高舒桐，王思銘，張 翔，沈 丹，盧志興＊，陳又清

(1.中國林業(yè)科學(xué)研究院高原林業(yè)研究所，云南 昆明 650224；2.國家林業(yè)和草原局資源昆蟲培育與利用重點實驗室，云南 昆明650224；3.南京林業(yè)大學(xué)，江蘇 南京 210037；4.云南林業(yè)職業(yè)技術(shù)學(xué)院，云南 昆明 650051；5.西南林業(yè)大學(xué)，云南 昆明 650224)

紅火蟻（Solenopsis invictaBuren）原產(chǎn)南美洲[1]，是世界上百種危險入侵生物之一[2-3]。由于其主動攻擊性、高繁殖力、強競爭力、廣食性、高破壞性的特點，對人體健康和公共設(shè)施設(shè)備及生態(tài)環(huán)境造成危害[4-7]。隨著全球運輸網(wǎng)絡(luò)的建立和貿(mào)易往來的加速，地理屏障對紅火蟻的阻隔作用越來越小。在人類活動參與下，阻止紅火蟻擴散變得十分困難[8-9]。目前紅火蟻已廣泛入侵全球多個國家地區(qū)[4,9-10]。大量研究表明，紅火蟻入侵會對本地生物多樣性產(chǎn)生威脅，導(dǎo)致本地物種多樣性喪失[6,11-14]，甚至?xí)茐纳鷳B(tài)系統(tǒng)過程[14-15]。紅火蟻入侵不同生境后，通過干擾、資源競爭等顯著降低區(qū)域內(nèi)螞蟻群落多樣性[16-24]。

溫度是紅火蟻覓食活動的重要影響因子[25]，溫度和降水決定紅火蟻分布格局和能否成功入侵[26]。相比本地螞蟻，紅火蟻具有極強的溫度適應(yīng)能力[27-28]，對惡劣環(huán)境脅迫具有極高的耐受性[27,29-30]，并且它們在受人類改造或干擾的生境中能夠快速定殖和發(fā)展，可以實現(xiàn)較大的種群規(guī)模[25]。隨著紅火蟻進一步擴散和適應(yīng)，其入侵并適應(yīng)的生境類型更加多樣化[31]。然而，在紅火蟻發(fā)生次適宜區(qū)，相關(guān)研究還較少，其生物學(xué)特性、入侵機制、與本地螞蟻群落的關(guān)系等是否會發(fā)生改變等應(yīng)加強研究和探索。

云南省于2013 年報道有紅火蟻入侵，隨后在10 余個州（市）發(fā)現(xiàn)紅火蟻疫情，并且呈現(xiàn)加重趨勢，對當(dāng)?shù)厣锒鄻有浴⑷嗣裆a(chǎn)生活以及公眾健康造成了嚴重影響[32-33]。目前昆明市盤龍區(qū)、官渡區(qū)、五華區(qū)、西山區(qū)和呈貢區(qū)均有紅火蟻發(fā)生，呈貢區(qū)的發(fā)生程度較重，多發(fā)生于城市綠地、人工林和撂荒地等生境，通過定期開展藥劑防治，紅火蟻發(fā)生發(fā)展處于可控狀態(tài)。昆明地處滇中高原，經(jīng)模型預(yù)測屬于紅火蟻中低度適生區(qū)，可能不適宜紅火蟻長期生存繁殖[34-35]。然而，自發(fā)現(xiàn)紅火蟻近十年來，紅火蟻在本地區(qū)發(fā)生較為頻繁，紅火蟻顯然對昆明地區(qū)生態(tài)環(huán)境產(chǎn)生了一定的適應(yīng)性。例如，昆明地區(qū)紅火蟻的活動盛期為6 至11 月，與廣東吳川地區(qū)（盛期為5—6 月和10—11 月）有一定差異[33]。與起源地相比，昆明地區(qū)氣溫相對偏低，紅火蟻在溫度適宜的季節(jié)能夠有一定程度發(fā)展，但種群發(fā)展總體處于較低水平，種群存在較大波動[32]。在此背景下，昆明地區(qū)作為紅火蟻的次適宜區(qū)，紅火蟻入侵及其適應(yīng)過程對本地螞蟻造成的影響需要進一步關(guān)注。本研究選取昆明兩地5 種生境類型調(diào)查螞蟻群落，比較不同生境中螞蟻群落多樣性、群落結(jié)構(gòu)差異，分析紅火蟻發(fā)生密度與本地螞蟻群落關(guān)系，探討2 個科學(xué)問題：1）次適宜區(qū)紅火蟻入侵是否對本地螞蟻群落產(chǎn)生影響，如何影響？2）次適宜區(qū)紅火蟻入侵對當(dāng)?shù)匚浵伻郝洚a(chǎn)生影響的機制是通過蟻巢密度實現(xiàn)還是種群數(shù)量實現(xiàn)？為昆明地區(qū)紅火蟻防控提供理論參考。

