馬玲玲, 楊世福, 林釗凱, 唐旭利

土壤氨基糖及影響其積累的因素綜述

馬玲玲1,2,3, 楊世福1,2,3, 林釗凱4, 唐旭利1,3,*

1. 中國(guó)科學(xué)院華南植物園, 廣州 510650 2. 中國(guó)科學(xué)院大學(xué), 北京 100049 3. 中國(guó)科學(xué)院退化生態(tài)系統(tǒng)植被恢復(fù)與管理重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 廣州 510650 4. 華南農(nóng)業(yè)大學(xué)林學(xué)與風(fēng)景園林學(xué)院, 廣州 510640

微生物殘留物是陸地生態(tài)系統(tǒng)土壤有機(jī)碳(soil organic carbon, SOC)的主要來(lái)源之一, 其在土壤中的積累動(dòng)態(tài)強(qiáng)烈影響著土壤碳庫(kù)的周轉(zhuǎn)。土壤氨基糖(soil amino sugars, ASs)作為目前已知的表征微生物殘留物的生物標(biāo)志物, 由于微生物異源性和穩(wěn)定性, 通常被用來(lái)建立微生物群落與生態(tài)系統(tǒng)物質(zhì)循環(huán)之間的聯(lián)系?；仡櫫税被亲鳛槲⑸餁埩粑镏笜?biāo)的原因與應(yīng)用, 通過(guò)簡(jiǎn)單比較多種微生物生物量指標(biāo), 加深對(duì)微生物殘留物指標(biāo)的理解。并且基于現(xiàn)有研究, 總結(jié)出土壤氨基糖積累因素的相關(guān)研究進(jìn)展, 指出將來(lái)的研究應(yīng)在關(guān)注微生物殘留物多因素影響積累機(jī)制的同時(shí), 擴(kuò)大研究范圍, 以期為未來(lái)全球氣候變化等情況下更精確的碳匯估算、更科學(xué)的農(nóng)業(yè)耕作、森林管護(hù)等工作提供有效的理論依據(jù)。

氨基糖; 土壤碳庫(kù); 土壤結(jié)構(gòu); 微生物過(guò)程; 微生物殘?bào)w

0 前言

土壤是陸地生態(tài)系統(tǒng)最大的碳庫(kù), 碳儲(chǔ)量為植被的3—4倍, 其碳庫(kù)的輕微變化都可能對(duì)大氣CO2造成巨大的影響[1]。土壤碳庫(kù)也是地球生命物質(zhì)的基礎(chǔ)[2], 但是土壤碳庫(kù)來(lái)源寬泛、成分復(fù)雜, 限制了人們對(duì)其進(jìn)一步了解。微生物是土壤的重要組分, 被認(rèn)為是土壤物質(zhì)循環(huán)的關(guān)鍵調(diào)節(jié)者[3]。土壤中的異養(yǎng)微生物群落通過(guò)消耗環(huán)境中的有機(jī)質(zhì)獲得能量和營(yíng)養(yǎng), 維持正常的生命活動(dòng), 得到自身的生長(zhǎng)繁殖。與此同時(shí), 大量的微生物殘?bào)w和微生物分泌物以穩(wěn)定的非活性有機(jī)物質(zhì)形態(tài)在土壤中持續(xù)積累, 并在生態(tài)系統(tǒng)固碳等方面發(fā)揮著重要的生態(tài)功能[4–5]。Liang 等(2017)基于微生物群落在土壤碳封存中扮演的角色提出了“微生物碳泵(microbial carbon pump, MCP)”的概念, 并結(jié)合微生物分泌物在土壤中的進(jìn)一步固存, 將微生物來(lái)源物質(zhì)在土壤有機(jī)質(zhì)(soil organic matter, SOM)長(zhǎng)期形成中的積累過(guò)程定義為“埋葬效應(yīng)”, 這使我們關(guān)注到植物源碳通過(guò)微生物途徑的轉(zhuǎn)化過(guò)程, 并且需要重新審視微生物在土壤碳穩(wěn)定方面的貢獻(xiàn)[6]。

