魯玉杰，劉嘉澍，盧少華，王爭艷

（河南工業(yè)大學糧食和物資儲備學院1，鄭州 450001）

（江蘇科技大學糧食學院2，鎮(zhèn)江 212100）

氧氣是所有需氧生物賴以生存的必需品。然而氧氣濃度過高或過低對生物均會產(chǎn)生不利影響。例如，暴露于純氧環(huán)境中的昆蟲，其與呼吸相關(guān)的酶會失去活性，線粒體功能被破壞，多數(shù)昆蟲在純氧環(huán)境中暴露數(shù)天就會死亡［1］；而氧氣濃度過低則會影響昆蟲的有氧代謝，導致其生長發(fā)育及生理功能受到影響，甚至死亡［2］。因此，在生產(chǎn)實踐中可以通過調(diào)節(jié)環(huán)境中的氧氣濃度防治害蟲，特別是密閉空間中害蟲的防治。

自然缺氧或充氮置換氧氣是生產(chǎn)實踐中制造低氧環(huán)境抑制害蟲種群發(fā)展的常用方法，將糧倉或糧堆中氧氣的體積分數(shù)維持在2% ～5%，可以起到防治儲糧害蟲的作用。利用體積分數(shù)98%的氮氣處理害蟲4 ～7 d，能夠殺死實驗種群半數(shù)的玉米象（Sitophilus zeamais）、雜擬谷盜（Tribolium confusum）、銹赤扁谷盜（Cryptolestes ferrugineus）、谷蠹（Rhyzopertha dominica）和赤擬谷盜（Tribolium castaneum）［3］；體積分數(shù)95%以上的氮氣能夠有效控制谷蠹、赤擬谷盜、雜擬谷盜、鋸谷盜（Oryzaephilus surinamensis）、銹赤扁谷盜、玉米象、谷象（Sitophilus granarius）、米象（Sitophilus oryzae）等儲糧害蟲的發(fā)生［4－8］，其中包括對熏蒸劑磷化氫產(chǎn)生極強抗性的種群。

低氧氣調(diào)是一種綠色的糧油儲藏技術(shù)，在害蟲防治方面具有較好的應(yīng)用前景。在華南地區(qū)實倉氣調(diào)儲糧時，維持97%體積分數(shù)的氮氣環(huán)境40 d 以上，可以達到有效控制及殺滅儲藏物害蟲的目的［9］。但由于氣調(diào)殺蟲對倉房氣密性的要求較高，一般低氧儲藏條件并不能長期將氧氣濃度維持在害蟲的致死濃度以下，導致害蟲對低氧環(huán)境產(chǎn)生了較強的適應(yīng)性。目前，低氧環(huán)境很難在短時間內(nèi)將四紋豆象（Callosobruchus maculatus）、米象成蟲和橘小實蠅（Bactrocera dorsalis）幼蟲等害蟲殺死［10，11］。在使用高純氮氣對幾種儲糧害蟲防治效果的研究發(fā)現(xiàn)，蛀食性的谷蠹、米象和玉米象等試蟲對高純氮氣表現(xiàn)出較強的忍耐能力［12］。

昆蟲低氧適應(yīng)性的發(fā)展對氣調(diào)殺蟲技術(shù)應(yīng)用造成了極大的挑戰(zhàn)。如何延緩和治理昆蟲低氧適應(yīng)性的產(chǎn)生，是低氧防治害蟲技術(shù)推廣應(yīng)用過程中急需解決的問題。文章從低氧對昆蟲生長發(fā)育的影響、昆蟲低氧適應(yīng)性的產(chǎn)生及其相關(guān)的分子機制等方面進行綜述，以期為低氧氣調(diào)技術(shù)在儲糧害蟲防治中的應(yīng)用和昆蟲低氧適應(yīng)性及其生理機制的研究提供參考。

