Chinese Thyroid Imaging Reporting and Data System （C-TIRADS），and combined specific indicators for the thyroid nodules with a spoke-wheel blood flow pattern was evaluated by comparison with the pathological results，which was regarded as the gold standard.Results A total of 64 patients with thyroid nodules were finally included，including 47 patients with malignant nodules and 17 patients with benign nodules.In addition to the general ultrasound features，central scar mostly appeared in malignant nodules （χ2=5.968，P=0.015），while central coarse calcification was more common in benign nodules （χ2=10.899，P=0.001）.After the combination of central scar and central gross calcification，the diagnostic performance of ACR TI-RADS and C-TIRADS was improved （both P<0.001）.Conclusions When the thyroid nodule shows a spoke-wheel blood flow pattern，one should be cautious of the possibility of malignancy.Combining central scar and central coarse calcification can improve the accuracy of ultrasonic diagnosis.

Key words：thyroid nodule；ultrasound；scar；spoke-wheel pattern

Acta Acad Med Sin，2024，46（3）：370-376

甲狀腺癌是最常見(jiàn)的內(nèi)分泌惡性腫瘤［1］，我國(guó)每年以20%的速度持續(xù)增長(zhǎng)［2］，高分辨率超聲的廣泛應(yīng)用，特別是在體檢領(lǐng)域，已經(jīng)使大量甲狀腺癌在早期階段被檢出。彩色多普勒血流成像（color Doppler flow imaging，CDFI）作為超聲檢查的重要技術(shù)之一，在評(píng)估多個(gè)臟器腫瘤性質(zhì)及預(yù)測(cè)其侵襲性方面發(fā)揮著重要作用，但在甲狀腺結(jié)節(jié)良惡性鑒別診斷方面長(zhǎng)期以來(lái)一直存在學(xué)術(shù)上的爭(zhēng)議［3-7］。為規(guī)范報(bào)告術(shù)語(yǔ)，提高診斷能力，各國(guó)學(xué)者相繼建立各自的甲狀腺影像報(bào)告和數(shù)據(jù)系統(tǒng)（Thyroid Imaging Reporting and Data System，TI-RADS）［8-13］指導(dǎo)管理甲狀腺結(jié)節(jié)，但均未將血流作為參考因素。然而，在臨床實(shí)踐中發(fā)現(xiàn)，部分因灰階超聲特征不典型、多次被漏診的甲狀腺結(jié)節(jié)血流表現(xiàn)特殊，呈內(nèi)部規(guī)律的輪輻狀或放射狀分布，伴或不伴周邊環(huán)繞血流，稱之為輪輻狀血流［14］。本研究探討超聲對(duì)甲狀腺輪輻狀血流表現(xiàn)結(jié)節(jié)的診斷價(jià)值，旨在明確其診斷要點(diǎn)，提高超聲診斷效能。

1 資料和方法

1.1 資料來(lái)源

收集2018年1月至2023年6月因甲狀腺結(jié)節(jié)在中國(guó)人民解放軍總醫(yī)院第一醫(yī)學(xué)中心行超聲檢查且CDFI呈輪輻狀表現(xiàn)的96例患者的病例資料，病理結(jié)果由超聲引導(dǎo)下穿刺和/或外科手術(shù)獲得，所有患者在穿刺前均簽署知情同意書(shū)。排除標(biāo)準(zhǔn)：（1）超聲圖像質(zhì)量差或CDFI表現(xiàn)不典型（n=13）；（2）未行穿刺或手術(shù)獲取病理結(jié)果（n=4）；（3）病理結(jié)果不明確（n=12），包括穿刺結(jié)果提示濾泡性腫瘤但未進(jìn)一步行手術(shù)切除（n=9）和手術(shù)病理提示惡性潛能未定（n=3）；（4）超聲檢查前曾接受過(guò)頭頸部手術(shù)、消融及放化療治療等（n=3）。最終納入患者64例，其中男20例，女44例，年齡18～69歲，平均（41.16±14.14）歲。本研究通過(guò)中國(guó)人民解放軍總醫(yī)院醫(yī)學(xué)倫理委員會(huì)批準(zhǔn)（倫理審批編號(hào)：S-2021-123-01）