傳統(tǒng)的碳循環(huán)模型(如CENTURY 等[7]), 將微生物納入活性碳庫(kù)(liable soil carbon pool)。與惰性碳庫(kù)(passive soil carbon pool)相比, 活性碳庫(kù)具有周轉(zhuǎn)時(shí)間短、代謝旺盛的特點(diǎn), 并且由于微生物進(jìn)行異養(yǎng)呼吸消耗大量的碳, 因此長(zhǎng)期以來(lái)學(xué)術(shù)界都認(rèn)為微生物在有機(jī)碳累積方面貢獻(xiàn)甚微。近年來(lái), 隨著研究方法的發(fā)展和微生物殘留物指標(biāo)的應(yīng)用, 越來(lái)越多的學(xué)者開始關(guān)注到了微生物殘留物指標(biāo)在評(píng)估土壤碳庫(kù)組成、質(zhì)量和動(dòng)態(tài)變化中扮演的角色。有研究證明, 相比于僅占土壤有機(jī)碳庫(kù)1%—5%左右的微生物生物量碳[7], 土壤微生物代謝產(chǎn)物及殘?bào)w可以達(dá)到近40倍的微生物生物量, 貢獻(xiàn)近50%的可提取有機(jī)碳組分、近80%的土壤有機(jī)氮[8–9]。大量研究表明, 微生物殘?bào)w是構(gòu)成土壤碳庫(kù)的重要組分, 加深土壤中微生物殘?bào)w的研究對(duì)理解土壤碳庫(kù)復(fù)雜動(dòng)態(tài)日趨重要[10–14]。目前微生物介導(dǎo)碳穩(wěn)定的機(jī)理尚不明確, 還存在如何定量評(píng)估微生物維持土壤碳穩(wěn)定性的作用、微生物殘留物是否形成穩(wěn)定性碳組分等關(guān)鍵問(wèn)題尚未解決。利用生物標(biāo)志物手段開展微生物殘?bào)w的相關(guān)研究, 是目前常用的有效做法, 該方法的應(yīng)用也將對(duì)上述問(wèn)題的解決提供強(qiáng)有力的推動(dòng)作用。鑒于微生物殘留物在生態(tài)學(xué)中的研究因研究對(duì)象不同而較為分散, 缺乏規(guī)律性的研究結(jié)果。本文選擇氨基糖作為微生物殘留物生物標(biāo)志物, 介紹其來(lái)源與應(yīng)用, 并通過(guò)比較多種微生物生物量研究手段加深對(duì)微生物殘留物指標(biāo)的認(rèn)識(shí)。同時(shí), 為厘清微生物殘?bào)w和穩(wěn)定碳庫(kù)的關(guān)系, 試圖總結(jié)當(dāng)前國(guó)內(nèi)外對(duì)土壤氨基糖控制因素的研究前沿, 并對(duì)未來(lái)的研究方向提出幾點(diǎn)建議和展望, 期望以此來(lái)推動(dòng)微生物殘?bào)w和土壤氨基糖等概念在生態(tài)系統(tǒng)物質(zhì)循環(huán)等方面研究的發(fā)展。