1 低氧對昆蟲的影響及機制

1.1 低氧對昆蟲生長發(fā)育的抑制作用

昆蟲需要足夠的氧氣進行有氧代謝，維持正常的生命活動。氧氣濃度的降低，會抑制昆蟲有氧代謝過程中的生化反應(yīng)，導致昆蟲的生長發(fā)育異常。低氧還能夠改變黑腹果蠅（Drosophila melanogaster）神經(jīng)內(nèi)分泌級聯(lián)反應(yīng)的起始點，導致其幼蟲進食停止，臨界體重降低［13］。此外，昆蟲卵的發(fā)育也會受低氧環(huán)境的影響。例如，粉斑螟（Ephestiacautella）在低氧環(huán)境中的有氧代謝速率降低，胚胎發(fā)育延遲［14］；四紋豆象的卵在低氧環(huán)境中暴露12 h 后90%以上無法孵化［15］。通常老熟幼蟲比低齡幼蟲對低氧的耐受性更強，但低氧對二者繁殖能力的影響顯示出相反的趨勢，這可能與卵巢形成（蛹）和發(fā)育（蛹和成蟲）的階段遭受更為嚴重的生殖損害相關(guān)［15，16］。這些研究均表明低氧環(huán)境顯著抑制了昆蟲的生長發(fā)育。

目前研究表明，低氧抑制昆蟲生長發(fā)育的機制有2 種：昆蟲體內(nèi)儲備的碳水化合物在無氧代謝過程中被糖酵解途徑利用。缺氧期間蟲體脂質(zhì)不能提供能量，發(fā)育受阻嚴重，且其存活時間的長短在很大程度上取決于積累糖酵解產(chǎn)物和降低代謝需求的能力。例如，赤擬谷盜蛹的脂質(zhì)在缺氧環(huán)境中不能提供能量來源，當氧氣供應(yīng)恢復后，蛹的脂質(zhì)隨即被大量利用［2］。低氧抑制了昆蟲體內(nèi)三羧酸循環(huán)和電子傳遞鏈復合物相關(guān)基因的表達，缺氧期間昆蟲體內(nèi)ATP產(chǎn)量下降，有助于昆蟲的存活，但其發(fā)育速度會降低［16］。果蠅3 齡幼蟲在低氧環(huán)境（體積分數(shù)10%的氧氣）中出現(xiàn)臨界體重降低、生長速度減慢、化蛹延遲、蛻皮激素升高和低齡幼蟲蛻皮激素峰值延遲等現(xiàn)象，這為低氧抑制昆蟲的生長發(fā)育提供了明確的證據(jù)［13］。因此昆蟲在低氧環(huán)境中自身代謝途徑的紊亂、代謝速率的降低和體內(nèi)激素水平的變化是影響昆蟲生長發(fā)育的主要原因。

1.2 低氧影響昆蟲的生命活動

長期缺氧的昆蟲體內(nèi)ATP 水平、離子、水和pH穩(wěn)態(tài)被破壞，血淋巴的酸性環(huán)境造成相關(guān)細胞的不可逆損傷，最終導致昆蟲死亡［17，18］。例如，無氧代謝會導致黑腹果蠅血淋巴的嚴重酸化，且其幼蟲在缺氧環(huán)境中有強烈的逃逸行為［19］。當?shù)脱鯇е翧TP水平降低時，離子泵的功能會受到影響，使缺氧蟲體的離子穩(wěn)態(tài)喪失［20］。例如，純氮處理4 h 的東亞飛蝗（Locusta migratoria）血淋巴中的K＋濃度升高5倍，Na＋濃度降低2 倍，肌肉ATP水平降至常氧狀態(tài)的3%以下，血淋巴pH由7.3 降至6.5，且血淋巴含水量減半，這些蟲體內(nèi)環(huán)境穩(wěn)態(tài)的改變可以直接造成昆蟲的死亡［18］。另有研究表明，大氣中氧氣所攜帶的水分是四紋豆象幼蟲通過呼吸作用攝取水分的主要來源，在氧氣不足的情況下也會因干燥而死亡［21］。