1 研究地概況

研究地位于云南省昆明市虹橋路（25°02′13.66″N，102°47'28.08" E，海拔1 995 m）和沙朗鄉(xiāng)（25°09′59.29″ N，102°40′45.76″ E，海拔2 035 m）兩地。該地區(qū)2019 年的年平均氣溫為15.6 ℃，年均降雨量850 mm，最冷月平均氣溫8.6 ℃，極端低溫-6.7 ℃[36]。在昆明市虹橋路和沙朗鄉(xiāng)發(fā)現(xiàn)紅火蟻發(fā)生，虹橋路紅火蟻發(fā)生地為廢棄工廠荒地及育苗地，場地為廢棄狀態(tài)，裸地覆蓋有草本層；沙朗鄉(xiāng)紅火蟻發(fā)生地為廢棄建筑用地，種植有綠化苗木，草本層不發(fā)達。兩地相對封閉，人為活動相對較少，可排除人為干擾對螞蟻群落的影響。為了避免人工藥劑防治造成影響，所選擇的調(diào)查樣地調(diào)查前未開展過藥劑防治，經(jīng)與管理部門協(xié)商在調(diào)查期間未開展紅火蟻防治。

在上述兩個地點選取紅火蟻發(fā)生和未發(fā)生區(qū)域，選擇紅火蟻發(fā)生的常見生境類型調(diào)查螞蟻群落，每種類型選擇2 個重復(fù)樣地，所選取的調(diào)查樣地間距200 m 以上，調(diào)查樣地信息見表1。

表1 昆明市虹橋路和沙朗鄉(xiāng)螞蟻調(diào)查樣地信息Table 1 Information of ant sample sites in Hongqiao and Shalang of Kunming

2 材料與方法

2.1 螞蟻調(diào)查

分別于2021 年6 月和8 月，選擇晴朗天氣，采用陷阱法調(diào)查了各樣地的螞蟻群落，在每個調(diào)查樣地中設(shè)置5 × 3 網(wǎng)格狀分布的陷阱15 個，間距10 m（紅火蟻發(fā)生區(qū)要避開紅火蟻蟻巢），陷阱為口徑6 cm、高9 cm 的塑料杯。以50 mL 50%乙二醇作為陷阱溶液，設(shè)置48 h 后收集陷阱中的螞蟻帶回實驗室鑒定。根據(jù)形態(tài)分類學(xué)將螞蟻鑒定到種，不能鑒定到種的，按形態(tài)種對待。

2.2 分析方法

（1）多樣性比較：使用物種豐富度、多度和優(yōu)勢度來度量不同樣地中螞蟻群落多樣性水平，使用軟件EstimateS 中的Chao-1 方法估算各樣地螞蟻群落物種豐富度水平，由于數(shù)據(jù)不滿足單因素方差分析要求，因此對不同樣地各多樣性指數(shù)進行非參數(shù)檢驗（Kruskal-Wallis 檢驗）差異比較，并使用Games-Howell 方法進行兩兩樣地間的多重比較并繪制箱線圖，上述檢驗比較以及箱線圖繪制使用R 語言中的ggstatsplot 包進行[37]。使用R 語言iNEXT 在線軟件包繪制基于個體數(shù)的物種稀疏和預(yù)測曲線（Rarefaction and Extrapolation curve，https://chao.shinyapps.io/iNEXTOnline/）。

（2）群落結(jié)構(gòu)相似性：使用軟件PRIMER v7 中的非度量多維標(biāo)度方法（Non-metricMultidimensional Scaling，nMDS）進行不同樣地螞蟻群落結(jié)構(gòu)相似性排序，使用群落結(jié)構(gòu)相似性（ANOSIM）方法檢驗群落結(jié)構(gòu)相似性差異的顯著程度。

