摘要：森林碳匯是近年來(lái)全球變化研究的熱點(diǎn)領(lǐng)域，隨著全球變暖日趨嚴(yán)重，深入認(rèn)識(shí)森林對(duì)碳循環(huán)影響及其機(jī)制對(duì)于未來(lái)實(shí)現(xiàn)碳達(dá)峰、碳中和具有重要意義。我國(guó)擁有豐富的菌根真菌資源，在森林生態(tài)系統(tǒng)中，菌根真菌與林木的相互作用顯著影響了林木碳素營(yíng)養(yǎng)。文中基于前人研究成果，主要介紹了菌根真菌對(duì)森林生態(tài)系統(tǒng)碳循環(huán)在輸入、固定、排放等方面的影響，重點(diǎn)闡述了菌根真菌在森林碳匯積累中的重要作用，并就其研究與應(yīng)用等方面存在的問(wèn)題進(jìn)行了探討，以期為今后開(kāi)展相關(guān)機(jī)制研究和提高森林碳匯能力提供依據(jù)。

關(guān)鍵詞：林木， 菌根真菌， 森林碳匯

自19世紀(jì)80年代第一次工業(yè)革命以來(lái)，大氣中溫室氣體含量顯著升高，森林的破壞及污染物的排放不斷影響著地球上各生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定性，截至目前，全球平均氣溫已經(jīng)增加1.1℃[1]，這不僅導(dǎo)致了嚴(yán)峻的環(huán)境問(wèn)題，而且引發(fā)了經(jīng)濟(jì)問(wèn)題和安全問(wèn)題，嚴(yán)重威脅到了人類(lèi)的生存。如何有效控制大氣中CO2含量，減緩溫室效應(yīng)，已成為國(guó)際社會(huì)的焦點(diǎn)問(wèn)題。從世界范圍來(lái)看，土壤和植物封存的碳是大氣層中碳含量的3倍，而森林儲(chǔ)存的碳占其中45%[2]，是陸地生態(tài)系統(tǒng)中最大的碳庫(kù)，具有極強(qiáng)的碳匯能力。2006 ～ 2015年，全球森林吸收了超過(guò)1/4的全球碳排放，而毀林和森林退化造成的碳排放也占了世界總排放的1/10[3]。森林碳匯包含了森林植物生物量碳和土壤有機(jī)碳，是削減大氣中二氧化碳濃度的最佳選擇，提升林業(yè)碳匯功能已成為實(shí)現(xiàn)中國(guó)“碳達(dá)峰、碳中和”戰(zhàn)略目標(biāo)的一個(gè)重要手段和途徑。

菌根真菌（Mycorrhizal fungi）是土壤真菌與高等植物根系在生理、生態(tài)和繁殖上長(zhǎng)期共存的共生體。據(jù)研究，85%的陸生植物在其部分或全部生命階段與菌根關(guān)聯(lián)[4]。菌根真菌與林木的相互作用在森林生態(tài)系統(tǒng)中十分常見(jiàn)，而既有的研究多集中在對(duì)菌根真菌促進(jìn)土壤生態(tài)系統(tǒng)碳元素循環(huán)、促進(jìn)林木生長(zhǎng)發(fā)育及菌根真菌自身的碳匯功能上，并未指出菌根真菌與林業(yè)碳匯的直接關(guān)系，將菌根真菌與林業(yè)碳匯相結(jié)合的實(shí)踐研究尚未開(kāi)展。本文基于當(dāng)前國(guó)內(nèi)外研究成果，具體闡述菌根真菌影響林業(yè)碳匯和促進(jìn)森林生態(tài)系統(tǒng)碳循環(huán)的作用，以期為后續(xù)菌根真菌相關(guān)機(jī)制的研究及菌根真菌在碳中和事業(yè)上的實(shí)際應(yīng)用提供參考。