1.2 檢查方法

采用飛利浦iU-Elite、邁瑞Resona 7彩色多普勒超聲診斷儀，探頭型號(hào)分別為L(zhǎng)12-5、L14-5WU，頻率范圍分別為5～12、5～14 MHz。穿刺針選用日本八光25G介入穿刺針（50 mm）和/或18G美國(guó)巴德全自動(dòng)活檢裝置?；颊呷⊙雠P位，頸后墊枕，肩部稍抬高，充分暴露頸前區(qū)。常規(guī)掃查甲狀腺，發(fā)現(xiàn)結(jié)節(jié)后，確定結(jié)節(jié)數(shù)目、位置，測(cè)量大小，觀察結(jié)節(jié)內(nèi)部回聲、成分、邊界、形態(tài)、邊緣、腺體外侵犯、鈣化大小及分布位置、有無(wú)瘢痕及血流分布模式。對(duì)甲狀腺目標(biāo)結(jié)節(jié)行超聲引導(dǎo)下針吸細(xì)胞學(xué)檢查（fine-needle aspiration，F(xiàn)NA）和/或組織學(xué)活檢。常規(guī)消毒鋪巾，設(shè)計(jì)安全穿刺路徑，F(xiàn)NA時(shí)在超聲引導(dǎo)下將穿刺針刺入病灶內(nèi)，來(lái)回快速提插5～10次，每個(gè)病灶重復(fù)2～3次，由專(zhuān)業(yè)護(hù)士現(xiàn)場(chǎng)涂片固定。組織學(xué)活檢時(shí)，將穿刺針刺入病灶前緣，擊發(fā)彈射裝置，取材1～3次，術(shù)后局部按壓30 min，放松后再觀察30 min，復(fù)查無(wú)出血后允許患者離開(kāi)。

1.3 圖像判讀

超聲特征描述參照國(guó)內(nèi)外指南與共識(shí)制訂的標(biāo)準(zhǔn)［12-13］。其中，鈣化按照大小分為粗鈣化（＞1 mm）、微鈣化（≤1 mm）及混合鈣化（粗鈣化與微鈣化同時(shí)存在）；按照分布位置分為中央?yún)^(qū)、周邊區(qū)及散在分布。中央瘢痕：存在于結(jié)節(jié)中央的星狀或放射狀分布的不規(guī)則低或高回聲區(qū)［15］。分葉狀邊緣：邊緣局灶性的圓形突起，延伸到鄰近實(shí)質(zhì)［16］ 。輪輻狀血流為結(jié)節(jié)內(nèi)從中央向周?chē)瘦嗇棤?放射狀分布的血流，伴或不伴周邊環(huán)繞血流［14］。超聲診斷標(biāo)準(zhǔn)參照2017版美國(guó)放射學(xué)會(huì)TI-RADS（American College of Radiology TI-RADS，ACR TI-RADS）和2020版中國(guó)TI-RADS（Chinese TI-RADS，C-TIRADS）制訂的甲狀腺分類(lèi)指南，ACR TI-RADS以TR5類(lèi)為惡性診斷標(biāo)準(zhǔn)，即≥７分時(shí)超聲診斷惡性，C-TIRADS以4C類(lèi)為惡性診斷標(biāo)準(zhǔn)，即≥3分時(shí)超聲診斷惡性［12-13］。由2名具有10年以上甲狀腺超聲診斷經(jīng)驗(yàn)的醫(yī)師在不知曉患者病史及病理結(jié)果的情況下對(duì)圖像進(jìn)行判讀，當(dāng)意見(jiàn)出現(xiàn)分歧時(shí)由第3名從事甲狀腺超聲診斷15年以上的主任醫(yī)師決定。

1.4 病理診斷

手術(shù)或穿刺標(biāo)本定位標(biāo)記后送病理檢查，對(duì)可疑髓樣癌患者，加做免疫組織化學(xué)染色確診。由具有10年以上甲狀腺病理診斷經(jīng)驗(yàn)的病理科醫(yī)生進(jìn)行診斷。

