孟海江 陳 蕾 王 剛 張 劍

不同形式運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人運(yùn)動(dòng)皮層突觸可塑性的差異：來自TMS的研究證據(jù)*

孟海江1陳 蕾1王 剛1張 劍2

(1安慶師范大學(xué)體育學(xué)院, 安徽 安慶 246133) (2上海體育大學(xué)心理學(xué)院, 上海 200438)

盡管研究發(fā)現(xiàn)運(yùn)動(dòng)鍛煉會(huì)導(dǎo)致大腦運(yùn)動(dòng)皮層可塑性改變, 但對(duì)不同形式運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人初級(jí)運(yùn)動(dòng)皮層突觸可塑性變化的差異性卻知之甚少。研究采用經(jīng)顱磁刺激技術(shù), 橫向比較了乒乓球鍛煉老年人、太極拳鍛煉老年人和久坐老年人在配對(duì)聯(lián)合刺激(PAS25)前、后動(dòng)作誘發(fā)電位和短時(shí)程皮層內(nèi)抑制的變化。結(jié)果發(fā)現(xiàn), 經(jīng)常參與乒乓球和太極拳運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人PAS25后的動(dòng)作誘發(fā)電位振幅持續(xù)增強(qiáng), 且乒乓球鍛煉老年人增強(qiáng)的幅度顯著高于太極拳鍛煉老年人。三組老年人PAS25后各個(gè)時(shí)間點(diǎn)的短時(shí)程皮層內(nèi)抑制均沒有差異性。提示不同形式運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人初級(jí)運(yùn)動(dòng)皮層突觸可塑性增強(qiáng)存在運(yùn)動(dòng)項(xiàng)目差異性。

運(yùn)動(dòng)鍛煉, 老年人, 經(jīng)顱磁刺激, 動(dòng)作誘發(fā)電位, 運(yùn)動(dòng)皮層

1 前言

與大腦認(rèn)知功能一樣, 伴隨著年齡增長(zhǎng), 老年人的動(dòng)作控制能力逐漸衰退(Ward, 2006), 并干擾著日常生活, 甚至影響?yīng)毩⑸钅芰?。人腦運(yùn)動(dòng)皮層在運(yùn)動(dòng)控制中起著主要作用, 運(yùn)動(dòng)皮層突觸可塑性受損為動(dòng)作控制能力退化提供了理論解釋(Morgante et al., 2006; Okano et al., 2015)。運(yùn)動(dòng)皮層有效的神經(jīng)激活是人類迅速和穩(wěn)定地完成外部運(yùn)動(dòng)行為的前提, 但是運(yùn)動(dòng)皮層神經(jīng)激活水平會(huì)隨著年齡的增長(zhǎng)而出現(xiàn)不同程度的下降(Ni et al., 2015)。因此, 對(duì)老年人動(dòng)作控制能力的認(rèn)識(shí)離不開對(duì)大腦運(yùn)動(dòng)皮層突觸可塑性的研究。人類運(yùn)動(dòng)皮層能夠發(fā)生短暫或持續(xù)的可塑性變化, 最廣為人知的大腦皮層可塑性神經(jīng)機(jī)制是長(zhǎng)時(shí)程增強(qiáng)(long term potential, LTP)和長(zhǎng)時(shí)程抑制(Malenka & Bear, 2004)。帕金森病患者的腦可塑性研究表明, 帕金森病患者的運(yùn)動(dòng)障礙與運(yùn)動(dòng)皮層突觸可塑性受損有關(guān), 主要體現(xiàn)在運(yùn)動(dòng)皮層類似LTP效應(yīng)減弱(Morgante et al., 2006)。對(duì)優(yōu)秀運(yùn)動(dòng)員的研究發(fā)現(xiàn), 他們對(duì)運(yùn)動(dòng)技能精確控制與運(yùn)動(dòng)皮層類似LTP效應(yīng)增強(qiáng)密切相關(guān)(Okano et al., 2015)。

人類大腦具有極強(qiáng)的可塑性, 其結(jié)構(gòu)和功能隨著環(huán)境的變化而產(chǎn)生適應(yīng)性的改變(Pascual-Leone et al., 2005)。最近越來越多研究發(fā)現(xiàn), 大腦可塑性變化可能與運(yùn)動(dòng)鍛煉也有關(guān), 比如, 運(yùn)動(dòng)鍛煉能夠增加灰質(zhì)體積和白質(zhì)完整性(白學(xué)軍等, 2020; 吳殷等, 2015), 并對(duì)內(nèi)在的大腦網(wǎng)絡(luò)神經(jīng)可塑性和連接性產(chǎn)生積極影響(Erickson & Kramer, 2009; Rogge et al., 2018)。盡管已有研究發(fā)現(xiàn)了運(yùn)動(dòng)鍛煉對(duì)大腦結(jié)構(gòu)和功能的積極效應(yīng), 但是人們對(duì)經(jīng)常參與不同形式運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人初級(jí)運(yùn)動(dòng)皮層(primary motor cortex, M1)突觸可塑性變化的差異卻知之甚少。M1是對(duì)運(yùn)動(dòng)行為輸出和運(yùn)動(dòng)行為控制至關(guān)重要的腦區(qū), 它是在不斷變化的環(huán)境中通過皮層內(nèi)興奮環(huán)路和抑制環(huán)路的平衡和相互作用調(diào)節(jié)神經(jīng)可塑性和最終運(yùn)動(dòng)輸出(Ni et al., 2011)。因此, 采用經(jīng)顱磁刺激技術(shù)(transcranial magnetic stimulation, TMS)探討經(jīng)常參與不同形式運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人運(yùn)動(dòng)皮層興奮性和皮層內(nèi)抑制的變化可能對(duì)我們深入了解規(guī)律運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人神經(jīng)可塑性變化特征以及與運(yùn)動(dòng)控制能力關(guān)系具有重要意義。