1 菌根真菌在森林碳匯中的復(fù)雜作用

1.1菌根真菌對(duì)森林生態(tài)系統(tǒng)碳循環(huán)的影響機(jī)理

森林生態(tài)系統(tǒng)碳循環(huán)一般分為輸入、固定和輸出三類(lèi)過(guò)程，植物通過(guò)光合作用將大氣中的CO2轉(zhuǎn)化為有機(jī)物，一部分產(chǎn)物用于自身生長(zhǎng)，一部分通過(guò)根系輸入到土壤中，還有一部分通過(guò)呼吸作用返回大氣，植物凋落物和分泌物中的一部分繼續(xù)被微生物分解，以CO2的形式釋放到大氣中，另一部分在土壤微生物的作用下形成有機(jī)質(zhì)固存在土壤中[5]（圖1）。菌根真菌是地球上最早出現(xiàn)的植物和真菌形成的共生體，通常根據(jù)菌根的解剖特點(diǎn)和植物類(lèi)群，將菌根分為外生菌根（Ectomycorrhizas， ECM）、叢枝菌根（Arbuscular mycorrhizas， AM）和內(nèi)外生菌根（Ectoendo mycorrhizas， EEM）、蘭科菌根（Orchid mycorrhizas， OM）、歐石楠菌根（Ericoid mycorrhizas， ERM）、水晶蘭類(lèi)菌根（Monotropoid mycorrhizas， MM）和漿果鵑類(lèi)菌根（Arbutoid mycorrhizas， ARM）[6]等7種。森林中的大部分樹(shù)種均可與土壤中的真菌形成菌根，植物將自身合成的碳水化合物提供給菌根真菌作為碳源。

菌根真菌能夠與林木根系密切連結(jié)，一方面吸取供宿主植物體營(yíng)養(yǎng)，供其自身生長(zhǎng)發(fā)育，另一方面從土壤中吸收宿主所需的營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)，促進(jìn)宿主生長(zhǎng)發(fā)育，并使地上植株和地下生物直接或間接相互作用，共同參與全球生態(tài)系統(tǒng)內(nèi)的能量流動(dòng)、物質(zhì)循環(huán)和信息傳遞[7]，是有機(jī)碳從植物運(yùn)輸?shù)酵寥乐械闹匾d體[8]。因此，菌根是地下生態(tài)過(guò)程的重要驅(qū)動(dòng)力，能夠通過(guò)改變林木形態(tài)結(jié)構(gòu)、體內(nèi)元素含量、根系微生物區(qū)系，促進(jìn)林木對(duì)水分、養(yǎng)分的吸收及提高林木體內(nèi)酶的活性和次生物質(zhì)含量等，促進(jìn)森林碳匯輸入、輸出及穩(wěn)定性。

1.2菌根真菌促進(jìn)森林土壤碳循環(huán)

研究表明，與非菌根植物相比，菌根植物將更多的碳（3%～36%）分配給地下部分[9]，菌根真菌對(duì)森林土壤中碳輸入的直接影響表現(xiàn)在菌根真菌的生物量和根系分泌物上，而菌根的根系和菌絲分泌物被認(rèn)為是植物光合作用產(chǎn)物進(jìn)入土壤的主要途徑[10]。其小分子分泌物中的碳可占植被凈初級(jí)生產(chǎn)的2%～17%[11]，這些小分子化合物能夠改變根際微生物群落結(jié)構(gòu)，影響土壤有機(jī)質(zhì)的分解。另外，叢枝菌根分泌的球囊霉素也是土壤碳庫(kù)的一部分。球囊霉素本身含有高達(dá)30%～60%的碳，是土壤中的重要碳源，能夠固定土壤中的重金屬，提高植物的抗重金屬毒害能力[12]。有研究表明，在熱帶土壤中，球囊霉素含量平均為3.94mg·cm-3，占土壤有機(jī)碳庫(kù)的3.2%[13]，而在美國(guó)夏威夷的熱帶森林，土壤中球囊霉素的含量超過(guò)60mg·cm-3，占土壤有機(jī)碳庫(kù)的含量最高可達(dá)5%[14]。菌根真菌對(duì)森林土壤碳輸入的影響還間接表現(xiàn)在影響凋落物的性質(zhì)方面，Kilpel?inen等[15]對(duì)同種植株分別設(shè)置接種叢枝菌根真菌、外生菌根真菌和不接種真菌的試驗(yàn)處理，結(jié)果表明接種菌根真菌能夠提高樹(shù)苗比葉面積和比根長(zhǎng)，而較大比葉面積和養(yǎng)分含量的凋落物的質(zhì)量較高，更容易分解。另外，叢枝和外生菌根的菌絲與根系相比含有更高的幾丁質(zhì)[16]，能夠增加土壤碳輸入，促進(jìn)土壤碳的累積。