低氧環(huán)境下昆蟲死亡的原因主要有：1）環(huán)境氧含量過低會抑制昆蟲的呼吸速率。例如，隨著氧氣濃度的降低，赤擬谷盜成蟲的呼吸速率也會隨之降低，當氧氣體積分數(shù)為為1% ～5%時，試蟲的呼吸速率受到了極顯著的抑制［22］，呼吸速率的抑制將導致昆蟲有氧代謝的障礙，使其無法產(chǎn)生以滿足正常生命活動需求的能量［23］。2）低氧環(huán)境通過迫使昆蟲的氣門頻繁開啟，導致蟲體內(nèi)水分過量散失和神經(jīng)麻痹［5］。當空氣中的氧分壓（PO2）下降到5 kPa 時，美洲沙漠蝗（Schistocerca americana）的通氣頻率和呼吸容量將顯著增加，使氣管的傳導率提升3 ～4 倍，蟲體水分的大量散失，造成蟲體不可逆的損傷［24］。3）蟲體內(nèi)能源物質(zhì)的耗盡和有害物質(zhì)的積累。在低氧環(huán)境中的果蠅體內(nèi)甘油三酯（TAG）含量急劇下降，最終脂質(zhì)庫完全耗竭，昆蟲死亡［25］。且低氧環(huán)境中昆蟲體內(nèi)活性氧的大量積累，會導致蛋白質(zhì)、DNA或脂質(zhì)等大分子的破壞，影響昆蟲的正常生理功能，從而致其死亡［26］。此外，昆蟲體內(nèi)各種穩(wěn)態(tài)破壞，代謝途徑紊亂，組織器官損傷都有可能是低氧致昆蟲死亡的重要因素。

1.3 低氧影響昆蟲的生理功能

ATP是生物體進行正常生命活動的主要能源物質(zhì)，氧氣對于分解代謝型ATP 的產(chǎn)生至關(guān)重要。低氧會造成昆蟲代謝紊亂、免疫功能失調(diào)和細胞凋亡信號傳導障礙等一系列生理和病理的影響［27］。有研究表明，低氧環(huán)境可以使赤擬谷盜啟動無氧呼吸，各蟲態(tài)體內(nèi)乳酸含量較常氧組顯著上升，影響其正常代謝［28］。另外，在低氧環(huán)境中的黑腹果蠅極大程度降低自身的代謝速率，以滿足生命活動需求，且低氧將導致線粒體離子通道的開放和線粒體復合物IV細胞色素C氧化還原酶活性的降低［1］。低氧環(huán)境中的昆蟲也更容易受到病原菌的侵染。例如，當氧氣濃度降低時，赤擬谷盜更易感染病原真菌白僵菌（Beauveria bassiana），且病原菌的致死率更高［17，29］。而且低氧會使昆蟲細胞的有絲分裂間期進入延滯期，影響需氧型昆蟲DNA的復制或誘導細胞分裂中期紡錘體的異變［30］。例如，與蟲草蝙蝠蛾（Thitarodes armoricanus）細胞生長和凋亡相關(guān)的基因表達量在低氧環(huán)境中會上調(diào)，包括調(diào)控細胞周期、減數(shù)分裂、細胞凋亡、壞死性凋亡和p53 信號通路等相關(guān)基因［31］。這也印證了低氧對昆蟲的代謝、免疫及細胞功能的影響，這些影響可以觸發(fā)昆蟲的生理保護機制，使昆蟲對低氧環(huán)境產(chǎn)生適應(yīng)性。

2 昆蟲的低氧應(yīng)答調(diào)控機制

2.1 信號傳導途徑的調(diào)控

昆蟲對低氧的適應(yīng)性需要通過一系列內(nèi)在的調(diào)控機制來實現(xiàn)。目前比較明確的昆蟲低氧應(yīng)答信號轉(zhuǎn)導途徑有低氧誘導因子（HIF）通路和一氧化氮／環(huán)鳥苷酸（NO／cGMP）通路。低氧誘導因子能激活昆蟲神經(jīng)內(nèi)分泌信號。作為低氧對昆蟲影響的補償措施，昆蟲氣管的擴增、線粒體數(shù)量增加、厭氧代謝激活等可以短時提高ATP 供應(yīng)，減少低氧對蟲體的損害［32，33］。而一氧化氮信號傳導和神經(jīng)元的氧感應(yīng)非典型鳥苷酸環(huán)化酶介導了果蠅幼蟲的低氧逃逸行為；果蠅的胚胎和幼蟲對低氧表現(xiàn)出發(fā)育停滯、細胞周期阻滯和幼蟲的行為變化等快速和可逆的反應(yīng)，也是由一氧化氮（NO）和蛋白激酶（PKG）信號轉(zhuǎn)導途徑觸發(fā)的，這些調(diào)節(jié)促進了果蠅氧氣輸送系統(tǒng)中氣管的生長［34，35］。由于這些機制及傳導途徑的作用，使得果蠅的胚胎和幼蟲可以在低氧條件下存活較長的時間。