長(zhǎng)期運(yùn)動(dòng)后動(dòng)作誘發(fā)電位(motor evoked potential, MEP)振幅增加可能與突觸可塑性增強(qiáng)有關(guān), 也可能與皮層內(nèi)神經(jīng)元結(jié)構(gòu)的功能性改變、運(yùn)動(dòng)神經(jīng)元募集個(gè)數(shù)以及運(yùn)動(dòng)神經(jīng)元放電率增長(zhǎng)等有關(guān)(Jones, 2000; Daoudal & Debanne, 2003)。為了排除上述其它因素的影響且更純粹考察不同形式運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人運(yùn)動(dòng)皮層突觸可塑性的差異, 低頻的、非侵入式的配對(duì)聯(lián)合刺激(paired associative stimulation, PAS)將是一種誘發(fā)人類M1發(fā)生突觸可塑性變化的較佳技術(shù)。研究表明(Stefan et al., 2000), PAS能夠改變M1中特定區(qū)域突觸效能, 突觸效能變化與LTP或長(zhǎng)時(shí)程抑制有相似的特征, 故稱PAS誘發(fā)人類M1發(fā)生類似于LTP或長(zhǎng)時(shí)程抑制的突觸可塑性。外周正中神經(jīng)給予一個(gè)電刺激, 間隔25 ms之后, 再給予對(duì)側(cè)M1的手部肌肉表征區(qū)域一個(gè)TMS,這兩種刺激大約同時(shí)到達(dá)M1, 可以誘發(fā)運(yùn)動(dòng)皮層興奮性持續(xù)增強(qiáng), 該范式被稱為PAS25。單脈沖TMS以足夠的刺激強(qiáng)度刺激M1時(shí), 能夠在目標(biāo)肌肉記錄到反映皮層興奮性水平的MEP (Hallett, 2007)。雙脈沖TMS能夠用于測(cè)試M1的皮層內(nèi)抑制性環(huán)路。當(dāng)一個(gè)閾下的條件刺激與一個(gè)緊跟著的閾上測(cè)試刺激之間的時(shí)間間隔為1～5 ms時(shí), 運(yùn)動(dòng)皮層內(nèi)能夠誘發(fā)出短時(shí)程皮層內(nèi)抑制(short interval intracortical inhibition, SICI)。SICI是研究M1的皮層內(nèi)環(huán)路最常用的方法, 代表M1的主要抑制性環(huán)路(Kujirai et al., 1993)。

為了探討不同形式運(yùn)動(dòng)鍛煉對(duì)老年人M1的突觸可塑性, 本研究篩選出經(jīng)常參與乒乓球運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人、經(jīng)常參與太極拳運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人和長(zhǎng)期久坐老年人作為調(diào)查對(duì)象。三個(gè)組別的設(shè)置主要基于以下原因：1)考慮到PAS25誘發(fā)人類M1突觸可塑性變化效應(yīng)特定于拇短展肌(abductor pollicis brevis, APB)的皮層表征區(qū)(Stefan et al., 2000), 以及采用TMS技術(shù)考察M1突觸可塑性變化只能通過手部特定肌肉記錄的MEP進(jìn)行評(píng)價(jià), 研究中經(jīng)常參與運(yùn)動(dòng)鍛煉的調(diào)查對(duì)象主要選取乒乓球運(yùn)動(dòng)鍛煉或太極拳運(yùn)動(dòng)鍛煉的老年人。乒乓球運(yùn)動(dòng)主要使用手部小肌肉群(比如APB、第一背側(cè)骨間肌等)的參與實(shí)現(xiàn)動(dòng)作的精細(xì)控制, 或搓或削, 或打或拉(戴雯等, 2017), 而太極拳運(yùn)動(dòng)則需要這些手部小肌肉的力量、靈活性和協(xié)調(diào)性完成握捏、按壓、托起、鉗緊等精細(xì)動(dòng)作, 以上這些動(dòng)作的重復(fù)將會(huì)引起參與運(yùn)動(dòng)肌肉的皮層表征區(qū)發(fā)生特異性功能變化; 2)最近一項(xiàng)研究表明, 不同形式運(yùn)動(dòng)鍛煉的身心效益差別較大(Chekroud et al., 2018)。僅僅從乒乓球運(yùn)動(dòng)的身心效益推及到整個(gè)體育運(yùn)動(dòng)顯得證據(jù)不足, 對(duì)多種運(yùn)動(dòng)鍛煉方式的身心效益進(jìn)行比較的研究可能更加有價(jià)值(Milkman et al., 2021)。因此,本研究中增加一個(gè)非球類運(yùn)動(dòng)組(太極拳組)作為對(duì)照, 擬探討不同形式的運(yùn)動(dòng)鍛煉對(duì)老年人M1突觸可塑性的差異。

基于此, 研究提出了2個(gè)假設(shè)：1)與久坐老年人相比, 經(jīng)常參與乒乓球或太極拳運(yùn)動(dòng)鍛煉的老年人手部肌肉APB的運(yùn)動(dòng)皮層表征區(qū)突觸可塑性增強(qiáng); 2)不同形式運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人的運(yùn)動(dòng)皮層突觸可塑性變化存在差異性。

2 方法

2.1 調(diào)查對(duì)象

54名年齡范圍為60～70歲的健康老年人參加了本研究。所有調(diào)查對(duì)象均為右利手, 并使用Oldfield左右利手偏側(cè)化測(cè)試確認(rèn)。該研究獲得上海體育大學(xué)人類研究倫理委員會(huì)批準(zhǔn)(102772019RT012), 并按照《赫爾辛基宣言》確立的標(biāo)準(zhǔn)進(jìn)行實(shí)驗(yàn)。所有調(diào)查對(duì)象的入選標(biāo)準(zhǔn)和排除標(biāo)準(zhǔn)見表1。