1.5 統(tǒng)計(jì)學(xué)處理

采用MedCalc 19.0和SPSS 26.0軟件對(duì)數(shù)據(jù)進(jìn)行統(tǒng)計(jì)分析，計(jì)量資料以均數(shù)±標(biāo)準(zhǔn)差表示，組間比較采用t檢驗(yàn)；計(jì)數(shù)資料以例表示，組間比較采用χ2檢驗(yàn)或Fisher精確檢驗(yàn)。靈敏度、特異度比較采用McNemar檢驗(yàn)。P＜0.05（雙側(cè)）為差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

2 結(jié)果

2.1 一般情況

納入64例患者共64個(gè)結(jié)節(jié)，結(jié)節(jié)最大徑0.60～6.30 cm，平均（2.48±1.33）cm。其中，良性17例，包括腺瘤10例，濾泡增生7例；惡性47例，包括乳頭狀癌41例，髓樣癌5例，濾泡癌1例。良性組患者年齡大于惡性組［（49.76±11.78）歲比（38.04±13.72）歲，χ2=-3.126，P=0.003］，而性別（P=0.675）、結(jié)節(jié)位置（P=0.129）及最大徑（P=0.079）兩組間差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。以結(jié)節(jié)最大徑分類(lèi)，＜1.0 cm 7例（10.9%）、1.0～1.9 cm 19例（29.7%）、2.0～3.9 cm 30例（46.9%）、≥4.0 cm 8例（12.5%）。

2.2 良惡性結(jié)節(jié)超聲特征比較

中央瘢痕（圖1）（χ2=5.968，P=0.015）、邊界不清（χ2=16.710，P＜0.001）、形態(tài)不規(guī)則（χ2=12.33 P＜0.001）、邊緣分葉（χ2=4.652，P=0.031）、微鈣化（χ2=7.585，P=0.006）、周邊區(qū)鈣化（P=0.001）及散在鈣化（χ2=12.507，P＜0.001）多見(jiàn)于惡性組，而中央?yún)^(qū)粗鈣化多見(jiàn)于良性組（χ2=10.899，P=0.001）。結(jié)節(jié)成分、回聲、縱橫比、腺體外侵犯及有無(wú)鈣化兩組間差異均無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P均＞0.05）（表1）。

2.3 ACR TI-RADS、C-TIRADS及聯(lián)合特異指標(biāo)結(jié)果比較

按照ACR TI-RADS分類(lèi)標(biāo)準(zhǔn)，超聲診斷甲狀腺癌的敏感度、特異度、準(zhǔn)確度、陽(yáng)性預(yù)測(cè)值、陰性預(yù)測(cè)值分別為78.7%、64.7%、75.0%、86.0%、52.4%。按照C-TIRADS分類(lèi)標(biāo)準(zhǔn)，超聲診斷甲狀腺癌的敏感度，特異度，準(zhǔn)確度，陽(yáng)性預(yù)測(cè)值、陰性預(yù)測(cè)值分別為76.6%、76.5%、76.6%、90.0%、54.2%。當(dāng)中央瘢痕賦值1分、中央?yún)^(qū)粗鈣化賦值-1分時(shí)，ACR TI-RADS聯(lián)合中央瘢痕和中央?yún)^(qū)粗鈣化診斷的敏感度（87.2%比78.7%，P＜0.001）、特異度（70.6%比64.7%，P＜0.001）明顯高于ACR TI-RADS，C-TIRADS聯(lián)合中央瘢痕和中央?yún)^(qū)粗鈣化診斷的敏感度明顯高于C-TIRADS（89.4%比76.6%，P＜0.001）（表2）。

3 討論

研究表明，甲狀腺微小乳頭狀癌多呈乏血供表現(xiàn)，常規(guī)超聲難以檢出其血流信號(hào)，而微小髓樣癌多呈富血供表現(xiàn)，故血流情況在髓樣癌的診斷中具有重要價(jià)值［17］。本研究結(jié)果發(fā)現(xiàn)，具有輪輻狀血流特征的甲狀腺結(jié)節(jié)體積總體偏大，平均（2.48±1.33）cm，僅有7例（10.9%）結(jié)節(jié)最大徑<1.0 cm，其中6例（85.7%）為惡性；57例（89.1%）結(jié)節(jié)最大徑≥1.0 cm，其中41例（71.9%）為惡性，提示存在輪輻狀血流表現(xiàn)的微小結(jié)節(jié)具有較高的惡性風(fēng)險(xiǎn)，而對(duì)于最大徑1.0 cm及以上的結(jié)節(jié)，其良惡性鑒別診斷仍存在挑戰(zhàn)。