2.2 蛋白水平的應(yīng)答

此外，昆蟲氣管系統(tǒng)和脂肪體中高度表達的呼吸蛋白Glob1 對維持蟲體氧氣穩(wěn)態(tài)具有重要的作用。在氧氣體積分數(shù)為1.5%和5%條件下，沉默Glob1基因的黑腹果蠅的氧氣供應(yīng)量減少，成蟲的存活率會顯著降低［36］。在氧氣體積分數(shù)為1%條件下，果蠅Glob1 基因的過表達，可以增強線粒體氧化酶活性和ATP 含量，這表明Glob1 與昆蟲的線粒體有氧代謝有關(guān)，Glob1 蛋白的響應(yīng)在昆蟲低氧適應(yīng)中發(fā)揮重要作用［37］。當昆蟲處于卵期時，誘導血藍蛋白合成可能是胚胎對低氧環(huán)境最主要的策略之一，可以影響甚至協(xié)調(diào)對缺氧的一系列系統(tǒng)反應(yīng)。當昆蟲的卵暴露于低氧條件下時，血藍蛋白表達的上調(diào)具有適應(yīng)性意義［38］。

2.3 代謝水平的應(yīng)答

在蟲體代謝方面，低氧環(huán)境會觸發(fā)昆蟲厭氧代謝供能，厭氧代謝產(chǎn)物如乙醇、乳酸、丙氨酸、琥珀酸鹽、蘋果酸鹽、醋酸鹽、甘油－3 磷酸鹽等的累積，易引起組織過氧化性損傷［39］；然而，琥珀酸鹽的累積會抑制脯氨酰羥化酶（PHD）的功能，激活低氧誘導因子（HIF）信號途徑，誘導昆蟲低氧適應(yīng)性的產(chǎn)生，維持昆蟲在低氧環(huán)境中的生命活動［27，40］。蛋氨酸亞砜還原酶（MSR）作為抗氧化劑可以將活性氧（ROS）氧化產(chǎn)生的非功能性蛋氨酸亞砜還原為功能性蛋氨酸，其介導了黑腹果蠅低氧適應(yīng)性的產(chǎn)生［41］。昆蟲的卵也具有細胞和分子防御系統(tǒng)，可以減輕活性氧增加和環(huán)境應(yīng)激引起DNA 損傷的負面影響，從而使卵可以對低氧產(chǎn)生適應(yīng)性［42］。

3 昆蟲低氧適應(yīng)性產(chǎn)生的機制

在長期的低氧馴化過程中，昆蟲可能會通過生物學特性的調(diào)節(jié)、呼吸系統(tǒng)構(gòu)造的改變、與氧代謝有關(guān)的信號途徑及相關(guān)基因的表達、糖代謝網(wǎng)絡(luò)的重構(gòu)等策略，對低氧環(huán)境產(chǎn)生較強的適應(yīng)性。

3.1 昆蟲生物學特性的調(diào)節(jié)