表1 本研究調(diào)查對(duì)象入選標(biāo)準(zhǔn)和排除標(biāo)準(zhǔn)一覽表

在參照國(guó)際體力活動(dòng)量表的基礎(chǔ)上, 本研究自行設(shè)計(jì)了有關(guān)老年人參與乒乓球或太極拳運(yùn)動(dòng)鍛煉以及久坐情況的調(diào)查問卷。問卷包括12個(gè)條目, 主要涉及老年人久坐時(shí)間以及參與乒乓球或太極拳運(yùn)動(dòng)鍛煉的時(shí)間、強(qiáng)度和頻率等, 8位相關(guān)領(lǐng)域?qū)＜以u(píng)價(jià)該問卷內(nèi)容效度較好。為了更準(zhǔn)確地反映出老年人參與運(yùn)動(dòng)鍛煉的程度, 要求老年人長(zhǎng)期專注于閑暇時(shí)間的運(yùn)動(dòng)鍛煉, 重點(diǎn)是具有中等以上強(qiáng)度的乒乓球運(yùn)動(dòng)或太極拳運(yùn)動(dòng)。此外, 沒有調(diào)查對(duì)象報(bào)告長(zhǎng)期專門使用雙手, 比如演奏樂器等。

調(diào)查對(duì)象分組標(biāo)準(zhǔn)是按照參與乒乓球或太極拳運(yùn)動(dòng)鍛煉的運(yùn)動(dòng)時(shí)間、運(yùn)動(dòng)強(qiáng)度、運(yùn)動(dòng)頻率和久坐時(shí)間等來確定。當(dāng)同時(shí)滿足以下4個(gè)條件時(shí), 可將調(diào)查對(duì)象劃為乒乓球運(yùn)動(dòng)鍛煉組(18名)和太極拳運(yùn)動(dòng)鍛煉組(18名)：1)經(jīng)常參與乒乓球或太極拳運(yùn)動(dòng)鍛煉; 2)運(yùn)動(dòng)強(qiáng)度為中等及以上; 3)運(yùn)動(dòng)頻率≥ 3次/每周; 4)運(yùn)動(dòng)時(shí)間≥ 60分鐘/每次。對(duì)于不滿足以上4個(gè)條件且無運(yùn)動(dòng)鍛煉習(xí)慣、久坐時(shí)間≥ 360分鐘/每天(Patterson et al., 2018)的調(diào)查對(duì)象劃為久坐組(18名)。三組調(diào)查對(duì)象平均年齡[(2, 51) = 0.64,= 0.533]、簡(jiǎn)易精神狀態(tài)得分[(2, 51) = 0.31,= 0.736]、教育年限[(2, 51) = 0.68,= 0.513]和性別比例(χ2= 1.04,= 0.595)均無顯著性差異。三組調(diào)查對(duì)象的基本情況見表2。

表2 三組調(diào)查對(duì)象基本情況一覽表(M ± SD)

2.2 實(shí)驗(yàn)設(shè)計(jì)

實(shí)驗(yàn)采用3 (組別) × 4 (時(shí)間點(diǎn))的兩因素混合設(shè)計(jì), 組別(乒乓球鍛煉組、太極拳鍛煉組、久坐組)、時(shí)間點(diǎn)(基線、刺激后0、30、60分鐘)均為自變量, MEP振幅、SICI為因變量。

2.3 經(jīng)顱磁刺激及肌電記錄

兩個(gè)Magstim 200刺激器(Magstim, Whitland, Dyfed, UK)通過一個(gè)BISTIM模塊連接到同一個(gè)“8”字型線圈(每個(gè)線圈外部直徑9.5 cm), 線圈作用于調(diào)查對(duì)象的左側(cè)M1進(jìn)行磁刺激。線圈相切于顱骨, 手柄朝向后方, 并與大腦矢狀面呈45°夾角, 電流流向由后向前。APB受正中神經(jīng)支配且是乒乓球和太極拳運(yùn)動(dòng)的主要參與肌肉, 因此該肌肉被選為目標(biāo)肌肉。右手APB腦部激活的最佳位置用專用筆標(biāo)記作為運(yùn)動(dòng)熱點(diǎn)。TMS刺激右手APB的最佳頭皮位置是通過每次移動(dòng)線圈1 cm直到找到最大的MEP來確定。

直徑9 mm的Ag-AgCl表面電極用于記錄調(diào)查對(duì)象右手APB的表面肌電?；顒?dòng)電極放置在肌腹, 參考電極放在掌指關(guān)節(jié)處, 接地電極放置在右腕處。原始信號(hào)被放大器放大(1000倍)、帶通濾波過濾(20 Hz～2.5 kHz)、由5 kHz的數(shù)字轉(zhuǎn)換接口數(shù)字化(Micro 1401, Cambridge Electronics Design, Cambridge, UK), 并存儲(chǔ)在計(jì)算機(jī)上, 通過Signal 6.0軟件進(jìn)行離線分析。

2.4 配對(duì)聯(lián)合刺激方案

本研究中左側(cè)M1突觸可塑性誘發(fā)采用了Stefan等人(2000)設(shè)計(jì)的PAS范式。PAS25范式是首先在調(diào)查對(duì)象右手腕部的正中神經(jīng)處給予一個(gè)刺激強(qiáng)度相當(dāng)于3倍感覺閾限的電刺激, 25 ms后在左側(cè)M1給予一個(gè)單脈沖TMS (刺激強(qiáng)度為誘發(fā)1 mV MEP時(shí)的強(qiáng)度)。給予PAS25的頻率為0.1 Hz, 總共90次, 持續(xù)時(shí)間為15分鐘。正中神經(jīng)電刺激采用標(biāo)準(zhǔn)的棒電極(負(fù)極近心端), 電刺激設(shè)備為一個(gè)數(shù)字轉(zhuǎn)換的DS7A恒定電流(0.2 ms方波脈沖)刺激器。PAS25范式見圖1。

