摘要：為探討在草地和荒漠生態(tài)系統(tǒng)中生物土壤結(jié)皮（Biological soli crusts，BSCs）對(duì)土壤養(yǎng)分及酶活性的影響，本研究選取國(guó)內(nèi)外30篇中英文文獻(xiàn)當(dāng)中11個(gè)指標(biāo)進(jìn)行Meta分析，通過(guò)亞組分析對(duì)草地與荒漠兩種生態(tài)系統(tǒng)下不同類型BSCs對(duì)土壤養(yǎng)分及酶活性的影響，并通過(guò)土壤養(yǎng)分恢復(fù)指數(shù)（NRI）和隨機(jī)森林分析對(duì)其影響程度做出統(tǒng)一評(píng)價(jià)。結(jié)果表明：在荒漠生態(tài)系統(tǒng)中BSCs對(duì)NRI的作用大于在草地生態(tài)系統(tǒng)中；地衣結(jié)皮＞混合結(jié)皮＞苔蘚結(jié)皮＞藻結(jié)皮。并且通過(guò)隨機(jī)森林分析和對(duì)年平均降雨量（MAP）與年平均溫度（MAT）的擬合回歸分析發(fā)現(xiàn)磷酸酶、脲酶和蔗糖酶對(duì)NRI貢獻(xiàn)顯著高于其余所選指標(biāo)，其中磷酸酶與MAP、蔗糖酶與MAT均呈極顯著正相關(guān)關(guān)系，而脲酶與MAP，磷酸酶與MAT均呈顯著負(fù)相關(guān)關(guān)系。在今后的研究中，可以考慮將不同生態(tài)系統(tǒng)與BSCs類型匹配，從而更有效的利用BSCs進(jìn)行土地退化和荒漠化的治理。

關(guān)鍵詞：草地生態(tài)系統(tǒng);荒漠生態(tài)系統(tǒng);生物土壤結(jié)皮;土壤養(yǎng)分;酶活性;Meta分析

中圖分類號(hào)：S151.9文獻(xiàn)標(biāo)識(shí)碼：A文章編號(hào)：1007-0435（2023）03-0632-09

Effects of Biological Soil Crusts on Soil Nutrient and Enzyme Activities in

Grassland and Desert Ecosystems

ZHANG Xue， ZHANG Chun-ping， YANG Xiao-xia， LIU Wen-ting， YU Yang， CAO Quan，

LIU Yu-zhen， LI Cai-di， GAO Jie， DONG Quan-min*

（Key Laboratory of Alpine Grassland Ecasystem in the Three-River-source， Ministry of Eduuatiob Qinghai Provincial Key Laboratory of

Adaptive Management on Alpine Grassland， Academy of Animal Science and veterinary Medicine， Qinghai University， Xining， Qinghai

Province 810016， China）

Abstract：In order to investigate the effects of Biological soli crusts （BSCs） on soil nutrients and enzyme activities in grassland and desert ecosystems，11 characters from 30 Chinese and English literatures were selected for meta-analysis. Subgroup analysis was conducted to identify the effects of different types of the BSCs on soil nutrients and enzyme activities in grassland ecosystem and desert ecosystem separately，and soil nutrient recovery index （NRI） and random forest analysis were used to evaluate those effects. The results showed that the effect of BSCs on NRI in desert ecosystem was greater than that in grassland ecosystem，and the effect of the lichen crust gt;mixed crust gt;moss crust gt;algal crust in desert ecosystem. Moreover，through random forest analysis and fitting regression analysis on annual mean rainfall （MAP） and annual mean temperature （MAT），it was found out that the contribution of phosphatase，urease and invertase to NRI was significantly higher than that of other selected characters，further the phosphatase and MAP，and invertase and MAT were significantly positively correlated，while the urease and MAP，the phosphatase and MAT negatively correlated with each other. In the coming studies，it is possible to match desert ecosystem and grassland ecosystem with different types of the BSCs，so as to make more effective usage of BSCs to prevent the land degradation and desertification.

Key words：Grassland ecosystem；Desert ecosystem；Soil biological crusts；Soil nutrient；Enzyme activity；Meta-analysis

生物土壤結(jié)皮（Biological soil crusts，BSCs）是由土壤表層顆粒與隱花植物如藍(lán)藻、地衣、苔蘚類和土壤中微生物，以及相關(guān)的其它生物體通過(guò)菌絲體、假根和分泌物等膠結(jié)形成的十分復(fù)雜的復(fù)合體［1］，廣泛分布于全球各類生態(tài)系統(tǒng)當(dāng)中，約占地球表面積的12.2％［2］。已有許多研究表明，BSCs可以增強(qiáng)土壤團(tuán)聚性和穩(wěn)定性，改善土壤通氣和孔隙度，促進(jìn)維管植物生長(zhǎng)以及提高微生物群落的相對(duì)豐度［3-5］，尤其是在如干旱、半干旱、極地、亞極地生態(tài)系統(tǒng)中充當(dāng)植物群落演替的先鋒種［6］，能起到維持地表的穩(wěn)定性，固定碳和氮等營(yíng)養(yǎng)元素，增加土壤肥力，并在保持土壤水分方面發(fā)揮重要作用［7-9］。