菌根真菌對(duì)森林土壤碳排放的影響主要體現(xiàn)在植物地下部分的自養(yǎng)呼吸和土壤有機(jī)碳的分解上，土壤中儲(chǔ)存了1500Pg～2400Pg （1Pg=1015g），是陸地生態(tài)系統(tǒng)最大的碳庫(kù)，研究表明，來(lái)自土壤的碳排放是植被碳排放的2倍左右[17]，森林土壤的CO2排放是陸地生態(tài)系統(tǒng)重要的碳通量，在全球碳平衡中起到至關(guān)重要的作用。研究表明，植物光合作用固定的很大一部分碳會(huì)轉(zhuǎn)移到植物根系或者其他地下微生物中[18]，最終轉(zhuǎn)化為有機(jī)質(zhì)存儲(chǔ)于土壤中。而不同類(lèi)型菌根真菌對(duì)于養(yǎng)分獲取具有不同策略，可能會(huì)影響到土壤碳循環(huán)中的土壤碳累積、有機(jī)碳分解和根系分泌物等諸多過(guò)程。因此，更多人意識(shí)到菌根真菌對(duì)土壤碳循環(huán)的重要影響，例如，Iversen 等[19]在森林生態(tài)系統(tǒng)開(kāi)展為期11年的 FACE （Free Air Carbon Enrichment） 實(shí)驗(yàn)，發(fā)現(xiàn)土壤有機(jī)碳庫(kù)的增加主要是由于細(xì)根生物量的輸入導(dǎo)致的。Lu等[20]通過(guò)整合分析的手段也發(fā)現(xiàn)氮添加會(huì)使地上、地下生物量和土壤有機(jī)碳均增加，但土壤有機(jī)碳對(duì)氮添加的響應(yīng)僅與地下生物量的影響相關(guān)。

盡管森林土壤碳排放主要由菌根真菌等微生物參與，但關(guān)于菌根真菌對(duì)森林土壤碳排放影響過(guò)程的相關(guān)研究依然并不多見(jiàn)。目前，根據(jù)根系、菌絲、土壤微生物群落組成及其結(jié)構(gòu)，能夠?qū)⒕婢挠绊戇^(guò)程分為兩類(lèi)，一是不同的植物根系和菌絲對(duì)土壤碳排放的影響[21]，二是不同林地土壤微生物群落對(duì)碳排放的影響，二者具體體現(xiàn)為菌根類(lèi)型的不同會(huì)導(dǎo)致根系分泌物的種類(lèi)和分泌速率有所不同，進(jìn)而影響土壤碳過(guò)程[22]。由于不同菌根真菌侵入根系形成的細(xì)根性狀、附屬結(jié)構(gòu)有所差異，可能導(dǎo)致各自對(duì)資源吸收運(yùn)輸策略的差異。但研究大多集中于單個(gè)樣點(diǎn)的多個(gè)不同菌根類(lèi)型樹(shù)種，沒(méi)有考慮樹(shù)種之間的差異有可能影響菌根類(lèi)型的效應(yīng)[23]。由于對(duì)森林土壤碳排放的調(diào)控機(jī)制還缺乏深入理解，不同菌根類(lèi)型的差異是否進(jìn)一步影響土壤碳排放過(guò)程，目前還未見(jiàn)具有普適性的研究。