1 氨基糖作為微生物殘留物的生物標(biāo)志物

1.1 氨基糖作為微生物殘留物生物標(biāo)志物的原因與應(yīng)用

完整的活性微生物細(xì)胞通常由細(xì)胞壁、細(xì)胞膜、細(xì)胞質(zhì)和細(xì)胞核(或DNA 的集中區(qū)域)構(gòu)成(圖1)[15]。在革蘭氏陽(yáng)性菌、革蘭氏陰性菌、真菌和古菌中, 細(xì)胞結(jié)構(gòu)組成各不相同, 目前生態(tài)環(huán)境領(lǐng)域通常利用不同微生物細(xì)胞組分或結(jié)構(gòu)的差異, 達(dá)到區(qū)分環(huán)境中微生物群落組成的目的。常用的環(huán)境基因組測(cè)序方法就是根據(jù)環(huán)境中DNA、RNA 等遺傳物質(zhì)組成的差異分析反映微生物群落組成、結(jié)構(gòu)或代謝狀況[16]。微生物的生物膜結(jié)構(gòu)也存在差異性。細(xì)菌的細(xì)胞質(zhì)膜由磷脂(占20%—30%)和蛋白質(zhì)(占50%—70%)組成, 真菌細(xì)胞質(zhì)膜除了具有與原核細(xì)胞類似的構(gòu)造和功能外, 含特有的麥角甾醇, 在磷脂和脂肪酸種類上也存在物種特異性。麥角甾醇和磷脂脂肪酸在微生物死亡后快速降解, 利用磷脂脂肪酸和麥角甾醇可以作為活性微生物量的指示標(biāo)志物。微生物細(xì)胞壁結(jié)構(gòu)和組成在不同微生物類群中也存在差異。除少數(shù)不含細(xì)胞壁的細(xì)菌外, 多數(shù)細(xì)菌的細(xì)胞壁都是位于胞外緊貼胞膜的一層無(wú)色透明、堅(jiān)韌而有彈性的結(jié)構(gòu), 基本骨架由肽聚糖構(gòu)成。肽聚糖分子由肽和聚糖兩部分組成, 肽有四肽尾和肽橋兩種, 聚糖則由N-乙酰胞壁酸(N-acetyl muramic acid, NAM)和N-乙酰葡糖胺(N-acetyl-Glucosamine, NAG)相互間隔連接而成。除了肽聚糖以外, 細(xì)胞壁結(jié)構(gòu)中還含有脂多糖、磷脂和多種蛋白組分, 革蘭氏陽(yáng)性菌細(xì)胞壁中還含有磷壁酸。古菌的細(xì)胞壁由多糖(由N-乙酰葡糖胺和N-乙酰塔羅糖胺糖醛酸以β-1,3糖苷鍵交替間接成的假肽聚糖)、糖蛋白或蛋白質(zhì)構(gòu)成。真菌細(xì)胞壁的主要成分為多糖, 另外有少量的蛋白質(zhì)和脂質(zhì)。不同真菌細(xì)胞壁中的多糖種類不同(表1), 低等真菌中以纖維素為主, 酵母菌以葡聚糖為主, 高等陸生真菌則以幾丁質(zhì)(由N-乙酰-葡糖胺通過(guò)β-1,4-糖苷鍵組成的大分子聚合物)為主[15,17]。與其他大分子物質(zhì)不同的是, 細(xì)胞壁組分中的肽聚糖和幾丁質(zhì)可以相對(duì)穩(wěn)定的在土壤中積累, 構(gòu)成土壤碳庫(kù)的重要組分[8]。當(dāng)微生物死亡后, 細(xì)胞破碎, 除細(xì)胞壁以外的大多數(shù)細(xì)胞物質(zhì)不穩(wěn)定, 在土壤中滯留的時(shí)間很短, 釋放到環(huán)境中后很快被降解。相比而言, 堅(jiān)硬而富有彈性、大小相對(duì)均勻的細(xì)胞壁碎片則可以通過(guò)附著在礦物表面或被土壤團(tuán)聚結(jié)構(gòu)包裹等留存在土壤中, 構(gòu)成土壤中的微生物殘留物或微生物殘?bào)w(microbial remains or microbial residues)[5]。