（3）本地螞蟻與紅火蟻發(fā)生情況關(guān)系：使用R 語言中的ggstatsplot 包分別繪制蟻巢密度與紅火蟻多度、本地螞蟻多度、本地螞蟻物種豐富度關(guān)系散點圖以及紅火蟻多度與本地螞蟻物種豐富度、本地螞蟻多度關(guān)系散點圖，使用Pearson 相關(guān)分析方法分析兩兩間的關(guān)系。

3 結(jié)果與分析

3.1 不同生境螞蟻物種組成

5 種類型樣地的地表螞蟻群落基于個體數(shù)的物種稀疏和預(yù)測曲線如圖1。5 條曲線的實線部分代表的是實際上抽樣的個體總數(shù)以及物種總數(shù)，而虛線部分則代表的是對個體數(shù)和物種數(shù)的預(yù)測值，當(dāng)虛線部分趨于平緩時說明抽樣比較充分，陰影部分表示置信區(qū)間。由圖可知，5 種類型生境抽樣曲線較為平緩，尾部虛線趨于平緩，表明5 種類型樣地的螞蟻群落抽樣較為充分。

圖1 不同棲境基于螞蟻個體數(shù)的物種稀疏和預(yù)測曲線Fig.1 Rarefaction and extrapolation curves of different habitats based on ant individuals

在昆明市虹橋路和沙朗鄉(xiāng)兩地先后2 次共采集螞蟻2 748 頭，隸屬于4 亞科19 屬34 種（形態(tài)種）。共采集紅火蟻1 920 頭，本地螞蟻828 頭。在桉樹林中采集到的紅火蟻個體數(shù)最多，占比為99.2%，僅采到1 種本地螞蟻，其次為荒地（HW中紅火蟻個體數(shù)占比94.2%，3 種本地螞蟻，LW中紅火蟻個體數(shù)占比90.7%，7 種本地螞蟻），在云南松次生林與荒地的交錯區(qū)（以下簡稱交錯區(qū)）中采集到的紅火蟻個體數(shù)最少，占比為44.7%，15 種本地螞蟻。在云南松次生林中采集到本地螞蟻18 種，未采集到紅火蟻，本地螞蟻物種豐富度及多度最多（表2）。

表2 昆明市虹橋路和沙朗鄉(xiāng)不同生境螞蟻物種名錄及多度Table 2 Ant species and abundance of different habitats in Hongqiao and Shalang of Kunming

3.2 多樣性比較

5 種類型生境螞蟻群落物種豐富度和Chao-1估計值有顯著差異（物種豐富度：Kruskal-Wallis χ2= 15.63，P＜0.01；Chao-1估計值：Kruskal-Wallis χ2= 15.62，P＜0.01），其中，云南松次生林和交錯區(qū)的螞蟻物種豐富度和Chao-1 估計值均顯著高于桉樹林（圖2a,b）。5 種類型樣地螞蟻群落多度無顯著差異（圖2c）。5 種類型樣地螞蟻群落的優(yōu)勢度有顯著差異（Kruskal-Wallis χ2= 16.79，P＜0.01），其中，桉樹林、高紅火蟻蟻巢密度荒地和低紅火蟻蟻巢密度荒地的螞蟻優(yōu)勢度顯著高于交錯區(qū)（圖2d）。

圖2 不同類型樣地螞蟻群落多樣性指數(shù)比較箱線圖Fig.2 Boxplots of ant community diversity indices among different sites

3.3 群落結(jié)構(gòu)相似性比較

5 種類型生境的螞蟻群落結(jié)構(gòu)相似性有顯著差異（Global Test Sample statisticR=0.81，P＜0.01），云南松次生林的螞蟻群落結(jié)構(gòu)明顯不同于紅火蟻發(fā)生生境。在紅火蟻發(fā)生生境中，高密度紅火蟻發(fā)生樣地的螞蟻群落結(jié)構(gòu)與桉樹林相似；交錯區(qū)的螞蟻群落結(jié)構(gòu)與高密度紅火蟻發(fā)生樣地和桉樹林不相似；低密度紅火蟻發(fā)生樣地的螞蟻群落結(jié)構(gòu)介于上述二者之間（圖3）。

圖3 不同生境螞蟻群落結(jié)構(gòu)非度量多維度排序Fig.3 nMDS ordination of ant community structure among different habitats