圖1 兩個(gè)刺激間間隔為25 ms配對(duì)聯(lián)合刺激示意圖

經(jīng)常參與乒乓球運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人、太極拳運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人和久坐老年人均接受PAS25方案刺激, 并在刺激前(基線)、刺激后即刻、30、60分鐘(T0～T60)分別測(cè)量運(yùn)動(dòng)皮層興奮性和抑制性, 探究三組調(diào)查對(duì)象運(yùn)動(dòng)皮層突觸可塑性的變化。所有的實(shí)驗(yàn)都是在下午2點(diǎn)至5點(diǎn)之間進(jìn)行, 以盡量減少皮質(zhì)醇的變化對(duì)突觸可塑性誘發(fā)的影響, 并要求調(diào)查對(duì)象在實(shí)驗(yàn)前(當(dāng)天)不要進(jìn)行運(yùn)動(dòng)鍛煉, 但可以在實(shí)驗(yàn)完成后進(jìn)行運(yùn)動(dòng)鍛煉。

2.5 皮層興奮性和皮層內(nèi)抑制測(cè)量

采用TMS測(cè)量運(yùn)動(dòng)皮層興奮性和皮層內(nèi)抑制的主要參數(shù)包括靜息動(dòng)作閾值(resting motor threshold, RMT)、MEP振幅和SICI。RMT定義為APB放松狀態(tài)下連續(xù)給予10次TMS刺激中至少有5次誘發(fā)的MEP大于50 μV所需的最小的磁刺激強(qiáng)度。1 mV刺激強(qiáng)度為APB放松狀態(tài)下連續(xù)給予10次TMS刺激中有5次誘發(fā)的MEP大于1 mV所需的最小的磁刺激強(qiáng)度。RMT、1 mV強(qiáng)度采用磁刺激器最大輸出功率的百分比表示。

在施加PAS25前, 每個(gè)調(diào)查對(duì)象需要確定誘發(fā)MEP振幅為1 mV所需的磁刺激強(qiáng)度, 并在PAS25后不同時(shí)間點(diǎn)采用該刺激強(qiáng)度測(cè)量MEP振幅, 考察運(yùn)動(dòng)皮層興奮性變化。MEP振幅通過波峰與波谷間值測(cè)量。

對(duì)于SICI, 條件刺激強(qiáng)度設(shè)置為70%RMT, 測(cè)試刺激強(qiáng)度設(shè)置為1 mV, 刺激間間隔為2 ms。測(cè)試刺激強(qiáng)度隨著每個(gè)時(shí)間點(diǎn)需要設(shè)置成為調(diào)整后1 mV。SICI采用配對(duì)脈沖刺激誘發(fā)的MEP振幅占單獨(dú)測(cè)試刺激誘發(fā)的平均MEP振幅的百分比表示, 值<100%表示皮層內(nèi)抑制, 值>100%表示皮層內(nèi)易化。SICI值越大, 表明皮層內(nèi)抑制作用越弱(Kujirai et al., 1993)。

2.6 數(shù)據(jù)分析與處理

采用兩因素重復(fù)測(cè)量方差分析評(píng)價(jià)組別和時(shí)間對(duì)MEP振幅和SICI的影響。如果兩因素方差分析顯示出顯著主效應(yīng)或交互效應(yīng), 采用獨(dú)立樣本檢驗(yàn)進(jìn)行事后多重比較, 考察哪個(gè)時(shí)間點(diǎn)測(cè)量MEP振幅和SICI在三組老年人之間存在差異性。

采用SPSS 17.0統(tǒng)計(jì)軟件(IBM, Armonk, NY, USA)進(jìn)行統(tǒng)計(jì)分析。顯著性水平設(shè)置為< 0.05。結(jié)果用平均數(shù)±標(biāo)準(zhǔn)誤表示。

3 研究結(jié)果

3.1 三組調(diào)查對(duì)象參與運(yùn)動(dòng)鍛煉情況及刺激前基線特征

表3顯示了三組調(diào)查對(duì)象參與閑暇時(shí)間運(yùn)動(dòng)鍛煉情況及刺激前基線特征。乒乓球運(yùn)動(dòng)組和太極拳運(yùn)動(dòng)組在運(yùn)動(dòng)時(shí)間[(34) = 1.01,= 0.32, Cohen's= 0.34, 差異的95% CI為(?11.81, 35.15)]、運(yùn)動(dòng)頻率[(34) = ?1.34,= 0.19, Cohen's= ?0.45, 差異的95% CI為(?1.26, 0.26)]和運(yùn)動(dòng)強(qiáng)度(χ2= 0.12,= 0.729)上均沒有差異性。從三組調(diào)查對(duì)象參與閑暇時(shí)間運(yùn)動(dòng)鍛煉的運(yùn)動(dòng)強(qiáng)度、運(yùn)動(dòng)頻率和每次運(yùn)動(dòng)時(shí)間上看, 久坐組沒有參與乒乓球或太極拳運(yùn)動(dòng)鍛煉的經(jīng)歷, 且每周久坐時(shí)間大于乒乓球運(yùn)動(dòng)組[(34) = ?7.46,< 0.001, Cohen's= ?2.49, 差異的95% CI為(?400.80, ?229.20)]和太極拳運(yùn)動(dòng)組[(34) = ?8.83,< 0.001, Cohen's= ?2.94, 差異的95% CI為(?399.81, ?250.19)]。

表3 三組調(diào)查對(duì)象參與運(yùn)動(dòng)鍛煉情況及刺激前基線特征

注：乒乓球組、太極拳組與久坐組相比,**< 0.001

所有調(diào)查對(duì)象對(duì)TMS無不良反應(yīng)。在施加PAS25之前, 采用TMS測(cè)量的RMT [(2, 51) = 0.76,= 0.474]、誘發(fā)1 mV的MEP振幅所需的刺激強(qiáng)度[(2, 51) = 0.58,= 0.562]、感覺閾值[(2, 51) = 0.79,= 0.46]等在乒乓球組老年人、太極拳組老年人和久坐組老年人之間沒有差異性。