BSCs主要可以分為：藻結(jié)皮、地衣結(jié)皮、苔蘚結(jié)皮和混合結(jié)皮4個(gè)類型［10］。由于生存環(huán)境內(nèi)土壤基質(zhì)［11］、土壤理化性質(zhì)［12］、氣候類型［13］、土壤酶活性［14］等非人為干擾因素與放牧［15］、開(kāi)墾［16］等人為干擾因素會(huì)對(duì)不同類型BSCs的生長(zhǎng)產(chǎn)生不同影響。在長(zhǎng)期受到干擾或干擾較為嚴(yán)重的生態(tài)環(huán)境中，BSCs主要以藻結(jié)皮占優(yōu)勢(shì)地位的結(jié)皮群落組成［17］，干擾會(huì)明顯降低苔蘚結(jié)皮與地衣結(jié)皮的占比［15］；在相對(duì)干燥且干擾較輕的穩(wěn)定區(qū)域當(dāng)中，地表BSCs覆蓋主要會(huì)以地衣結(jié)皮為優(yōu)勢(shì)類型［18］；而處于相對(duì)潮濕或有利于水分凝結(jié)的微地表區(qū)域，更有助于苔蘚結(jié)皮的生長(zhǎng)與繁殖［19］。

BSCs具有顯著改變土壤pH值、土壤含水量、土壤養(yǎng)分含量以及土壤有機(jī)碳含量的功能［20-21］。藻結(jié)皮的主要功能就包括氮素的固定，蘇延桂等［22］對(duì)溫帶荒漠地區(qū)的藻結(jié)皮固氮能力進(jìn)行了研究，發(fā)現(xiàn)藻結(jié)皮具有顯著的固氮能力且固氮活性與結(jié)皮恢復(fù)時(shí)間呈顯著正相關(guān)關(guān)系；并且一些由藻類和真菌組成的地衣結(jié)皮同樣擁有固N(yùn)能力［23］；而苔蘚結(jié)皮的分解也是干旱地區(qū)土壤養(yǎng)分的重要來(lái)源之一，尤其是植物生長(zhǎng)所需的N和P［24］。由于藻結(jié)皮、地衣結(jié)皮和苔蘚結(jié)皮可以進(jìn)行光合作用，所以BSCs對(duì)于C固定的作用也是不容小覷的［25］。當(dāng)然這些土壤養(yǎng)分還與土壤中酶活性的變化密切相關(guān)，而BSCs的存在同樣可以增加土壤酶活性［26］。近年來(lái)，對(duì)于BSCs的研究主要集中在對(duì)干旱、半干旱地區(qū)內(nèi)土壤生態(tài)功能的恢復(fù)［27］與單一類型BSCs對(duì)土壤生態(tài)功能的影響。但隨著近年來(lái)由于人類的過(guò)度放牧行為與氣候變暖的作用下使得草地生態(tài)系統(tǒng)退化［28］、荒漠化［29］的大趨勢(shì)下，不同類型BSCs在草地與荒漠兩種不同生態(tài)系統(tǒng)內(nèi)對(duì)于土壤養(yǎng)分的影響是否存在差異的研究應(yīng)當(dāng)更被關(guān)注，并且由于兩種生態(tài)系統(tǒng)中氣候因子與植物群落組成的不同，BSCs所發(fā)揮的生態(tài)功能也不盡相同，但具體表現(xiàn)還不是非常清楚。因此，有必要對(duì)全球有關(guān)各個(gè)類型BSCs對(duì)草地與荒漠兩種生態(tài)系統(tǒng)土壤養(yǎng)分影響的研究數(shù)據(jù)進(jìn)行整合，以便對(duì)上述問(wèn)題進(jìn)行探討。

本研究采用Meta分析對(duì)全球范圍內(nèi)有關(guān)BSCs對(duì)土壤養(yǎng)分及酶活性影響的研究數(shù)據(jù)進(jìn)行定量綜述，分析土壤養(yǎng)分及酶活性對(duì)草地與荒漠兩種生態(tài)系統(tǒng)下不同類型BSCs的響應(yīng)，并做出統(tǒng)一評(píng)價(jià)。

1材料與方法

1.1數(shù)據(jù)收集

本研究使用Web of science數(shù)據(jù)庫(kù)和中國(guó)知網(wǎng)數(shù)據(jù)庫(kù)（CNKI）作為本研究檢索的數(shù)據(jù)來(lái)源，在Web of science（WOS）數(shù)據(jù)庫(kù)中以“biological soil crust”“biocrust”“BSCs”“cryptobiotic soil crust”“algae crust”“l(fā)ichen crust”“moss crust”和“grassland”“pasture”“meadow”“rangeland”“steppe”“dry land”“arid”“semi-arid”“desert”為關(guān)鍵詞進(jìn)行檢索；在中國(guó)知網(wǎng)數(shù)據(jù)庫(kù)中以“生物土壤結(jié)皮”“生物結(jié)皮”“藻結(jié)皮”“地衣結(jié)皮”“苔蘚結(jié)皮”和“草地”“草原”“草甸”“干旱區(qū)”“半干旱區(qū)”“荒漠”為關(guān)鍵詞進(jìn)行檢索（表1）。為了篩選出所需研究數(shù)據(jù)，本研究對(duì)檢索到的文獻(xiàn)設(shè)置了以下要求：（1）研究需含有BSCs處理與無(wú)BSCs覆蓋或裸地對(duì)照，并且至少含有3個(gè)重復(fù)；（2）研究不應(yīng)有除BSCs覆蓋處理以外的其他處理（如：外源物添加、降水梯度的改變、光照強(qiáng)度的改變等），只考慮BSCs對(duì)土壤的影響；（3）具有明確的BSCs類型以及試驗(yàn)地點(diǎn)，并且試驗(yàn)數(shù)據(jù)中至少含有一種以上的土壤養(yǎng)分?jǐn)?shù)據(jù)；（4）圖或表中的對(duì)應(yīng)數(shù)據(jù)需含有平均值、標(biāo)準(zhǔn)差或標(biāo)準(zhǔn)誤。經(jīng)篩選后，共納入來(lái)自不同區(qū)域的30篇中英文文獻(xiàn)，258個(gè)獨(dú)立試驗(yàn)。