1.3菌根真菌增加森林植被碳儲(chǔ)量

森林植被通過(guò)光合作用固碳與其凋落物碳排放相耦合，構(gòu)成了森林生態(tài)系統(tǒng)完整的碳循環(huán)過(guò)程。大量實(shí)驗(yàn)證明，大多數(shù)植物接種菌根真菌后，植株葉面積增大、葉綠素含量增加、光利用率提高、固碳效率提高、光合產(chǎn)物增多，能夠積累更多的生物量。菌根真菌能夠通過(guò)增加碳水化合物向根系的供應(yīng)，提高土壤中微生物對(duì)碳的周轉(zhuǎn)率，改變菌根真菌群落物種組成[24]，從而提高宿主對(duì)營(yíng)養(yǎng)元素的吸收和利用效率，增強(qiáng)宿主植物光合作用，促進(jìn)林木生長(zhǎng)、碳分配和運(yùn)輸。例如，對(duì)西南樺（Betula alnoides）幼苗混合接種叢枝菌根真菌和外生菌根真菌菌株，使根內(nèi)球囊霉（Glomus intraradices）和摩西球囊霉（Glomus mosseae）菌株與西南樺形成共生體，并比較其接種效應(yīng)，發(fā)現(xiàn)接種兩種真菌的西南樺葉綠素含量及葉綠素?zé)晒鈪?shù)顯著增加，凈光合速率和氣孔導(dǎo)度亦隨之增加[25]。通過(guò)接種外生菌根真菌能夠降低植物的根冠比、比根長(zhǎng)，并減輕植物受到的環(huán)境脅迫，使植物分配更多的光合產(chǎn)物用于葉片，地上部分的生物量增加，提高植物對(duì)空間的競(jìng)爭(zhēng)，獲取更多的光能用于光合作用[26]。可見(jiàn)，菌根真菌與寄主植物共生關(guān)系的親密性和作用力大小在未來(lái)菌根化苗木的培育中應(yīng)充分重視。

2 研究展望

菌根真菌能夠通過(guò)自身的碳匯功能和對(duì)碳循環(huán)的促進(jìn)作用進(jìn)行固碳增匯，對(duì)維持森林生態(tài)系統(tǒng)的平衡和穩(wěn)定有重要作用，同時(shí)也在森林生態(tài)系統(tǒng)的龐大功能中扮演多重角色，有重要的碳匯潛力和不可低估的潛在貢獻(xiàn)。近年來(lái)，聚焦于菌根真菌對(duì)于生態(tài)系統(tǒng)碳循環(huán)的影響機(jī)制，我國(guó)對(duì)于林木菌根真菌的研究取得了較大進(jìn)展，但是目前的研究仍然缺乏關(guān)于菌根真菌碳匯作用的定量評(píng)估，森林碳匯與菌根真菌之間的協(xié)同機(jī)制的研究也尚未深入。因此，未來(lái)的研究應(yīng)重點(diǎn)關(guān)注菌根真菌與森林碳匯之間的協(xié)同機(jī)制，分析菌根真菌與森林植物和微生物之間的協(xié)同作用，從而最大限度地增加森林碳匯，并加強(qiáng)對(duì)其定量影響的研究，以全面評(píng)估其影響。此外，還需要將菌根真菌如何響應(yīng)森林生態(tài)系統(tǒng)的環(huán)境變化，及怎樣支持和維持森林碳匯的過(guò)程等問(wèn)題研究透徹。最后，還應(yīng)針對(duì)不同地域的菌根真菌群落結(jié)構(gòu)和功能，研究菌根真菌種群在森林中的分布特征，分析它們對(duì)森林碳匯的貢獻(xiàn)情況，以更好地理解它們的生態(tài)意義，并從中發(fā)現(xiàn)更多的可以增加森林碳匯的機(jī)制，從而指導(dǎo)森林碳匯管理。