甲狀腺濾泡性病變的術(shù)前診斷具有一定的挑戰(zhàn)性，特別是對(duì)于表現(xiàn)為低回聲的結(jié)節(jié)，根據(jù)目前的TI-RADS分類(lèi)標(biāo)準(zhǔn)，評(píng)估為惡性的風(fēng)險(xiǎn)值較高，從而導(dǎo)致許多良性濾泡性病變患者接受了不必要的手術(shù)切除［8，12-13］。同時(shí)，也存在較高的濾泡癌漏診風(fēng)險(xiǎn)。本研究中1例濾泡癌因灰階超聲特征以良性表現(xiàn)為主，既往多次誤診為良性腺瘤，本次因結(jié)節(jié)增長(zhǎng)迅速就診，CDFI顯示血流呈輪輻狀，最終手術(shù)病理確診為濾泡癌。ACR TI-RADS和C-TIRADS分類(lèi)標(biāo)準(zhǔn)均是基于灰階超聲的常見(jiàn)特征進(jìn)行評(píng)估，對(duì)于輪輻狀血流結(jié)節(jié)的準(zhǔn)確度僅為75.0%和76.6%，其診斷效能有待提升。

本研究中35例甲狀腺結(jié)節(jié)存在中央瘢痕，病理證實(shí)30例（85.7%）為惡性，其中C-TIRADS漏診的11例惡性結(jié)節(jié)中7例（63.6%）存在中央瘢痕，ACR TI-RADS漏診的10例惡性結(jié)節(jié)中6例（60.0%）存在中央瘢痕，表明中央瘢痕在甲狀腺癌中具有一定的敏感度。中央瘢痕是相對(duì)少見(jiàn)但具有特征性的影像學(xué)征象之一，常見(jiàn)于肝臟局灶性增生結(jié)節(jié)、纖維板層肝細(xì)胞癌、肝血管瘤、胰腺漿液性囊性腫瘤、腎嗜酸細(xì)胞瘤、脾臟硬化性血管瘤樣結(jié)節(jié)性轉(zhuǎn)化［18-19］，此外，在脾臟炎性假瘤樣濾泡樹(shù)突細(xì)胞瘤、后腎腺瘤、乳腺放射狀硬化性病變中也偶有報(bào)道［19-22］，但在甲狀腺結(jié)節(jié)中的報(bào)道較為罕見(jiàn)。本組病例中央瘢痕多呈低回聲表現(xiàn)，但也有少數(shù)呈高回聲，這可能與瘢痕所處的分期有關(guān)。據(jù)報(bào)道，腫瘤內(nèi)瘢痕可分為3類(lèi)：（1）炎癥性瘢痕：包含大量炎癥細(xì)胞、壞死和疏松的纖維組織，可見(jiàn)明顯水腫，為瘢痕修復(fù)早期階段；（2）血管性瘢痕：由豐富的血管穿過(guò)致密或疏松的纖維組織構(gòu)成，為瘢痕修復(fù)中期階段；（3）膠原纖維性瘢痕：主要由致密、硬化的膠原組成，為瘢痕修復(fù)晚期階段［15］。本研究將甲狀腺結(jié)節(jié)中央瘢痕的超聲與病理對(duì)照分析，HE染色鏡下顯示為粉染的玻璃樣變及膠原纖維，部分可見(jiàn)血管穿行其中，這可能是超聲表現(xiàn)為輪輻狀血流特征的病理基礎(chǔ)。