在篩選出的文獻(xiàn)當(dāng)中收集到以下具體指標(biāo)的數(shù)據(jù)：土壤的全C，N，P、速效C，N，P以及與之相關(guān)的磷酸酶（Phosphatase）、脲酶（Urease）、蔗糖酶（Invertase）和纖維素酶（β-glucosidase）的土壤酶活性，以及土壤含水量（Soil moisture，SM）、土壤pH值在內(nèi)的土壤因子。同時(shí)，記錄試驗(yàn)地經(jīng)緯度坐標(biāo)、年均溫（Mean annual temperature，MAT）以及年降水量（Mean annual precipitation，MAP），并通過(guò)全球氣候數(shù)據(jù)庫(kù)（http：//www.worldclim.org/）對(duì)缺失以上氣象數(shù)據(jù)的研究進(jìn)行補(bǔ)充。根據(jù)文獻(xiàn)描述將研究中所有BSCs類型劃分為藻結(jié)皮（Algae crust）、地衣結(jié)皮（Lichen crust）、苔蘚結(jié)皮（Moss crust）以及由兩種或兩種以上結(jié)皮類型組成的混合結(jié)皮（Mixed crust），將試驗(yàn)地生態(tài)系統(tǒng)劃分為草地生態(tài)系統(tǒng)（Grassland）和荒漠生態(tài)系統(tǒng)（Desert）。

1.2分析方法

當(dāng)數(shù)據(jù)以正文或表格形式呈現(xiàn)時(shí)，直接讀取數(shù)據(jù)即可。當(dāng)需要圖中的數(shù)據(jù)時(shí)，使用GetData Graph Digitizer 2.24軟件提取。使用如下公式可將標(biāo)準(zhǔn)誤差（SE）換算成標(biāo)準(zhǔn)偏差（SD）：

SD=SEn（1）

式中：n為試驗(yàn)重復(fù)次數(shù)。

使用自然對(duì)數(shù)響應(yīng)比（RR）作為量化各指標(biāo)在草地和荒漠生態(tài)系統(tǒng)下對(duì)各種類型BSCs的響應(yīng)程度，其計(jì)算公式如下：

RR=lnXtXc（2）

式中：Xt和Xc分別代表處理組與對(duì)照組的平均值。

研究對(duì)應(yīng)的內(nèi)方差（υ）的計(jì)算公式如下：

υ=SD2tntX2t+SD2cncX2c（3）

式中：nt和nc分別為處理組和對(duì)照組的樣本量；SDt和SDc分別是處理組和對(duì)照組的標(biāo)準(zhǔn)差。

根據(jù)隨機(jī)效應(yīng)模型的加權(quán)響應(yīng)比及置信區(qū)間進(jìn)行計(jì)算，其中某個(gè)研究的權(quán)重計(jì)算公式如下：

ωi=1υi+τ2（4）

式中：ωi為某個(gè)研究的權(quán)重的；υi為研究?jī)?nèi)方差；τ2為研究間方差。

采用加權(quán)響應(yīng)比（RR++）［30］來(lái)描述指標(biāo)整體的變化大小，其計(jì)算公式如下：

RR++=∑ki=1ωiRRi∑ki=1ωi（5）

式中：ωi為某個(gè)研究的權(quán)重；RRi為某個(gè)研究的自然對(duì)數(shù)響應(yīng)比。

RR++的總體標(biāo)準(zhǔn)誤S（RR++）計(jì)算公式如下：

S（RR++）=1∑ki=1ωi（6）

式中：ωi為某個(gè)研究的權(quán)重。

RR++的95%的置信區(qū)間計(jì)算公式如下：

CI=RR++±1.96×S（RR++）（7）

式中：CI為置信區(qū)間。

RR++的百分比變化率計(jì)算公式如下：

Pc=（eRR++－1）×100%（8）

式中：Pc為百分比變化率。

為了定量描述不同類型BSCs對(duì)土壤養(yǎng)分的影響和BSCs對(duì)草地和荒漠兩種不同生態(tài)系統(tǒng)土壤養(yǎng)分的影響，采用土壤養(yǎng)分恢復(fù)指數(shù)（NRI）［31］。其公式如下：

NRI=1n∑ni=1（x′i－xi）/xi×100%（9）

式中：NRI為土壤養(yǎng)分恢復(fù)指數(shù)；xi對(duì)照組的第i個(gè)土壤養(yǎng)分值；xi′為BSCs處理組的第i個(gè)土壤養(yǎng)分值；n為選擇的土壤養(yǎng)分?jǐn)?shù)。土壤養(yǎng)分恢復(fù)指數(shù)為正數(shù)說(shuō)明土壤得到了恢復(fù)，負(fù)數(shù)說(shuō)明土壤經(jīng)歷了退化。