3.2 不同形式運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人運(yùn)動(dòng)皮層興奮性的差異

圖2顯示的是以一名久坐老年人、一名太極拳運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人和一名乒乓球運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人為例在PAS25前、PAS25后即刻、30分鐘、60分鐘的平均MEP振幅。對(duì)于久坐老年人, PAS25后右側(cè)APB記錄的MEP有微小變化。相比之下, 經(jīng)常參與乒乓球或太極拳運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人在PAS25后即刻、30分鐘和60分鐘三個(gè)時(shí)間點(diǎn)MEP都有顯著增大。

圖3顯示了乒乓球運(yùn)動(dòng)鍛煉組、太極拳運(yùn)動(dòng)鍛煉組和久坐組老年人PAS25前、后右側(cè)APB記錄的平均MEP振幅變化。兩因素重復(fù)測(cè)量方差分析表明, 組別主效應(yīng)[(2, 51) = 17.76,< 0.001]、時(shí)間主效應(yīng)[(3, 153) = 5.11,= 0.002]以及組別和時(shí)間的交互效應(yīng)非常顯著[(6, 153) = 4.64,< 0.001]。事后多重比較的分析結(jié)果表明, 經(jīng)常參與乒乓球(T0～T60:< 0.001)或太極拳(T0:= 0.037; T30:= 0.012)運(yùn)動(dòng)鍛煉的老年人在PAS25后的平均MEP振幅顯著高于久坐組老年人, 而經(jīng)常參與乒乓球運(yùn)動(dòng)鍛煉的老年人在PAS25后的平均MEP振幅顯著高于太極拳運(yùn)動(dòng)鍛煉的老年人(T0:= 0.043; T30:= 0.043; T60:= 0.001)。

圖2 一名久坐老年人和兩名不同形式運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人在PAS25前、后的平均MEP振幅

圖3 乒乓球組、太極拳組和久坐組老年人PAS25前、后平均MEP振幅的變化

注：乒乓球組與太極拳組相比,*< 0.05,**< 0.01; 太極拳組與久坐組相比,#< 0.05。

3.3 不同形式運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人短時(shí)程皮層內(nèi)抑制的差異

圖4顯示了乒乓球運(yùn)動(dòng)鍛煉組、太極拳運(yùn)動(dòng)鍛煉組和久坐組老年人PAS25前、后SICI的變化。兩因素的重復(fù)測(cè)量方差分析顯示, 時(shí)間主效應(yīng)[(3, 150) = 1.64,= 0.189]、組別主效應(yīng)[(2, 50) = 2.38,= 0.103]以及組別和時(shí)間的交互效應(yīng)均不顯著[(6, 150) = 1.09,= 0.371]。

圖4 乒乓球組、太極拳組和久坐組老年人PAS25前、后SICI變化

4 討論

本研究主要采用TMS技術(shù), 比較了經(jīng)常參與乒乓球運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人、經(jīng)常參與太極拳運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人和久坐老年人在PAS25前、后運(yùn)動(dòng)皮層興奮性和皮層內(nèi)抑制的變化, 以探討經(jīng)常參與不同形式運(yùn)動(dòng)鍛煉對(duì)老年人M1突觸可塑性的差異。與假設(shè)一致的是, 經(jīng)常參與乒乓球或太極拳運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人相比于久坐老年人, 運(yùn)動(dòng)皮層興奮性發(fā)生了顯著變化, 主要表現(xiàn)為PAS25在運(yùn)動(dòng)皮層特定區(qū)域誘發(fā)的MEP振幅顯著增強(qiáng), 且增強(qiáng)的持續(xù)時(shí)間大于30分鐘。同時(shí), 研究還發(fā)現(xiàn), 經(jīng)常參與乒乓球運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人PAS25后MEP振幅增強(qiáng)幅度顯著大于太極拳運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人?；诖? 我們認(rèn)為, 以上這些變化反映了對(duì)長(zhǎng)期規(guī)律運(yùn)動(dòng)鍛煉的適應(yīng), 且這種適應(yīng)性變化存在運(yùn)動(dòng)項(xiàng)目差異性。

4.1 不同形式運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人運(yùn)動(dòng)皮層興奮性的差異

長(zhǎng)期運(yùn)動(dòng)能夠誘發(fā)人類大腦皮質(zhì)功能性重組。有關(guān)神經(jīng)影像學(xué)研究表明, 經(jīng)過長(zhǎng)期的運(yùn)動(dòng)訓(xùn)練, 優(yōu)秀的籃球運(yùn)動(dòng)員在觀察和預(yù)測(cè)罰球時(shí), 他們的下頂葉和下額葉額下回的激活水平比那些預(yù)測(cè)能力更強(qiáng)的新手要高(Wu et al., 2013)。TMS研究表明, 長(zhǎng)期運(yùn)動(dòng)訓(xùn)練能夠促進(jìn)運(yùn)動(dòng)皮層的興奮性增強(qiáng)(Maruyama et al., 2008)。本研究也發(fā)現(xiàn), 經(jīng)常參與乒乓球或太極拳運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人目標(biāo)肌肉APB記錄的MEP振幅顯著高于久坐老年人。這一結(jié)果說明, 經(jīng)常參與規(guī)律運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人的運(yùn)動(dòng)皮層興奮性更強(qiáng), 皮質(zhì)內(nèi)神經(jīng)元募集水平更高, 預(yù)示了長(zhǎng)期規(guī)律運(yùn)動(dòng)鍛煉所造成的老年人皮層可塑性變化主要體現(xiàn)在M1功能上的重組。