菌根真菌是森林中重要的碳匯物種，它們?yōu)樯痔峁┐罅康奶即鎯?chǔ)和匯聚服務(wù)，發(fā)展前景極其樂(lè)觀(guān)，而當(dāng)前值得討論的是，是否有必要將菌根真菌生物量引入森林碳匯指標(biāo)，由于目前仍缺乏對(duì)菌根真菌碳匯作用的定量評(píng)估，將菌根真菌生物量引入森林碳匯指標(biāo)可能會(huì)改變?cè)谢诮?jīng)濟(jì)學(xué)原理的碳匯評(píng)估標(biāo)準(zhǔn)，影響碳匯量的計(jì)算方法，同時(shí)將是一項(xiàng)龐大的系統(tǒng)工程，但也會(huì)讓碳匯評(píng)估機(jī)制更加精細(xì)和科學(xué)，提高碳匯評(píng)估的可信度和準(zhǔn)確度。利用菌根真菌生物量作為指標(biāo)進(jìn)行森林碳匯評(píng)估可以采用根系及土壤樣本分析的方法，測(cè)量森林中的菌根密度、侵染率和菌根真菌種類(lèi)，根據(jù)森林中菌根真菌的種類(lèi)及特性，制定不同的菌根真菌碳匯計(jì)算模型，并將菌根真菌的侵染率、數(shù)量和密度等指標(biāo)納入考慮，以更準(zhǔn)確地衡量菌根真菌的碳匯服務(wù)價(jià)值。

在當(dāng)前碳達(dá)峰與碳中和的背景下，充分利用菌根真菌的固碳能力是實(shí)現(xiàn)碳中和的重要途徑之一，確定菌根真菌作用的普適性，深化區(qū)域尺度、多樹(shù)種的研究是森林碳匯研究趨勢(shì)的必然，不僅對(duì)未來(lái)準(zhǔn)確預(yù)測(cè)森林碳動(dòng)態(tài)、提高森林碳匯能力提供理論基礎(chǔ)和科學(xué)依據(jù)，同時(shí)還可以改善森林碳匯指標(biāo)的可操作性，增加森林碳匯的可靠性，從而為碳中和提供更多可靠的碳匯資源，也會(huì)為未來(lái)森林生態(tài)學(xué)的相關(guān)系統(tǒng)性研究奠定深厚基礎(chǔ)。

參考文獻(xiàn)

[1]IPCC. Climate change 2022： impacts， adaptation， and vulnerability. Contribution of Working Group II to the sixth assessment report of the intergovernmental panel on climate change [R]. Cambridge， UK and New York， NY， USA： Cambridge University Press， 2022： 44-152.

[2]Read D J， Beerling D J， Cannell M，et al．The role of land carbon sinks in mitigating global climate change[J]. The Royal Society， 2001.

[3]Qurc L E， Andrew R M， Canadell J G， et al. Global carbon budget 2016[J]. Earth System Science Data， 2016， 7（1）： 47-85.

[4]Harley J L. The significance of mycorrhiza[J]. Mycological Research， 1989， 92（2）： 129-139.

[5]駱亦其， 夏建陽(yáng). 陸地碳循環(huán)的動(dòng)態(tài)非平衡假說(shuō)[J]. 生物多樣性， 2020， 28（11）：1405-1416.

[6]Brundrett M C， Tedersoo L. Evolutionary history of mycorrhizal symbioses and global host plant diversity[J]. The New Phytologist， 2018， 220（4）： 1108-1115.

[7]Hodge A， Fitter R H. Substantial nitrogen acquisition by arbuscular mycorrhizal fungi from organic material has implications for N cycling[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America， 2010， 107（31）： 13754-13759.

[8]Pl S， Cb R， Ostle N， et al. Rapid turnover of hyphae of mycorrhizal fungi determined by AMS microanalysis of C-14[J]. Science， 2003， 300（5622）： 1138-1140.

[9]Rillig M C， Ramsey P W， Morris S， et al. Glomalin， an arbuscular-mycorrhizal fungal soil protein， responds to land-use change[J]. Plant amp; Soil， 2003， 253（2）： 293-299.