氧氣運輸能力的改善是昆蟲應(yīng)對低氧環(huán)境的典型反應(yīng)。昆蟲可以通過氣門開閉、腹部蠕動等行為，加快氧氣輸送至組織中，解決環(huán)境中氧氣利用率降低或氧氣需求增加的問題［17］。例如，低氧環(huán)境中的美洲沙漠蝗通常處于靜止狀態(tài)，呼吸頻率提高，增加氣管的氧氣傳導性來適應(yīng)低氧環(huán)境［43］。當環(huán)境中氧氣含量不能滿足蟲體氧氣需求時，昆蟲會通過減少覓食、減緩生長發(fā)育和減少交配頻率降低能量的需求，以減少或者避免組織過氧化性損傷［44］。例如，四紋豆象在低氧環(huán)境中的求偶、交配和產(chǎn)卵行為受到抑制，這些行為的改變有利于將有限的資源轉(zhuǎn)移到與生存相關(guān)的活動中，增大存活幾率［15］。昆蟲的卵不具備逃逸或抵抗劇烈環(huán)境變化的能力，但昆蟲的卵通?？梢愿鶕?jù)環(huán)境變化調(diào)整發(fā)育狀態(tài)，從而容忍低氧環(huán)境［42］。

昆蟲體型變小也是一種低氧適應(yīng)性的表現(xiàn)，這有利于提高氣體交換效率。例如，果蠅成蟲在氧氣體積分數(shù)為10%時，蟲體尺寸將會明顯減?。?5］。氧氣體積分數(shù)為12%的環(huán)境中飼養(yǎng)的德國小蠊雌蟲和雄蟲的體型均會顯著降低［46］；而高海拔地區(qū)的昆蟲則通過縮小翅膀構(gòu)造及身體尺寸，減少對氧氣的需求，以適應(yīng)長期的低氧環(huán)境［42］。

3.2 昆蟲呼吸系統(tǒng)構(gòu)造的改變

昆蟲可以通過氣管增殖來改善氧氣的供應(yīng)，以應(yīng)對長期低氧環(huán)境對蟲體造成的損傷［17］。例如，與氧氣體積分數(shù)為21%環(huán)境中的黃粉蟲（Tenebrio molitor）幼蟲相比，氧氣體積分數(shù)為15%的環(huán)境中幼蟲主氣管橫截面積增大了40%，而氧氣體積分數(shù)為10.5%的環(huán)境中幼蟲主氣管增大了120%［47］；在氧氣體積分數(shù)12%的環(huán)境中飼養(yǎng)的德國小蠊（Blatella germanica）腿部的氣管占比是在氧氣體積分數(shù)40%環(huán)境中飼養(yǎng)個體的2 倍［46］；在氧氣體積分數(shù)為5%的環(huán)境中飼養(yǎng)的果蠅幼蟲，其大多數(shù)氣管分支變得彎曲，特別是神經(jīng)節(jié)分支呈現(xiàn)出卷曲狀的外觀［48］。氣管橫截面積的增大和分支的增多，有利于增加氣管與氧氣的接觸面積，增加外部氧氣的獲取量。

3.3 與氧代謝有關(guān)的信號途徑及相關(guān)基因的表達

昆蟲通過氣管末端細胞基因的過表達和Btl 受體的上調(diào)應(yīng)對低氧刺激，這種依賴于氧傳感器HIFα同系物和轉(zhuǎn)錄因子PHD 的轉(zhuǎn)錄反應(yīng)，有助于暴露于低氧條件下的幼蟲氣管形態(tài)變化［48］。而參與HIF信號通路用于編碼6 －磷酸果糖激酶的基因（Pfk1）的過表達，有助于高原環(huán)境中的中華蜜蜂（Apiscerana）感知和應(yīng)對低氧環(huán)境［49］。黑腹果蠅的海藻糖－6 －磷酸合成酶（TPS）基因過表達，可以使蟲體內(nèi)海藻糖水平急劇升高，減少了其從低氧中恢復的時間，增強了對低氧的適應(yīng)性［50］。此外，一些涉及Hippo、絲裂原活化蛋白激酶（mitogen －activated protein kinases，MAPK）、酪氨酸－3 －單加氧酶、超氧化物歧化酶（SOD）、過氧化氫酶（CAT）、硫氧還蛋白過氧化物酶（TPX）、酚氧化酶（proPO）、鐵氧化還原蛋白（Ferredoxin）、熱激蛋白（HSPs）等免疫、氧化應(yīng)激相關(guān)的基因也會在昆蟲處于低氧環(huán)境時上調(diào)或被誘導表達［51，52］。