在本研究中, 久坐組和乒乓球組、太極拳組老年人在年齡、性別、受教育年限和認(rèn)知狀況等方面均相匹配(見表2), 但根據(jù)自行設(shè)計(jì)的運(yùn)動(dòng)鍛煉情況及久坐情況調(diào)查問卷的調(diào)查結(jié)果可以發(fā)現(xiàn), 久坐組與乒乓球組、太極拳組老年人在運(yùn)動(dòng)強(qiáng)度、運(yùn)動(dòng)頻率、每次運(yùn)動(dòng)持續(xù)時(shí)間以及久坐時(shí)間上均存在顯著差異性?；谝陨辖Y(jié)果, 我們認(rèn)為經(jīng)常參與乒乓球或太極拳運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人運(yùn)動(dòng)皮層特定區(qū)域興奮性增強(qiáng)可能與長(zhǎng)期運(yùn)動(dòng)鍛煉有關(guān)。已有研究表明, 長(zhǎng)期運(yùn)動(dòng)鍛煉能夠增加M1的血流量和神經(jīng)營(yíng)養(yǎng)因子, 為神經(jīng)元的存活和分化提供了一個(gè)更加有利的神經(jīng)環(huán)境(Vaynman & Gomez-Pinilla, 2005; Adkins et al., 2006)。因此, 隨著長(zhǎng)期規(guī)律運(yùn)動(dòng)鍛煉, 改善的大腦皮層環(huán)境可能促進(jìn)M1內(nèi)神經(jīng)元的存活和神經(jīng)密度增加, 從而導(dǎo)致那些長(zhǎng)期參與運(yùn)動(dòng)鍛煉的個(gè)體皮質(zhì)脊髓功能和興奮性的改變。

長(zhǎng)期運(yùn)動(dòng)鍛煉可以在人類皮質(zhì)脊髓和脊髓運(yùn)動(dòng)神經(jīng)元中產(chǎn)生功能適應(yīng)。比如, 高水平網(wǎng)球運(yùn)動(dòng)員參與運(yùn)動(dòng)的肌肉記錄的MEP振幅顯著增大(Pearce et al., 2000); 長(zhǎng)期演奏器樂的音樂家的運(yùn)動(dòng)皮層興奮性更高(Rosenkranz et al., 2007)。以上這些皮層興奮性的變化都是在參與運(yùn)動(dòng)的主動(dòng)肌群上進(jìn)行了評(píng)估, 體現(xiàn)出了運(yùn)動(dòng)肌肉在 M1表征區(qū)對(duì)特定任務(wù)的適應(yīng)性?；谝陨系挠^點(diǎn), 在本研究中, 我們選擇的調(diào)查對(duì)象的鍛煉項(xiàng)目為乒乓球和太極拳, 這些項(xiàng)目在我國(guó)有著深厚的群眾基礎(chǔ), 是適合老年人參與的健身活動(dòng)。另一方面, 乒乓球技術(shù)關(guān)鍵在于腕關(guān)節(jié)連接的小臂和手指瞬時(shí)發(fā)力, 從而實(shí)現(xiàn)擊球的快和準(zhǔn)以及球路多變(戴雯等, 2017; Iino & Kojima, 2011), 而太極拳需要綜合運(yùn)用手指、手腕部肌肉的力量、靈活性和協(xié)調(diào)性, 從而達(dá)到攻守兼?zhèn)?、?nèi)外兼修的目的。APB受腕關(guān)節(jié)和大拇指支配, 是乒乓球和太極拳運(yùn)動(dòng)模式中的主動(dòng)肌肉, 為我們探討特定的運(yùn)動(dòng)項(xiàng)目誘發(fā)與運(yùn)動(dòng)任務(wù)相關(guān)的神經(jīng)可塑性提供了機(jī)會(huì)。本研究發(fā)現(xiàn), 經(jīng)常參與乒乓球運(yùn)動(dòng)鍛煉和太極拳運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人APB的運(yùn)動(dòng)皮層表征區(qū)興奮性均顯著增強(qiáng), 再次證實(shí)了參與運(yùn)動(dòng)的肌肉在M1表征區(qū)興奮性變化對(duì)特定任務(wù)適應(yīng)性的觀點(diǎn)。參與乒乓球或太極拳運(yùn)動(dòng)的老年人經(jīng)過長(zhǎng)期運(yùn)動(dòng)鍛煉, 運(yùn)動(dòng)肌肉的功能將會(huì)增強(qiáng), 這些肌肉在M1表征區(qū)域的興奮性也相應(yīng)增強(qiáng), 以適應(yīng)特定任務(wù)需求。

更有趣的發(fā)現(xiàn)是, 相對(duì)于太極拳運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人, 經(jīng)常參與乒乓球運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人APB的運(yùn)動(dòng)皮層表征區(qū)興奮性更強(qiáng)。這一研究結(jié)果從神經(jīng)電生理(基于TMS技術(shù))的角度再次支持了不同形式運(yùn)動(dòng)鍛煉的身心效益差別較大(Chekroud et al., 2018)的研究結(jié)論。在乒乓球和太極拳運(yùn)動(dòng)鍛煉過程中, 對(duì)手部肌肉APB的使用頻率、使用強(qiáng)度的不同可能是導(dǎo)致這一結(jié)果的主要原因：乒乓球需要頻繁地使用APB發(fā)力、控制球拍和球的運(yùn)動(dòng)方向, 以實(shí)現(xiàn)球路多變、快速和準(zhǔn)確的進(jìn)攻, 對(duì)APB的力量控制、使用頻率的要求相對(duì)較高, 而太極拳注重慢、柔、緩、圓, 需要APB和手部其它小肌肉群協(xié)同完成精細(xì)的手勢(shì)和各種動(dòng)作, 對(duì)APB的使用相對(duì)較少且強(qiáng)度較低。