鑒于土壤物質(zhì)的復(fù)雜性, 目前運(yùn)用微生物標(biāo)志物(microbial biomarker)的手段區(qū)分土壤黑箱中微生物殘?bào)w的分子構(gòu)成和其他來(lái)源物質(zhì)的分子結(jié)構(gòu)是常用的有效手段[18]。土壤中的氨基糖(amino sugars, ASs)正是表征微生物殘留物的生物標(biāo)志物。氨基糖是細(xì)胞壁肽聚糖和幾丁質(zhì)的基本組成單位, 廣泛存在于土壤真菌、細(xì)菌以及一些土壤低等動(dòng)物(節(jié)肢動(dòng)物)中, 但不存在于植物細(xì)胞的組分[19–20]。自然界氨基糖種類多樣, 通過(guò)氣相色譜法或液相色譜法, 可以定量的分析出土壤中的四種氨基糖, 包括葡糖胺(Glucosamine, GluN)、胞壁酸(Muramic acid, MurN)、半乳糖胺(Galactosamine, GalN)和甘露糖胺(Manno-samine, ManN)(圖2)[13–14,21]。其中, 葡糖胺是葡萄糖第2位碳上的羥基被氨基取代后的氨基單糖, 是真菌細(xì)胞壁中幾丁質(zhì)、殼多糖的基本組成單位[22–23], 在細(xì)菌肽聚糖中也發(fā)現(xiàn)以2:1的摩爾比與胞壁酸結(jié)合[24–25]。細(xì)菌肽聚糖是胞壁酸目前已知的唯一起源, 胞壁酸發(fā)生乙酰基化反應(yīng), 生成 N-乙酰胞壁酸(N-acetyl muramic acid), 進(jìn)而構(gòu)成細(xì)菌細(xì)胞壁中肽聚糖的基本骨架[26]。半乳糖胺在土壤中含量豐富, 目前在真菌[27]、細(xì)菌[28]和古菌[29]中均有發(fā)現(xiàn)[30]。甘露糖胺來(lái)源廣泛, 由于在土壤中含量較低而研究較少[14,31–32]。在多數(shù)研究中, 將測(cè)得的四種氨基糖的加和作為氨基糖總量。研究表明, 氨基糖占土壤有機(jī)氮組分的5%—12%, 構(gòu)成有機(jī)碳組分的2%[33–34], 經(jīng)過(guò)土壤物理隔離或礦質(zhì)吸附后可以減小土壤有機(jī)組分的周轉(zhuǎn)率, 導(dǎo)致該部分殘留物在土壤中持續(xù)存在[35–36]。在多數(shù)生態(tài)領(lǐng)域研究中, 將葡糖胺和胞壁酸作為主要研究對(duì)象, 用二者的比值指示真細(xì)菌殘留物比例, 也有少數(shù)學(xué)者嘗試確定他們的轉(zhuǎn)化系數(shù), 使之更便于計(jì)量微生物殘?bào)w在土壤中的貢獻(xiàn)[37]。

1.2 多種微生物生物量研究手段的比較

目前測(cè)定土壤中微生物生物量的方法很多, 主要原理是基于細(xì)胞組成成分的不同, 通過(guò)測(cè)定特定微生物成分來(lái)計(jì)算微生物生物量。常用的方法有基因測(cè)序法、氯仿熏蒸法、三磷酸腺苷法、磷脂脂肪酸法(PLFAs)、麥角甾醇法等, 但是多數(shù)方法都是基于活性微生物生物量展開。氯仿熏蒸法是目前最普遍的微生物生物量測(cè)定方法。經(jīng)氯仿熏蒸后, 微生物細(xì)胞內(nèi)容物釋放到土壤, 導(dǎo)致土壤可提取碳氮等物質(zhì)增加, 進(jìn)而計(jì)算出活性微生物量碳氮。該方法可以同時(shí)計(jì)算出微生物生物量碳、氮、磷和硫等多種物質(zhì), 與同位素研究相結(jié)合, 則可以進(jìn)一步研究環(huán)境中的物質(zhì)循環(huán)轉(zhuǎn)化[38], 但是無(wú)法區(qū)分不同微生物類群的貢獻(xiàn)。磷脂脂肪酸方法(PLFAs)利用不同磷脂代表不同的微生物類群, 可以計(jì)算出微生物的總量和群落組成。盡管如此, 由于土壤活性微生物群落易受采樣點(diǎn)底物變化和環(huán)境異質(zhì)性影響, 還是有不少學(xué)者建議, 最好同時(shí)采用以上兩種方法, 以便驗(yàn)證測(cè)定結(jié)果的準(zhǔn)確性。

圖1 原核和真核微生物細(xì)胞結(jié)構(gòu)圖[15]

Figure 1 The structure of prokaryotic and eukaryotic cells[15]

表1 不同分類地位真菌的細(xì)胞壁多糖[17]

圖2 幾種主要的氨基糖單體及其同分異構(gòu)體[36]

Figure 2 Several major amino sugar monomers and isomers[36]