1.3數(shù)據(jù)處理

利用R 4.1.1的metafor包對(duì)所有數(shù)據(jù)進(jìn)行Meta分析。通過(guò)對(duì)研究的效應(yīng)值進(jìn)行異質(zhì)性檢驗(yàn)與發(fā)表偏移檢驗(yàn)（表2），結(jié)果表明整體效應(yīng)值存在明顯的異質(zhì)性（Plt;0.05），說(shuō)明所收集到的試驗(yàn)數(shù)據(jù)的平均值之間存在較大差異，即不同研究結(jié)果間的變異是由隨機(jī)誤差引起，故采用隨機(jī)效應(yīng)模型進(jìn)行Meta分析，通過(guò)發(fā)表偏移檢驗(yàn)（ZB），結(jié)果表明所選指標(biāo)均沒(méi)有明顯發(fā)表偏移（Pgt;0.05），故具有統(tǒng)計(jì)學(xué)研究意義；使用RandomForest包對(duì)數(shù)據(jù)進(jìn)行隨機(jī)森林分析，以確定對(duì)于所收集到的數(shù)據(jù)中各指標(biāo)對(duì)土壤養(yǎng)分恢復(fù)貢獻(xiàn)大小的不同。使用R 4.1.1與SigmaPlot 14.0軟件作圖。

2結(jié)果與分析

2.1BSCs在草地和荒漠生態(tài)系統(tǒng)中對(duì)土壤養(yǎng)分及酶活性的影響

由圖1可知，在草地生態(tài)系統(tǒng)當(dāng)中，BSCs除了對(duì)TP沒(méi)有顯著影響外，對(duì)其余土壤養(yǎng)分均有顯著影響。其中顯著增加了SOC含量（19.7%）、TN含量（25.9%）、NH+4-N含量（74.8%）以及SM含量（46.5%），顯著降低了NO-3-N（29.9%）含量和AP含量（17.7%）；對(duì)于土壤酶活性而言，BSCs顯著增加了Phosphatase活性（52.6%）、Urease活性（37.0%）、β-glucosidase活性（8.5%）和Invertase活性（20.0%）。

在荒漠生態(tài)系統(tǒng)當(dāng)中，BSCs顯著增加了SOC含量（74.3%）、TN含量（77.9%）、TP含量（21.3%）、AP含量（29.7%）、NH+4-N含量（45.3%）以及SM含量（73.8%），卻顯著降低了NO-3-N含量（53.7%）；對(duì)于土壤酶活性而言，BSCs顯著增加了Phosphatase活性（81.6%）、Urease活性（141.2%）、β-glucosidase活性（96.6%）和Invertase活性（294.6%）。

對(duì)于總體而言，BSCs對(duì)AP含量沒(méi)有顯著影響，而顯著增加了SOC含量（54.8%）、TN含量（59.3%）、TP含量（12.5%）、NH+4-N含量（70.5%）和SM含量（66.0%），顯著降低了NO-3-N含量（38.9%）；并且顯著增加了Phosphatase活性（61.4%）、Urease活性（122.2%）、β-glucosidase活性（12.6%）以及Invertase活性（237.3%）。

2.2不同類型BSCs對(duì)土壤養(yǎng)分及酶活性的影響

由圖2所示，在草地和荒漠2種生態(tài)系統(tǒng)中不同類型BSCs對(duì)土壤養(yǎng)分及酶活性都存在不同程度的影響。在草地生態(tài)系統(tǒng)（圖2A）中苔蘚結(jié)皮的存在顯著增加了SOC含量（32.2%）、TN含量（36.3%）、NH+4-N含量（109.6%）、SM含量（69.8%）、Phosphatase活性（189.9%）和Urease活性（52.0%），顯著降低了AP含量（13.4%），而對(duì)TP，NO-3-N的含量和Invertase活性的影響并不顯著；地衣結(jié)皮顯著增加了SOC含量（17.0%）、TN含量（30.1%）、SM含量（144.1%）、Phosphatase活性（31.0%）和β-glucosidase活性（21.9%），并顯著降低了TP含量（15.1%）；藻結(jié)皮的存在除了顯著提高了TN含量（18.9%）和降低了AP含量（45.0%）以外，對(duì)其余養(yǎng)分和酶活性沒(méi)有顯著影響；混合結(jié)皮可以顯著增加SOC含量（59.2%）和SM含量（42.%），以及Phosphatase（176.5%）、Urease（21.4%）和Invertase（23.6%）活性，對(duì)其余養(yǎng)分及酶活性沒(méi)有顯著影響。

在荒漠生態(tài)系統(tǒng)中（圖2 B），苔蘚結(jié)皮的存在除了對(duì)NO-3-N含量沒(méi)有顯著影響，對(duì)SOC（63.3%）、TN（136.1%）、TP（29.9%）、NH+4-N（31.7%）、AP（71.3%）和SM（75.2%）的含量，以及Phosphatase（125.2%）、Urease（116.0%）和Invertase（213.6%）的活性均有顯著增加影響；地衣結(jié)皮顯著增加了SOC（84.7%）、TN（82.5%）、TP（22.6%）、AP（22.6%）和SM（74.7%）的含量，以及Phosphatase（138.6%）、Urease（284.7%）、Invertase（378.9%）和β-glucosidase（101.7%）的活性；藻結(jié)皮的存在顯著增加了SOC（58.4%）、TN（60.3%）、NH+4-N（110.5%）、AP（17.3%）、SM（71.1%）的含量，以及Phosphatase（15.8%）、Urease（102.4%）和Invertase（329.2%）的活性，并且顯著降低了NO-3-N含量（98.6%），而對(duì)TP含量和β-glucosidase活性沒(méi)有顯著影響；混合結(jié)皮可以顯著增加SOC（152.0%）、TN（123.6%）、TP（22.1%）的含量，以及Urease（189.5%）和Invertase（179.0%）的活性，顯著降低了NO-3-N含量（112.3%），而對(duì)NH+4-N含量沒(méi)有顯著影響。