此外, 長(zhǎng)期專門使用雙手習(xí)慣可能對(duì)結(jié)果也有潛在的影響。首先, 在研究設(shè)計(jì)中, 我們已經(jīng)排除了既有長(zhǎng)期專門使用雙手(比如演奏樂器)又有乒乓球或太極拳運(yùn)動(dòng)鍛煉習(xí)慣的調(diào)查對(duì)象。其次, 乒乓球運(yùn)動(dòng)和太極拳運(yùn)動(dòng)對(duì)雙手使用情況截然不同, 乒乓球運(yùn)動(dòng)大部分的活動(dòng)在于單手, 而太極拳運(yùn)動(dòng)則雙手均有使用?；谶@一事實(shí), 可能有一種推測(cè), 乒乓球運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人特定皮層區(qū)域興奮性強(qiáng)于太極拳運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人可能是由于太極拳運(yùn)動(dòng)中左手使用阻礙了右手使用誘發(fā)的M1興奮性增強(qiáng)。然而, 事實(shí)并非如此, 已有大量TMS研究證據(jù)表明, 單側(cè)手部肌肉激活增強(qiáng)同側(cè)M1的興奮性(Muellbacher et al., 2000; Stinear et al., 2001; Morishita et al., 2011)。因此, 我們的研究認(rèn)為, 長(zhǎng)期專門使用雙手習(xí)慣對(duì)結(jié)果潛在影響的可能性較小。

長(zhǎng)期運(yùn)動(dòng)老年人的皮層興奮性增強(qiáng)可能有利于外部動(dòng)作控制。已有研究認(rèn)為, MEP振幅的增加可能與大腦運(yùn)動(dòng)皮層突觸連接增強(qiáng)有關(guān)。長(zhǎng)期運(yùn)動(dòng)老年人MEP振幅的持續(xù)增加意味著運(yùn)動(dòng)皮層內(nèi)突觸連接的加強(qiáng), 突觸連接的增強(qiáng)在一定程度上可以加速大腦對(duì)運(yùn)動(dòng)信息的編碼以及對(duì)相關(guān)技能的提取, 幫助個(gè)體在復(fù)雜多變的環(huán)境下更加快速和準(zhǔn)確地做出所需要的運(yùn)動(dòng)反應(yīng), 從而更精確地控制運(yùn)動(dòng)技能(戴雯等, 2017)。由此可見, 運(yùn)動(dòng)皮層有效的神經(jīng)連接可能是長(zhǎng)期運(yùn)動(dòng)老年人迅速和穩(wěn)定地完成外部運(yùn)動(dòng)行為的基礎(chǔ)。同時(shí), 我們的研究結(jié)果可能為長(zhǎng)期運(yùn)動(dòng)老年人的動(dòng)作控制能力優(yōu)于久坐老年人提供了神經(jīng)生理的解釋。

4.2 經(jīng)常參與運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人運(yùn)動(dòng)皮層突觸可塑性增強(qiáng)

配對(duì)聯(lián)合刺激是神經(jīng)生理學(xué)研究中誘發(fā)人類大腦皮層神經(jīng)可塑性變化的常用方法(Stefan et al., 2000; Cirillo et al., 2009)。以往的研究表明, 施加在運(yùn)動(dòng)皮層的PAS25能夠誘發(fā)皮層興奮性的持續(xù)增強(qiáng), 且持續(xù)增強(qiáng)時(shí)間大約為30～60分鐘, 這種興奮性的增加被認(rèn)為主要反映了人類M1發(fā)生類似于LTP的突觸可塑性變化(Stefan et al., 2000)。在本研究中, 我們的結(jié)果表明, PAS25在長(zhǎng)期參與乒乓球或太極拳運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人的運(yùn)動(dòng)皮層誘發(fā)的皮層興奮性持續(xù)增強(qiáng), 提示了這種興奮性持續(xù)增強(qiáng)可能是因?yàn)檫\(yùn)動(dòng)皮層發(fā)生了類似于LTP效應(yīng)的突觸可塑性變化。人腦運(yùn)動(dòng)皮層突觸可塑性變化在運(yùn)動(dòng)控制中起著重要作用, 這一認(rèn)識(shí)已經(jīng)得到了大量研究證據(jù)支撐。比如, 帕金森病患者的運(yùn)動(dòng)障礙與運(yùn)動(dòng)皮層發(fā)生類似LTP效應(yīng)減弱有關(guān)(Morgante et al., 2006), 而優(yōu)秀運(yùn)動(dòng)員對(duì)運(yùn)動(dòng)技能精確控制與運(yùn)動(dòng)皮層發(fā)生類似LTP效應(yīng)增強(qiáng)密切相關(guān)(Okano et al., 2015)。由此可見, 長(zhǎng)期運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人運(yùn)動(dòng)皮層發(fā)生類似LTP效應(yīng)的增強(qiáng)可能為他們?cè)陂L(zhǎng)期運(yùn)動(dòng)鍛煉過程中較好完成動(dòng)作技能提供了生理保障。

皮層內(nèi)抑制在運(yùn)動(dòng)皮層興奮性和可塑性調(diào)節(jié)過程中起著至關(guān)重要作用(Ni et al., 2014)。藥理學(xué)研究表明, SICI是由γ-氨基丁酸A受體介導(dǎo)的(Di Lazzaro et al., 2005)。對(duì)人類進(jìn)行藥理研究發(fā)現(xiàn), 增強(qiáng)γ-氨基丁酸A受體傳遞的安定降低了PAS25誘發(fā)的運(yùn)動(dòng)皮層可塑性(Heidegger et al., 2010)。非藥理手段的TMS技術(shù)研究也表明, γ-氨基丁酸A受體調(diào)節(jié)的SICI阻礙了PAS25誘發(fā)的運(yùn)動(dòng)皮層可塑性(Elahi et al., 2012)。基于以上研究結(jié)果, PAS25方案誘發(fā)乒乓球運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人、太極拳運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人和久坐老年人運(yùn)動(dòng)皮層可塑性的差異性可能與SICI有關(guān)。然而, 在本研究中, 我們考察了經(jīng)常參與運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人(乒乓球組和太極拳組)和久坐老年人的SICI變化情況, 結(jié)果發(fā)現(xiàn), 三組老年人的SICI在不同時(shí)間點(diǎn)并沒有差異性。我們推測(cè), γ-氨基丁酸A受體調(diào)節(jié)的抑制環(huán)路的變化并不是PAS25誘導(dǎo)經(jīng)常參與運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人運(yùn)動(dòng)皮層突觸可塑性增強(qiáng)的唯一原因, 可能還存在與其它皮層內(nèi)環(huán)路的相互調(diào)節(jié)作用, 最終決定了運(yùn)動(dòng)皮層的輸出, 這一推測(cè)有待進(jìn)一步實(shí)驗(yàn)驗(yàn)證。