本研究超聲顯示中央?yún)^(qū)粗鈣化的結(jié)節(jié)7例，其中病理證實(shí)6例為良性（2例濾泡性增生及4例腺瘤），1例為惡性（髓樣癌）。既往文獻(xiàn)報(bào)道中央?yún)^(qū)粗鈣化常出現(xiàn)在良性結(jié)節(jié)中，而微鈣化更常見(jiàn)于惡性結(jié)節(jié)，特別是乳頭狀癌中［23］。這是由于中央?yún)^(qū)粗鈣化多因結(jié)節(jié)內(nèi)纖維組織增生影響血供而發(fā)生營(yíng)養(yǎng)不良性纖維化、鈣化［23］。但這種情況也可以發(fā)生在髓樣癌中，其原因可能是髓樣癌腺腔分泌的淀粉樣物質(zhì)包裹降鈣素沉積的鈣鹽所致。因髓樣癌的發(fā)病率總體較低（1%～2%）［24］，且有相應(yīng)的檢驗(yàn)指標(biāo)可以輔助診斷（降鈣素、癌胚抗原），故臨床中對(duì)于檢驗(yàn)指標(biāo)正常的單純中央?yún)^(qū)粗鈣化更傾向于良性診斷。病理學(xué)上微鈣化通常為一簇簇的砂礫小體，其具體形成機(jī)制目前仍有爭(zhēng)議，多數(shù)學(xué)者認(rèn)為砂礫體的出現(xiàn)可能是由于腫瘤乳頭處血管基底膜增厚，繼而出現(xiàn)血栓、鈣化及腫瘤細(xì)胞壞死和臨近腫瘤的淋巴管壞死、鈣化等［25-27］。雖然微鈣化的出現(xiàn)與惡性疾病高度相關(guān)，但在某些情況下，影像學(xué)檢查也容易發(fā)生誤判，本研究中4例結(jié)節(jié)超聲提示微鈣化，結(jié)合術(shù)后病理并回顧動(dòng)態(tài)影像反復(fù)觀察病灶，發(fā)現(xiàn)微鈣化其實(shí)為短線狀高回聲。此外，周邊區(qū)域的微鈣化容易被忽略，其原因是靠近邊緣，以及實(shí)質(zhì)回聲雜亂或呈等回聲及偏高回聲時(shí)，對(duì)比度不夠清晰。周邊微鈣化的形成原因可能與結(jié)節(jié)周?chē)芗鞍┘?xì)胞增殖迅速有關(guān)［28］。

鑒于傳統(tǒng)超聲特征診斷效能不高，本研究采用了2017版ACR TI-RADS及2020版C-TIRADS分類(lèi)標(biāo)準(zhǔn)聯(lián)合中央瘢痕及中央?yún)^(qū)粗鈣化的診斷方法，結(jié)果顯示與常規(guī)診斷方法（TI-RADS）相比，ACR TI-RADS聯(lián)合中央瘢痕及中央?yún)^(qū)粗鈣化、C-TIRADS聯(lián)合中央瘢痕及中央?yún)^(qū)粗鈣化的診斷效能均有所提高，提示中央瘢痕與中央?yún)^(qū)粗鈣化對(duì)于甲狀腺輪輻狀血流結(jié)節(jié)的良惡性鑒別診斷具有重要價(jià)值。

本研究存在一些局限性。首先，將中央?yún)^(qū)粗鈣化作為陰性指標(biāo)，雖可提高聯(lián)合診斷效能，但樣本量?jī)H7例，其有效性尚需要通過(guò)增加樣本量來(lái)進(jìn)一步驗(yàn)證。其次，惡性結(jié)節(jié)中濾泡癌例數(shù)較少，仍需更多的臨床數(shù)據(jù)支持。

綜上，本研究結(jié)果表明，甲狀腺結(jié)節(jié)超聲檢查出現(xiàn)輪輻狀血流時(shí)，應(yīng)警惕惡性可能，若結(jié)節(jié)最大徑＜1.0 cm應(yīng)考慮髓樣癌可能，及時(shí)建議患者完善降鈣素、癌胚抗原等相關(guān)檢驗(yàn)，避免漏診。聯(lián)合中央瘢痕及中央?yún)^(qū)粗鈣化可提高超聲診斷的準(zhǔn)確性。

利益沖突 所有作者聲明無(wú)利益沖突

作者貢獻(xiàn)聲明 李旭：設(shè)計(jì)研究、數(shù)據(jù)收集和分析、起草論文；林宇：數(shù)據(jù)收集和分析、病理圖片讀??；成一鳴：研究設(shè)計(jì)、數(shù)據(jù)收集和分析；趙曉宇：研究設(shè)計(jì)、數(shù)據(jù)分析整理；茍濤華：數(shù)據(jù)收集、整理、分析；張艷：研究選題和指導(dǎo)、數(shù)據(jù)解釋、修改論文

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（收稿日期：2023-10-20）