2.3不同類型BSCs對(duì)土壤養(yǎng)分恢復(fù)的影響

通過(guò)計(jì)算土壤養(yǎng)分恢復(fù)指數(shù)（NRI）可以看出（圖3），BSCs對(duì)土壤養(yǎng)分恢復(fù)有十分積極的作用。在荒漠生態(tài)系統(tǒng)中（326.5%）對(duì)NRI的影響顯著高于在草地生態(tài)系統(tǒng)當(dāng)中（80.7%）；并且不同種類BSCs對(duì)土壤養(yǎng)分恢復(fù)作用的大小排序?yàn)榈匾陆Y(jié)皮（361.1%）＞混合結(jié)皮（264.6%）＞苔蘚結(jié)皮（164.9%）＞藻結(jié)皮（163.4%），其中地衣結(jié)皮對(duì)土壤養(yǎng)分恢復(fù)的作用顯著高于其他3種類型。

通過(guò)隨機(jī)森林模型分析計(jì)算出不同指標(biāo)對(duì)NRI的重要值（圖4），結(jié)果發(fā)現(xiàn)在收集到的所有研究中的Phosphatase和Urease對(duì)土壤養(yǎng)分恢復(fù)的影響極顯著，其次Invertase對(duì)土壤養(yǎng)分恢復(fù)也有顯著影響；SOC，NH+4-N和AP對(duì)土壤養(yǎng)分恢復(fù)也有一定的影響，但不顯著。從這一結(jié)論可以為我們解釋圖3所展現(xiàn)出的現(xiàn)象提供一個(gè)方向，并加以討論。

由圖5可知，Urease和Invertase的活性隨MAP的增加而降低，其中Urease與MAP的負(fù)相關(guān)關(guān)系極為顯著（R=-0.79，Plt;0.01），Phosphatase活性與MAP呈極顯著正相關(guān)關(guān)系（R=0.65，Plt;0.01）；Urease和Invertase的活性隨MAT的增加而增加，其中Invertase活性與MAT的正相關(guān)關(guān)系極為顯著（R=0.76，Plt;0.01），Phosphatase活性與MAT呈顯著負(fù)相關(guān)關(guān)系（R=-0.75，P=0.013）。

3討論

3.1BSCs對(duì)草地和荒漠生態(tài)系統(tǒng)土壤養(yǎng)分及酶活性的影響

生物土壤結(jié)皮作為地表景觀的重要組成部分，其蘊(yùn)含的生態(tài)價(jià)值是十分巨大的。本研究表明，BSCs的存在會(huì)顯著提高土壤養(yǎng)分含量及酶活性，并且對(duì)荒漠生態(tài)系統(tǒng)的影響要顯著高于草地生態(tài)系統(tǒng)，從對(duì)土壤養(yǎng)分恢復(fù)的效果來(lái)看在荒漠生態(tài)系統(tǒng)（NRI=320.58）當(dāng)中是草地生態(tài)系統(tǒng)（NRI=80.70）的3倍，造成這種現(xiàn)象的原因可能是：（1）草地和荒漠這兩種生態(tài)系統(tǒng)當(dāng)中地表植被的群落組成明顯不同，不同于相對(duì)更貧瘠的荒漠生態(tài)系統(tǒng)，草地生態(tài)系統(tǒng)中地表植被群落優(yōu)勢(shì)種更多的是維管植物，由于這些植被群落存在更強(qiáng)的光合與呼吸作用從而對(duì)土壤理化性質(zhì)的影響要強(qiáng)于BSCs的影響。陳高路等［32］通過(guò)對(duì)賀蘭山的典型植物固碳能力進(jìn)行研究結(jié)果發(fā)現(xiàn)，4種喬木日均固碳量為（11.03±1.9） g·m-2·d-1，而在馮薇等［33］對(duì)BSCs固碳過(guò)程的研究中，3種BSCs日均固碳量?jī)H為（0.31） g·m-2·d-1；（2）因?yàn)楦吒泵闹脖淮嬖?，?huì)影響地表BSCs對(duì)光照與水分的獲取。草地生態(tài)系統(tǒng)中的維管植物會(huì)減少地表光照并且減少水分蒸發(fā)，這樣會(huì)削弱BSCs的光合作用和呼吸作用從而減少對(duì)有機(jī)碳的固定。Jonh等［34］通過(guò)測(cè)定黑暗中藍(lán)藻細(xì)菌固氮活性，發(fā)現(xiàn)光合作用會(huì)為結(jié)皮固氮作用提供能量，光合作用的削弱會(huì)直接降低藍(lán)藻的固氮能力。溫度的降低也會(huì)削弱BSCs的礦化能力，虎瑞等［35］人發(fā)現(xiàn)，高溫有利于結(jié)皮對(duì)土壤的氮礦化能力。張鵬等［36］通過(guò)研究發(fā)現(xiàn)藻類和苔蘚結(jié)皮固氮活性的最適溫度為25℃～30℃，地衣結(jié)皮為20℃～30℃；（3）草地和荒漠生態(tài)系統(tǒng)當(dāng)中土壤養(yǎng)分與酶活性基質(zhì)相差較大。相比于荒漠生態(tài)系統(tǒng)土壤中極為匱乏的碳氮基質(zhì)，草地生態(tài)系統(tǒng)貯存了陸地生態(tài)系統(tǒng)總碳量的34%，其中超過(guò)70%的碳貯存在植物根系和土壤中［37］。通過(guò)對(duì)氣候因子（年均降雨量和年平均溫度）與3種對(duì)NRI貢獻(xiàn)最大的酶活性作擬合回歸（圖5），發(fā)現(xiàn)隨著降雨量的增加會(huì)顯著降低Urease的活性，同時(shí)隨著年均溫度的升高會(huì)顯著增加Invertase的活性，這也導(dǎo)致這兩種酶活性在荒漠生態(tài)系統(tǒng)中會(huì)顯著大于在草地生態(tài)系統(tǒng)中，因此BSCs對(duì)荒漠生態(tài)系統(tǒng)中土壤養(yǎng)分恢復(fù)的影響會(huì)更為明顯。