本研究采用橫斷面的研究設(shè)計(jì)考察經(jīng)常參與乒乓球或太極拳運(yùn)動(dòng)鍛煉對(duì)老年人運(yùn)動(dòng)皮層突觸的可塑性, 可能存在一些潛在混雜因素影響PAS25方案在運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人的運(yùn)動(dòng)皮層誘發(fā)的皮層興奮性增強(qiáng)。首先, 經(jīng)常參與乒乓球運(yùn)動(dòng)鍛煉或太極拳運(yùn)動(dòng)鍛煉老年人相比于久坐老年人的運(yùn)動(dòng)皮層突觸可塑性增強(qiáng)可能與受試者年齡、對(duì)程序的關(guān)注程度以及實(shí)驗(yàn)時(shí)間等因素有關(guān)。然而, 在本研究中, 這些相關(guān)干擾因素在久坐和經(jīng)常運(yùn)動(dòng)鍛煉的老年人之間是相似的。因此, 我們排除了這些因素影響我們研究結(jié)果的可能性。其次, 近期的運(yùn)動(dòng)鍛煉情況。已經(jīng)確定的是, 當(dāng)聚焦于同一肌肉群時(shí), 先前的運(yùn)動(dòng)學(xué)習(xí)會(huì)與隨后的PAS25誘導(dǎo)的可塑性產(chǎn)生內(nèi)穩(wěn)態(tài)的相互作用(Ziemann et al., 2004; Stefan et al., 2006), 但目前尚不清楚近期運(yùn)動(dòng)肢體活動(dòng)是否會(huì)與對(duì)運(yùn)動(dòng)肌肉皮層表征區(qū)進(jìn)行的PAS25誘發(fā)可塑性產(chǎn)生體內(nèi)平衡作用。由于大量研究證實(shí)PAS25誘發(fā)運(yùn)動(dòng)皮層突觸可塑性效應(yīng)持續(xù)時(shí)間較短, 且實(shí)驗(yàn)前已經(jīng)告知調(diào)查對(duì)象實(shí)驗(yàn)當(dāng)天不能進(jìn)行運(yùn)動(dòng)鍛煉, 我們認(rèn)為, 這一因素的作用效應(yīng)可能很小, 不會(huì)影響到我們的研究結(jié)果。

5 結(jié)論

經(jīng)常參與乒乓球或太極拳運(yùn)動(dòng)鍛煉能夠誘發(fā)老年人初級(jí)運(yùn)動(dòng)皮層興奮性的持續(xù)增強(qiáng), 且這種增強(qiáng)效應(yīng)存在運(yùn)動(dòng)項(xiàng)目差異性。運(yùn)動(dòng)皮層突觸可塑性增強(qiáng)可能對(duì)老年人運(yùn)動(dòng)鍛煉過程中技能獲得和促進(jìn)起著重要作用。

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Differences in motor cortex synaptic plasticity associated with two forms of exercise in older adults: Evidence from TMS studies

MENG Haijiang1, CHEN Lei1, WANG Gang1, ZHANG Jian2

(1School of Sports, Anqing Normal University, Anqing 246133, China)(2Department of Psychology, Shanghai University of Sport, Shanghai 200438, China)

Although studies have found that exercise can lead to changes in the plasticity of the motor cortex, little is known about the changes in primary motor cortex synaptic plasticity associated with different forms of exercise among older adults. The purpose of this study was to compare the differences in motor cortex synaptic plasticity associated with a small hand muscle among older adults who regularly participated in table tennis or tai chi or who were sedentary.

Based on inclusion/exclusion criteria and their answers to a self-reported questionnaire, 54 older adults (60～70 years) were selected who often participated in table tennis (= 18) or tai chi (= 18) exercise or who were sedentary (= 18). The target muscle was the abductor pollicis brevis of the right hand. Motor cortex synaptic plasticity associated with the abductor pollicis brevis muscle was induced by a paired combination of peripheral nerve electrical stimulation and transcranial magnetic stimulation with an interval of 25 ms (PAS25). Single-pulse and double-pulse transcranial magnetic stimulation was applied to the left primary motor cortex to measure changes in motor evoked potentials (MEPs) and short-interval intracortical inhibition recorded in the abductor pollicis brevis muscle before and after PAS25, to compare the differences in primary motor cortex synaptic plasticity among the three groups.

The results showed that mean MEP amplitudes immediately and 30 and 60 min after PAS25 in the table tennis group were significantly higher than those in sedentary group; mean MEP amplitudes immediately and 30 min after PAS25 in the tai chi group were significantly higher than those in the sedentary group; and mean MEP amplitudes immediately and 30 and 60 min after PAS25 in the table tennis group were significantly higher than those in the tai chi group. There were no differences in the short-interval intracortical inhibition at any time point after PAS25 among the three groups.

These results indicated that regular participation in table tennis or tai chi can induce a sustained increase in primary motor cortex excitability in older adults and that there are differences in primary motor cortex synaptic plasticity in older adults associated with different forms of exercise. These results suggest that increased synaptic plasticity in the motor cortex may play an important role in the acquisition and promotion of motor skills during exercise in older adults.

physical exercise, older adults, transcranial magnetic stimulation, motor evoked potential, motor cortex

B845; B849:G804

https://doi.org/10.3724/SP.J.1041.2023.01653

2021-09-24

*安徽省哲學(xué)社會(huì)科學(xué)規(guī)劃項(xiàng)目(AHSKY2018D58)。

孟海江, E-mail: mhaijiang@163.com