3.4 紅火蟻蟻巢密度與螞蟻物種多樣性的關(guān)系

紅火蟻蟻巢密度與紅火蟻多度、本地螞蟻多度和本地螞蟻物種豐富度均無顯著關(guān)聯(lián)。隨著紅火蟻蟻巢密度的增加，紅火蟻多度無顯著增加（圖4a）；隨著紅火蟻蟻巢密度的增加，本地螞蟻多度及物種豐富度未發(fā)生明顯變化（圖4b,c）。

圖4 紅火蟻蟻巢密度與螞蟻多度及物種豐富度線性回歸模型Fig.4 Liner regression models of density of S.invicta nest between ant abundance and species richness

3.5 紅火蟻多度與本地螞蟻物種豐富度及多度關(guān)系

隨著紅火蟻多度的增加，本地螞蟻物種豐富度呈顯著線性下降（t = -3.36，P＜0.01），二者為中等程度負相關(guān)（Pearson 相關(guān)系數(shù)=-0.67）（圖5a）；本地螞蟻多度隨著紅火蟻多度的增加呈顯著線性下降（t = -2.66，P＜0.05），二者也為中等程度負相關(guān)（Pearson 相關(guān)系數(shù)=-0.58）（圖5b）。

圖5 紅火蟻多度與本地螞蟻多度及物種豐富度線性回歸模型Fig.5 Liner regression models of S.invicta abundance between local ant abundance and species richness

4 討論

紅火蟻成功入侵后，迅速成為入侵地的優(yōu)勢類群，導(dǎo)致本地生物多樣性下降[6,13]，而對無脊椎動物的影響可能更加深遠，這些類群的變化可能產(chǎn)生級聯(lián)效應(yīng)而改變生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)和功能[38]。在適宜紅火蟻生存的熱量充足的區(qū)域，紅火蟻入侵導(dǎo)致本地螞蟻多樣性水平顯著降低[18,21,39-40]，但這種影響程度還受到生境質(zhì)量的影響，未受干擾的生境中存在更多的本地物種與紅火蟻競爭資源，捕食紅火蟻生殖蟻導(dǎo)致入侵失敗[41]，在入侵初期紅火蟻種群增長較慢，但隨著入侵時間的增加而加快，數(shù)月內(nèi)可成為優(yōu)勢種，最終替代本地螞蟻[19]。與紅火蟻在適宜區(qū)短期內(nèi)嚴重影響本地螞蟻群落不同，本研究中，紅火蟻在次適宜區(qū)的入侵雖然也對本地螞蟻群落產(chǎn)生影響，但影響的程度相對偏弱，這種影響會隨著紅火蟻種群發(fā)展而進一步增加。紅火蟻蟻巢密度高的生境中本地螞蟻物種豐富度明顯降低，桉樹林中僅采集到1 種本地螞蟻，在高密度紅火蟻蟻巢樣地中采集到本地螞蟻3 種，在低密度紅火蟻蟻巢樣地中采集到本地螞蟻7 種；在交錯區(qū)采集到本地螞蟻15 種；有紅火蟻活動的生境螞蟻群落結(jié)構(gòu)明顯不同于無紅火蟻活動的生境。桉樹林中采集到的紅火蟻個體數(shù)最多，其次為荒地類型，高密度紅火蟻蟻巢樣地與低密度紅火蟻蟻巢樣地采集到的紅火蟻個體數(shù)相差不大，交錯區(qū)采集到的紅火蟻個體數(shù)最少。在生境受到干擾的初期（如耕作或割草），紅火蟻種群數(shù)量先下降，在隨后的3～5 a 呈指數(shù)增長[39,42]，同時，本地螞蟻在受干擾生境中的恢復(fù)能力要遠遠弱于紅火蟻，很難與紅火蟻抗衡[39,43]。本研究中的樣地紅火蟻入侵均超過3 a 以上，但這些生境中仍然有本地螞蟻共存，說明紅火蟻在次適宜區(qū)的入侵性存在波動。溫度和降雨量對于紅火蟻的分布起著重要的作用[26,35,44]，紅火蟻種群生長的最適宜溫度是24～36 ℃之間，溫度低于24 ℃種群停止生長[41]，極端低溫或高溫會嚴重限制種群的發(fā)展[45]，同時溫度決定著紅火蟻覓食活動。地表溫度、螞蟻活動時間、空間是決定紅火蟻影響本地螞蟻的重要因素[46-47]。