活性微生物參與土壤碳氮循環(huán), 可以逐步將易分解底物分解、加工甚至衍生成穩(wěn)定含碳化合物, 因此, 相比易受環(huán)境影響的瞬時(shí)活性微生物指標(biāo),不斷積累的微生物殘留物更能有效指示微生物對(duì)物質(zhì)循環(huán)的貢獻(xiàn)[6]。在研究活躍的土壤根際微生物時(shí), 采用氯仿熏蒸、麥角甾醇和氨基糖方法同時(shí)測(cè)定, 發(fā)現(xiàn)近50%的土壤有機(jī)質(zhì)由死亡細(xì)菌真菌的殘留物組成, 而活體微生物指標(biāo)僅占6%[37]。也有分析表明, 表層土壤中的氨基糖可以比PLFAs含量高3—64倍[10]。另外, 氨基糖指標(biāo)在區(qū)別出來(lái)自于微生物的土壤碳組分的同時(shí), 還能對(duì)來(lái)自細(xì)菌和真菌的微生物殘留物加以區(qū)分, 這對(duì)于理解微生物群落結(jié)構(gòu)在物質(zhì)循環(huán)中的作用、預(yù)測(cè)土壤生物群落對(duì)全球變化的響應(yīng)至關(guān)重要。

2 影響土壤氨基糖積累的因素分析

盡管微生物殘?bào)w具有相對(duì)穩(wěn)定的結(jié)構(gòu), 可以在土壤中累積, 成為土壤有機(jī)組分, 但由于其分子組成含有大量的碳氮, 在一定情況下可以作為微生物可利用碳源、氮源而被分解吸收。因此, 土壤中以氨基糖為代表的微生物殘?bào)w庫(kù)并非呈直線累積的趨勢(shì), 與其他土壤碳庫(kù)形態(tài)一樣, 氨基糖在土壤中的積累和周轉(zhuǎn)取決于其輸入和輸出之間的動(dòng)態(tài)變化。微生物的生長(zhǎng)繁殖直接決定氨基糖的輸入, 盡管輸入到土壤中的微生物殘留物具有一定的抗分解性, 且易于受到環(huán)境中的物理或化學(xué)保護(hù), 但是仍不可避免會(huì)被微生物代謝分解和再利用。另外, 淋溶作用也會(huì)導(dǎo)致部分ASs從生態(tài)系統(tǒng)中逃逸。因此, 氨基糖在土壤中的積累受多種生物與非生物因素調(diào)控, 其合成與分解平衡由微生物群落主導(dǎo)。任何影響微生物群落活性、種群數(shù)量以及群落結(jié)構(gòu)的因素, 如植被、水熱條件、養(yǎng)分可利用性、土壤物理化學(xué)性質(zhì)等, 都可能以直接或間接的方式對(duì)氨基糖的積累產(chǎn)生影響。在此, 分別從生物和非生物因素的角度, 介紹當(dāng)前土壤氨基糖積累的影響因素研究進(jìn)展。

2.1 生物因素對(duì)土壤氨基糖積累的影響

2.1.1 微生物

有關(guān)氨基糖及其與生物因素的關(guān)系相關(guān)研究多從微生物和植物的角度開展。微生物通過(guò)體外和體內(nèi)兩種途徑將原始分解底物轉(zhuǎn)化為土壤碳。微生物殘?bào)w作為微生物群落對(duì)分解底物的“體內(nèi)作用途徑”產(chǎn)物在土壤中沉積, 直接受到微生物群落狀態(tài)的影響[6]。長(zhǎng)久以來(lái), 微生物群落為應(yīng)對(duì)不同環(huán)境形成了多樣的生活史策略, 通過(guò)自身生長(zhǎng)、資源獲取來(lái)應(yīng)對(duì)環(huán)境脅迫, 對(duì)環(huán)境產(chǎn)生特異性適應(yīng)[39]。在不同的生境中, 受微生物群落結(jié)構(gòu)、種群大小、代謝能力差異的影響, 微生物介導(dǎo)碳周轉(zhuǎn)過(guò)程呈現(xiàn)特異性響應(yīng), 微生物殘?bào)w的積累也因此產(chǎn)生差異。在森林中的研究發(fā)現(xiàn), 土壤微生物殘留物貢獻(xiàn)的差異可以一定程度上反映出微生物優(yōu)勢(shì)類群, 比如, 細(xì)菌殘留物對(duì)闊葉林土壤碳庫(kù)的貢獻(xiàn)大于針葉林, 原因正是受微生物群落對(duì)資源的利用策略的影響, 闊葉林中有更多的細(xì)菌, 導(dǎo)致細(xì)菌殘留物的貢獻(xiàn)增加[24]。微生物殘留物的分解離不開土壤中代謝酶的作用, 研究發(fā)現(xiàn), 在可利用氮含量較低的情況下, 氨基糖總量對(duì)β-N-乙酰氨基葡萄糖苷酶有負(fù)響應(yīng); 對(duì)亮氨酸氨基肽酶有正響應(yīng)。說(shuō)明在微生物可利用氮較低時(shí)氨基糖能作為氮源被利用, 但是相比更易于獲取的氨基酸等氮源, 并不會(huì)被優(yōu)先分解[40]。