昆蟲體內(nèi)還存在著不依賴HIF －α 的信號通路來調(diào)節(jié)其對低氧的適應(yīng)性。例如，昆蟲可以通過一種缺氧誘導因子FOXO，誘導免疫樣反應(yīng)介導昆蟲低氧適應(yīng)性的產(chǎn)生。例如低氧暴露后，果蠅幼蟲和成蟲體內(nèi)FOXO 轉(zhuǎn)錄活性均被迅速誘導［53］。此外，MAPK信號途徑在昆蟲的抗病、抗逆、營養(yǎng)調(diào)控中也具有重要作用。MAPK 信號途徑中兩個相關(guān)基因（MAPK基因和雙特異性MAP 激酶磷酸酶基因）在赤擬谷盜和四紋豆象低氧處理后的轉(zhuǎn)錄水平顯著上調(diào)［10，54］。低氧環(huán)境可以激活Notch 信號通路以介導昆蟲低氧適應(yīng)性的產(chǎn)生。例如，敲除調(diào)控果蠅發(fā)育和耐缺氧的Notch 信號通路下游基因hairy，可降低Notch激活導致的低氧耐受性，使其存活率由86.1%降為34. 7%；此外，敲除Notch 信號通路下游基因branchless、crocodile和Mkk4 也可以降低Notch 介導的低氧適應(yīng)性［55］，見圖1。

圖1 昆蟲中類胰島素信號通路示意圖

低氧環(huán)境中的黑腹果蠅體內(nèi)熱激蛋白（Hsp68和Hsp23）、免疫反應(yīng)基因（Relish、drosocin 和IM1）、重金屬反應(yīng)基因（谷胱甘肽轉(zhuǎn)移酶和鐵蛋白）、饑餓反應(yīng)基因（Thor）和冷反應(yīng)基因（Frost）均會過表達，且低氧誘導的生理變化激活了多種應(yīng)激反應(yīng)途徑［56］。Toll和Imd 等與免疫相關(guān)信號通路的激活，可以介導高原環(huán)境中火紅熊蜂（Bombus pyrosoma）低氧適應(yīng)性的產(chǎn)生［57］。此外，熱激蛋白Hsp70、Hsp22和Hsp23 對黑腹果蠅的低氧適應(yīng)性的形成也具有重要作用［58］。昆蟲的卵處于缺氧環(huán)境時，血藍蛋白的表達會高度上調(diào)，而且血藍蛋白的上調(diào)程度隨缺氧水平的增加而增加。例如，當蝗蟲（Locusta migratoria）胚胎處于氧氣體積分數(shù)為13%的環(huán)境時，血藍蛋白的上調(diào)率高達10 倍［38］。

3.4 昆蟲糖代謝網(wǎng)絡(luò)的重構(gòu)

昆蟲可以通過改變自身的代謝途徑來提高低氧適應(yīng)性，如激活乙醛酸循環(huán)途徑將脂肪酸轉(zhuǎn)化為碳水化合物用于能量代謝［27］。但生活在高原地區(qū)的蟲草蝙蝠蛾體內(nèi)的碳水化合物（如淀粉、蔗糖、戊糖、果糖和甘露糖）和脂肪酸代謝相關(guān)基因?qū)Φ脱鯖]有效應(yīng)［31］，這可能是蟲草蝙蝠蛾對高原低氧環(huán)境產(chǎn)生了適應(yīng)性，且其糖和脂質(zhì)的代謝存在內(nèi)在的適應(yīng)系統(tǒng)。果蠅體內(nèi)果糖轉(zhuǎn)運體（GluT5）和己酮糖磷酸激酶（KHK）的過表達可以降低缺氧導致的死亡率，果糖驅(qū)動的代謝增強了果蠅對缺氧環(huán)境的耐受性［59］。