3.2不同類型BSCs對(duì)土壤養(yǎng)分及酶活性的影響

由于藻結(jié)皮、地衣結(jié)皮和苔蘚結(jié)皮存在一個(gè)進(jìn)展演替的順序，所以不同類型BSCs的分布以及生態(tài)功能也會(huì)存在一定程度上的差異。本研究發(fā)現(xiàn)，從整體來(lái)看不同類型BSCs對(duì)土壤養(yǎng)分恢復(fù)的強(qiáng)弱為地衣結(jié)皮＞混合結(jié)皮＞苔蘚結(jié)皮＞藻結(jié)皮，而從圖4中可以看出對(duì)NRI影響貢獻(xiàn)最大的幾個(gè)指標(biāo)為Phosphatase，Invertase，Urease和SOC，因此我們可以從這幾個(gè)指標(biāo)著手來(lái)解釋上述的現(xiàn)象。首先，不同于苔蘚與藻結(jié)皮是由單一物種組成，地衣是由真菌與藻類共生組成的復(fù)合群落，藻類因?yàn)楹腥~綠素可以進(jìn)行光合作用為真菌提供生物活動(dòng)的能量，而真菌可以通過(guò)礦化作用［35］分解無(wú)機(jī)鹽為地衣結(jié)皮的生長(zhǎng)發(fā)育提供養(yǎng)分，因此地衣結(jié)皮的固碳與固氮能力會(huì)更強(qiáng)。并且地衣結(jié)皮和苔蘚結(jié)皮的葉綠素A含量顯著高于藻結(jié)皮，這兩種演替后段的BSCs（地衣結(jié)皮和苔蘚結(jié)皮）通過(guò)光合作用所固定的有機(jī)碳顯著高于演替初級(jí)階段的BSCs（藻結(jié)皮）［38-39］。同時(shí)，由于不同類型BSCs的優(yōu)勢(shì)種不同也會(huì)影響結(jié)皮下土壤酶活性，王凱等［40］通過(guò)對(duì)騰格里沙漠中不同類型BSCs對(duì)土壤酶活性的影響研究，發(fā)現(xiàn)地衣和苔蘚結(jié)皮可以顯著提高土壤Invertase的活性；Urease的活性對(duì)土壤氮素的固定有十分顯著的作用，范瑾［24］等通過(guò)研究發(fā)現(xiàn)BSCs可以顯著提高土壤Urease的活性，并且地衣結(jié)皮和苔蘚結(jié)皮比藻結(jié)皮的提高效果更為顯著，同時(shí)發(fā)現(xiàn)Phosphatase的活性與SOC，TN含量成顯著正相關(guān)關(guān)系；隨著藻結(jié)皮、地衣結(jié)皮苔蘚結(jié)皮的演替方向，結(jié)皮層厚度也隨之呈顯著增加，這導(dǎo)致苔蘚和地衣結(jié)皮的保水能力顯著高于藻結(jié)皮［41］，而土壤含水量的增加也會(huì)提高土壤酶活性?，斠僚瑺枴ひ揽四镜龋?2］通過(guò)研究古爾班特沙漠地區(qū)BSCs下土壤酶活性對(duì)季節(jié)變化的不同響應(yīng)，結(jié)果發(fā)現(xiàn)土壤水分的增加會(huì)顯著提升Invertase和Urease活性。對(duì)于由細(xì)菌、真菌和苔蘚等共生組成的混合結(jié)皮，因?yàn)槠洳煌M成成分之間存在協(xié)同效應(yīng)使混合結(jié)皮擁有對(duì)土壤養(yǎng)分更強(qiáng)的富集作用［43］。

4結(jié)論

通過(guò)對(duì)有關(guān)生物土壤結(jié)皮對(duì)草地和荒漠生態(tài)系統(tǒng)土壤養(yǎng)分及酶活性影響的30個(gè)已發(fā)表研究、258項(xiàng)獨(dú)立試驗(yàn)的分析發(fā)現(xiàn)，BSCs可以顯著提高土壤養(yǎng)分及酶活性，并且在荒漠生態(tài)系統(tǒng)中對(duì)土壤養(yǎng)分恢復(fù)的作用顯著強(qiáng)于在草地生態(tài)系統(tǒng)當(dāng)中；對(duì)于不同類型BSCs對(duì)土壤養(yǎng)分恢復(fù)的作用大小的順序?yàn)榈匾陆Y(jié)皮＞混合結(jié)皮＞苔蘚結(jié)皮＞藻類結(jié)皮；并且發(fā)現(xiàn)Phosphatase，Invertase和Urease的活性對(duì)NRI有顯著貢獻(xiàn)。同時(shí)隨著降雨量的增加會(huì)顯著降低Urease的活性，年均溫的增加會(huì)顯著增加Invertase的活性。今后，在利用BSCs對(duì)土地恢復(fù)以及荒漠化的治理過(guò)程中，應(yīng)當(dāng)考慮將結(jié)皮類型與生態(tài)系統(tǒng)的相匹配，從而為我們?cè)诓莸鼗哪卫砉ぷ鬟^(guò)中提供一種可行的方式。