紅火蟻主要發(fā)生在開闊和經(jīng)常受到干擾的地區(qū)，很少選擇有喬木蔭蔽的生境。在有喬木蔭蔽的生境中與紅火蟻競爭的螞蟻種類數(shù)也明顯較多[48]。本研究也得到了一致的結(jié)果，在無喬木的荒地中，本地螞蟻的物種豐富度顯著低于有喬灌木的交錯區(qū)和云南松次生林。雖然紅火蟻對開放生境和蔭蔽生境的選擇偏好原因還較少被關(guān)注，但可能是因為有喬木蔭蔽生境中，紅火蟻的生殖蟻更容易被其他螞蟻捕食，或可能與昆明地區(qū)有喬木蔭蔽生境中，紅火蟻獲得的太陽輻射熱量減少，地表空氣和土壤溫度偏低有關(guān)。在桉樹林中，與紅火蟻競爭的本地螞蟻種類少，并且溫度適宜，紅火蟻外出活動頻繁。在荒地中雖然紅火蟻蟻巢密度高，但晴朗天氣下，可能直射陽光導(dǎo)致過高的地表氣溫和土壤溫度不利于紅火蟻外出覓食。

紅火蟻成功入侵的優(yōu)勢是在短期內(nèi)種群指數(shù)增長，以數(shù)量優(yōu)勢占據(jù)資源，導(dǎo)致本地螞蟻無法生存[11]。在有喬木蔭蔽的生境中，紅火蟻與本地螞蟻發(fā)生更頻繁、強度更大的資食物源競爭，紅火蟻增加覓食工蟻數(shù)量提高成功率[48-49]。本研究發(fā)現(xiàn)，紅火蟻對本地螞蟻的影響也是通過種群數(shù)量實現(xiàn)。隨著紅火蟻多度的增加，本地螞蟻物種豐富度和多度均為顯著的線性下降，說明紅火蟻主要通過種群數(shù)量優(yōu)勢來增加資源獲取的成功率。一般來說，紅火蟻外出覓食工蟻的數(shù)量會隨著蟻巢密度的增加而顯著增加，但本研究中紅火蟻外出覓食工蟻數(shù)量與蟻巢密度未存在顯著的線性關(guān)系。同時，本地螞蟻群落多樣性與紅火蟻蟻巢密度也沒有顯著的關(guān)聯(lián)，說明在次適宜區(qū)紅火蟻的種群優(yōu)勢需要發(fā)展至一定規(guī)模后才能對本地螞蟻產(chǎn)生顯著的影響。例如，交錯區(qū)紅火蟻個體數(shù)占比44.7%，紅火蟻并沒有展現(xiàn)出利用種群數(shù)量優(yōu)勢提高競爭力，大量的本地螞蟻與紅火蟻共存，可能是次適宜區(qū)紅火蟻種群發(fā)展波動情況下，其競爭力與原發(fā)生地相比有一定程度下降。

5 結(jié)論

在昆明紅火蟻次適宜區(qū)，紅火蟻多入侵受干擾、開闊、日照充足的生境。隨著紅火蟻種群數(shù)量的增加，本地螞蟻群落的物種豐富度和多度顯著降低，并改變螞蟻群落結(jié)構(gòu)，但紅火蟻在次適宜區(qū)對本地螞蟻群落的影響存在波動，即紅火蟻種群數(shù)量需達到一定的規(guī)模才能產(chǎn)生優(yōu)勢。在次適宜區(qū)雖然有紅火蟻發(fā)生，相對于原發(fā)生地和熱量充足地區(qū)，其種群發(fā)展仍然受到溫度制約，特別是冬季，紅火蟻僅在太陽照射區(qū)域有少量活動（野外觀察），紅火蟻在競爭中的種群優(yōu)勢也受到限制。在防治方面，建議通過適宜的造林措施，喬灌結(jié)合，合理密植，減少紅火蟻適宜生境。對于有少量蟻巢分布的稀疏人工林，應(yīng)加強巡查，在夏秋季節(jié)發(fā)現(xiàn)中大型蟻巢應(yīng)及時藥劑防治，減少婚飛生殖蟻，同時，在秋冬季節(jié)注意背風(fēng)、向陽荒坡地，發(fā)現(xiàn)蟻巢及時治理。