[10]Kuzyakoy Y. Factors affecting rhizosphere priming effects[J]. Journal of Plant Nutrition amp; Soil Science， 2010， 165（4）： 66-70.

[11]Yin H， Wheeler E， Phillips R P. Root-induced changes in nutrient cycling in forests depend on exudation rates[J]. Soil Biology amp; Biochemistry， 2014， 78： 213-221.

[12]Suzanne W S， Melanie D J， Daniel M D. Carbon and Nutrient Fluxes Within and Between Mycorrhizal Plants [J]. Ecological Studies， 2003， 157（2）： 34-61.

[13]Lovelock C E， Wright S F， Clark D A， et al. Soil stocks of glomalin produced by arbuscular mycorrhizal fungi across a tropical rain forest landscape[J]. The Journal of ecology， 2004. 92（2）： 278-287.

[14]Dilmukhametova E， Egerton-Warburtin L. The contribution of arbuscular mycorrhizal fungi to soil carbon pools in restored urban grasslands[C]. 95th ESA Annual Convention 2010.

[15]Kilpelainen J， Barbero-Lopze A， Adamczyk B， et al. Morphological and ecophysiological root and leaf traits in ectomycorrhizal， arbuscular-mycorrhizal and non-mycorrhizal Alnus incana seedlings[J]. Plant and Soil， 2019， 436（1-2）： 283-297.

[16]Hungate L. Mycorrhizl controls on belowground litter quality [J]. Ecology， 2003， 84（9）： 2302-2312.

[17]Friedlingstein P， O'sullivan M， Jones M W， et al. Global Carbon Budget 2020 [J]. Earth System Science Data， 2020， 12： 3269-3340.

[18]Heinemeyer A， Hartlry I P， Evans S P， et al. Forest soil CO2 flux： uncovering the contribution and environmental responses of ectomycorrhizas[J]. Global Change Biology， 2007， 13（8）：1786-1797.

[19]Iversen C M， Keller J K， Garten C T， et al. Soil carbon and nitrogen cycling and storage throughout the soil profile in a sweetgum plantation after 11 years of CO2-enrichment[J]. Global Change Biology， 2012， 18（5）： 1684-1697.

[20]Lu M， Zhou X， Luo Y， et al. Minor stimulation of soil carbon storage by nitrogen addition： A meta-analysis[J]. Agriculture Ecosystems and Environment， 2011，140 （1-2）： 234-244.

[21]Frey S D. Mycorrhizal Fungi as Mediators of Soil Organic Matter Dynamics[J]. Annual Review of Ecology， Evolution， and Systematics， 2019， 50（1）： 237-259.

[22]Cheeke T E， Phillips R P， Brzostek E R， et al. Dominant mycorrhizal association of trees alters carbon and nutrient cycling by selecting for microbial groups with distinct enzyme function[J]. New Phytologist， 2017， 214（1）： 432-442.

[23]Ji C， Luo Y， Jan V， et al. A keystone microbial enzyme for nitrogen control of soil carbon storage[J]. Science Advances， 2018， 4（8）. DOI： 10.1126/sciadv.aaq1689.

[24]Wu Q S， You G L， Yan L. Plant growth and tissue sucrose metabolism in the system of trifoliate orange and arbuscular mycorrhizal fungi-ScienceDirect[J]. Scientia Horticulturae， 2015， 181： 189-193.

[25]鄒慧， 王春勝， 曾杰. 西南樺幼苗接種叢枝菌根真菌的生長(zhǎng)與光合生理響應(yīng)[J]. 熱帶亞熱帶植物學(xué)報(bào)， 2018， 26（4）： 383-390.

[26]Fan J W， Du Y L， Turner N C， et al. Changes in root morphology and physiology to limited phosphorus and moisture in a locally-selected cultivar and an introduced cultivar of Medicago sativa L. growing in alkaline soil[J]. Plant and Soil， 2015， 392（1-2）： 215-226.