參考文獻(xiàn)

［1］張?jiān)?，王雪? 荒漠地表生物土壤結(jié)皮形成與演替特征概述［J］. 生態(tài)學(xué)報(bào)，2010（16）：4484-4492

［2］RODRIGUEZ-CABALLERO E，BELNAP J，BDEL B，et al. Dryland photoautotrophic soil surface communities endangered by global change ［J］. Nature Geoscience，2018，11（3）：185-189

［3］CHIQUOINE L P，ABELLA S R， BOWKER M A. Rapidly restoring biological soil crusts and ecosystem functions in a severely disturbed desert ecosystem ［J］. Ecological Applications，2016，26（4）：1260-1272

［4］樊瑾，李詩(shī)瑤，王融融，等. 荒漠草原生物結(jié)皮演替對(duì)結(jié)皮層及層下土壤細(xì)菌群落結(jié)構(gòu)的影響［J］. 生態(tài)學(xué)雜志，2021，40（7）：2033-2044

［5］秦福雯，徐恒康，劉曉麗，等. 生物結(jié)皮對(duì)高寒草地植物群落和土壤化學(xué)性質(zhì)的影響［J］. 草地學(xué)報(bào)，2019，27（2）：285-290

［6］羅征鵬，熊康寧，許留興. 生物土壤結(jié)皮生態(tài)修復(fù)功能研究及對(duì)石漠化治理的啟示［J］. 水土保持研究，2020，27（1）：394-404

［7］SANCHO L G，BELNAP J，COLESIE C，et al. Carbon budgets of biological soil crusts at micro-，meso-，and global scales//Biological soil crusts：an organizing principle in drylands ［M］. Springer：Cham，2016：287-304

［8］BARGER N N，WEBER B，GARCIA-PICHEL F，et al. Patterns and controls on nitrogen cycling of biological soil crusts//Biological soil crusts：an organizing principle in drylands ［M］. Springer：Cham，2016：257-285

［9］張思琪，張科利，曹梓豪，等. 喀斯特坡面生物結(jié)皮發(fā)育特征及其對(duì)土壤水分入滲的影響［J］. 應(yīng)用生態(tài)學(xué)報(bào)，2021，32（8）：2875

［10］賀韻雅，于海峰，逄圣慧. 生物土壤結(jié)皮的生物學(xué)功能及其修復(fù)研究［J］. 地球與環(huán)境，2011，39（1）：91-96

［11］高廣磊，丁國(guó)棟，趙媛媛，等. 生物結(jié)皮發(fā)育對(duì)毛烏素沙地土壤粒度特征的影響［J］. 農(nóng)業(yè)機(jī)械學(xué)報(bào)，2014，45（1）：115-120

［12］肖波，趙允格，邵明安. 陜北水蝕風(fēng)蝕交錯(cuò)區(qū)兩種生物結(jié)皮對(duì)土壤理化性質(zhì)的影響［J］. 生態(tài)學(xué)報(bào)，2007，11：4662-4670

［13］XU H，ZHANG Y，SHAO X，et al. Soil nitrogen and climate drive the positive effect of biological soil crusts on soil organic carbon sequestration in drylands：A Meta-analysis ［J］. Science of The Total Environment，2022（803）：150030

［14］周智彬，徐新文. 塔里木沙漠公路防護(hù)林土壤酶分布特征及其與有機(jī)質(zhì)的關(guān)系［J］. 水土保持學(xué)報(bào)，2004（5）：10-14

［15］李新凱，卜崇峰，李宜坪，等. 放牧干擾背景下蘚結(jié)皮對(duì)毛烏素沙地土壤水分與風(fēng)蝕的影響［J］. 水土保持研究，2018，25（6）：22-28

［16］葉菁. 翻耙，踩踏對(duì)苔蘚結(jié)皮的生長(zhǎng)及土壤水分，水蝕的影響［D］. 咸陽(yáng)：中國(guó)科學(xué)院研究生院（教育部水土保持與生態(tài)環(huán)境研究中心），2015：20-23

［17］喬羽，趙允格，馬昕昕，等. 放牧強(qiáng)度對(duì)黃土丘陵溝壑區(qū)生物土壤結(jié)皮分布格局的影響［J］. 西北農(nóng)林科技大學(xué)學(xué)報(bào)：自然科學(xué)版，2022，50（8）：9

［18］ZHANG T T，CHENG X M，WEI X L，et al. Research progress on desert lichen crust ［J］. Mycosystema，2021，40（1）：1-13

［19］韓彩霞，張丙昌，張?jiān)?，? 古爾班通古特沙漠南緣苔蘚結(jié)皮中可培養(yǎng)真菌的多樣性［J］. 中國(guó)沙漠，2016，36（4）：1050

［20］LI X R，ZHANG Y M， ZHAO Y G. A Study of Biological Soil Crusts：Recent Development，Trend and Prospect ［J］. Advances in Earth Science，2009，24（1）：11-24