在低氧條件下，昆蟲通過厭氧代謝產(chǎn)生滿足生命活動所需的ATP，是其適應(yīng)低氧環(huán)境的重要策略之一。淀粉酶介導的糖原分解是蟲體缺氧時的首選燃料，這種分解代謝進入糖酵解途徑，為增加糖酵解通量提供所需的葡萄糖，從而避免了利用海藻糖作為循環(huán)糖的需要［52］。低氧刺激可以誘導昆蟲體內(nèi)抗低氧基因和大部分涉及糖酵解途徑的基因過表達，而線粒體內(nèi)與有氧呼吸和三羧酸循環(huán)相關(guān)的基因表達量將會下調(diào)［54，60］。例如，缺氧環(huán)境中的搖蚊（Chironomus spp.）幼蟲的糖原轉(zhuǎn)化為乙醇和醋酸鹽，雙翅目腐敗錐蠅（Callitroga macellaria）幼蟲的糖原和氨基酸轉(zhuǎn)化為乳酸、丙氨酸和多元醇等［31］。這種糖原動員的策略能夠保持蟲體內(nèi)各種碳水化合物分解代謝的穩(wěn)定。

昆蟲處于低氧環(huán)境時，通過代謝網(wǎng)絡(luò)的重構(gòu)，可以產(chǎn)生更多的保護性有機溶質(zhì)為自身提供保護［61］。低氧環(huán)境中的黑腹果蠅體內(nèi)蓄積更高濃度的碳水化合物（如海藻糖）、多元醇（如丙三醇、山梨醇）、中性氨基酸（如甘氨酸、脯氨酸）及其衍生物（如β －丙氨酸、?；撬幔┖图装奉悾ㄈ缪趸装薄⑻鸩藟A）等多種有機溶質(zhì)用于保護細胞，增強其低氧適應(yīng)性［62］。

昆蟲體內(nèi)代謝酶類活性的改變也可以提高其對低氧環(huán)境的適應(yīng)性。昆蟲會通過改變中腸消化蛋白酶的活性，降低代謝速率，提高昆蟲自身對低氧環(huán)境的適應(yīng)性，但當氧氣供應(yīng)恢復時，蛋白酶的活性將會恢復正常［15］。昆蟲處于低氧環(huán)境時，還原型輔酶Ⅱ（NADPH）、過氧化氫酶、超氧化物歧化酶、谷胱甘肽轉(zhuǎn)移酶、過氧化物酶活性將會降低，羧酸酯酶和磷酸酶活性會升高，從而降低有氧代謝的速率，增強昆蟲對低氧的適應(yīng)性［63］。

4 總結(jié)與展望

氣調(diào)是一種綠色的害蟲防治技術(shù)，特別適用于倉庫、人工氣候室等密閉空間害蟲的防治。而在長期的低氧環(huán)境中，害蟲通過調(diào)節(jié)自身的行為，改變器官構(gòu)造，重構(gòu)代謝網(wǎng)絡(luò)和調(diào)控基因的表達等一系列策略來適應(yīng)低氧環(huán)境。目前國內(nèi)外多以模式生物黑腹果蠅為對象，開展昆蟲低氧適應(yīng)性的研究，而有關(guān)儲藏物昆蟲的低氧適應(yīng)性研究還比較少。不同的生活方式和地理分布也可能導致昆蟲對低氧的響應(yīng)途徑和適應(yīng)性的發(fā)展方式不同。在低氧環(huán)境中，昆蟲體內(nèi)儲存的碳水化合物進入糖酵解途徑進無氧代謝，而低氧環(huán)境對昆蟲體內(nèi)脂質(zhì)和蛋白質(zhì)代謝的影響鮮見研究報道。未來通過對低氧環(huán)境中蟲體脂質(zhì)和蛋白質(zhì)代謝途徑對昆蟲的適應(yīng)性機制研究，篩選調(diào)控低氧適應(yīng)性的關(guān)鍵因子及靶標基因，可以進一步了解儲藏物害蟲適應(yīng)低氧環(huán)境的調(diào)節(jié)機制，填補儲藏物害蟲低氧適應(yīng)性產(chǎn)生機制研究的空白，加深對昆蟲低氧適應(yīng)性產(chǎn)生機制的理解，提升高海拔低氧環(huán)境中的害蟲防治或低氧氣調(diào)對儲藏環(huán)境中害蟲的控制效果。