［21］鄧杰文，石楊，李斌，等.微生物在沙化土壤修復(fù)中的應(yīng)用研究進(jìn)展［J］.應(yīng)用與環(huán)境生物學(xué)報(bào)，2022，28（5）：1367-1374

［22］蘇延桂，李新榮，賈小紅，等. 溫帶荒漠區(qū)藻結(jié)皮固氮活性沿時(shí)間序列的變化［J］. 中國(guó)沙漠，2012，32（2）：421

［23］樊瑾，李詩(shī)瑤，余海龍，等. 毛烏素沙地不同類型生物結(jié)皮與下層土壤酶活性及土壤碳氮磷化學(xué)計(jì)量特征［J］. 中國(guó)沙漠，2021，41（4）：109

［24］程才，李玉杰，張遠(yuǎn)東，等. 石漠化地區(qū)苔蘚結(jié)皮對(duì)土壤養(yǎng)分及生態(tài)化學(xué)計(jì)量特征的影響［J］. 生態(tài)學(xué)報(bào)，2020，40（24）：9234-9244

［25］李炳垠，卜崇峰，李宜坪，等. 毛烏素沙地生物結(jié)皮覆蓋土壤碳通量日動(dòng)態(tài)特征及其影響因子［J］. 水土保持研究，2018，25（4）：174-180

［26］姚宏佳，王寶榮，安韶山，等. 黃土高原生物結(jié)皮形成過(guò)程中土壤胞外酶活性及其化學(xué)計(jì)量變化特征［J］. 干旱區(qū)研究，2022，39（2）：456-468

［27］周曉兵，張丙昌，張?jiān)? 生物土壤結(jié)皮固沙理論與實(shí)踐［J］. 中國(guó)沙漠，2021，41（1）：164

［28］王鑫廳，王煒，梁存柱，等. 從正相互作用角度詮釋過(guò)度放牧引起的草原退化［J］. 科學(xué)通報(bào)，2015，60（Z2）：2794-2799

［29］鄭偉，朱進(jìn)忠. 新疆草地荒漠化過(guò)程及驅(qū)動(dòng)因素分析［J］. 草業(yè)科學(xué)，2012，29（9）：1340-1351

［30］劉玉禎，劉文亭，楊曉霞，等. 放牧對(duì)全球草地生態(tài)系統(tǒng)碳氮磷化學(xué)計(jì)量特征影響的Meta分析［J］. 應(yīng)用生態(tài)學(xué)報(bào)，2022，33（5）：1251-1259

［31］GAO L Q，ZHAO Y G，XU M X，et al. The effects of biological soil crust succession on soil ecological stoichiometry characteristics ［J］. Acta Ecol Sin，2018（38）：678-688

［32］陳高路，陳林，龐丹波，等. 賀蘭山10種典型植物固碳釋氧能力研究［J］. 水土保持學(xué)報(bào)，2021，35（3）：206-213，220

［33］馮薇. 毛烏素沙地生物結(jié)皮光合固碳過(guò)程及對(duì)土壤碳排放的影響［D］. 北京：北京林業(yè)大學(xué)，2014：68-71

［34］JOHN K. Acetylene reduction in the dark by mats of blue-green algae mats in sub-tropical grassland ［J］. Annals of Botany，1977（41）：807-812

［35］虎瑞，王新平，張亞峰，等. 溫度對(duì)生物土壤結(jié)皮斑塊土壤氮礦化作用的影響［J］. 中國(guó)沙漠，2013，33（2）：522-528

［36］張鵬，李新榮，賈榮亮，等. 沙坡頭地區(qū)生物土壤結(jié)皮的固氮活性及其對(duì)水熱因子的響應(yīng)［J］. 植物生態(tài)學(xué)報(bào)，2011，35（9）：906

［37］白永飛，黃建輝，鄭淑霞，等. 草地和荒漠生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)功能的形成與調(diào)控機(jī)制［J］. 植物生態(tài)學(xué)報(bào)，2014，38（2）：93-102

［38］KAKEH J，GORJI M，SOHRABI M，et al. Effects of biological soil crusts on some physicochemical characteristics of rangeland soils of Alagol，Turkmen Sahra，NE Iran ［J］. Soil and Tillage Research，2018（181）：152-159

［39］ZAADY E，KATRA I，YIZHAQ H，et al. Inferring the impact of rainfall gradient on biocrusts’ developmental stage and thus on soil physical structures in sand dunes ［J］. Aeolian Research，2014（13）：81-89

［40］王凱，厲萌萌，劉德權(quán)，等. 騰格里沙漠不同組成生物結(jié)皮特征及其對(duì)土壤酶活性的影響［J］. 生態(tài)學(xué)報(bào)，2022，42（14）：5859-5868

［41］王翠萍，廖超英，孫長(zhǎng)忠，等. 黃土地表生物結(jié)皮對(duì)土壤貯水性能及水分入滲特征的影響［J］. 干旱地區(qū)農(nóng)業(yè)研究，2009，27（4）：54-59，64

［42］瑪伊努爾·依克木，張丙昌，買買提明·蘇來(lái)曼. 古爾班通古特沙漠生物結(jié)皮中微生物量與土壤酶活性的季節(jié)變化［J］. 中國(guó)沙漠，2013，33（4）：1091-1097

［43］ZHANG B，ZHANG Y，ZHAO J，et al. Microalgal species variation at different successional stages in biological soil crusts of the Gurbantunggut Desert，Northwestern China ［J］. Biology and Fertility of Soils，2009，45（5）：539-547

（責(zé)任編輯劉婷婷）