2.1.2 植被和凋落物

植物與微生物共同作為生態(tài)系統(tǒng)中活躍的生命主體, 植物生產(chǎn)供給微生物生命活動(dòng)所需的底物和能量, 微生物活動(dòng)幫助植物獲取有益的營(yíng)養(yǎng)元素, 通過(guò)頻繁的物質(zhì)和能量交換, 共同促進(jìn)生態(tài)系統(tǒng)的良性發(fā)展。陸續(xù)有研究表明, 不同的植被類型、植物多樣性以及生物量等均可以對(duì)微生物群落產(chǎn)生重要的影響。比如, 鼎湖山三種典型亞熱帶森林土壤中微生物量呈現(xiàn)季風(fēng)常綠闊葉林>針闊葉混交林>馬尾松林的趨勢(shì), 與3種森林植物多樣性、生產(chǎn)力水平以及與該地區(qū)土壤有機(jī)碳庫(kù)大小的趨勢(shì)一致[41]。井艷麗等比較了落葉松純林和落葉松-赤楊混交林內(nèi)土壤氨基糖的積累狀況, 結(jié)果表明含有固氮樹種赤楊的混交林具有更高的微生物殘留物水平, 且土壤全氮是驅(qū)動(dòng)土壤中氨基糖發(fā)生變化的主要因子。說(shuō)明高的植物多樣性可以提高微生物對(duì)碳的轉(zhuǎn)化, 以微生物殘?bào)w形式“埋葬”更多的碳[42]。Liang 等的實(shí)驗(yàn)室培養(yǎng)結(jié)果也有相似的結(jié)論, 添加不同物種的植物材料對(duì)氨基糖積累的結(jié)果產(chǎn)生差異[43–44]。在地表凋落物的相關(guān)研究中發(fā)現(xiàn), 凋落物層普遍存在更多的氨基糖[10]。不同生態(tài)系統(tǒng)中的凋落物受生產(chǎn)者(植物)自身特性影響呈現(xiàn)巨大的差異, 在分解者(微生物)的轉(zhuǎn)化下, 最終轉(zhuǎn)化為更趨同的普通化合物(如氨基糖等)或其他惰性碳庫(kù)的組分[6,45–48]。因此地表凋落物中活躍的微生物群落受凋落物的數(shù)量和質(zhì)量的強(qiáng)烈影響。王寶榮等研究了在遼東櫟()枯落葉分解過(guò)程中葉際氨基糖等指標(biāo)變化特征, 發(fā)現(xiàn)枯落葉葉際具有高于土壤的氨基糖含量, 隨著枯落葉分解的進(jìn)行, 氨基糖總量上升, 葡糖胺與胞壁酸的比值與枯落葉中C:N的變化趨勢(shì)一致, 反映了隨著凋落物分解過(guò)程中, 凋落物質(zhì)量的變化引起微生物群落結(jié)構(gòu)的變化, 高質(zhì)量的枯落葉對(duì)應(yīng)了更高比例的細(xì)菌群落, 導(dǎo)致更多細(xì)菌殘?bào)w積累[49]。

2.2 非生物因素對(duì)土壤氨基糖積累的影響

2.2.1 水熱條件

通常微生物群落組成及動(dòng)態(tài)受土壤水熱環(huán)境和理化性質(zhì)的強(qiáng)烈影響。作為微生物生命活動(dòng)的產(chǎn)物, 土壤氨基糖的量和質(zhì)也因上述非生物因素不同而異。已有研究對(duì)不同生態(tài)系統(tǒng)中氨基糖與水熱條件、土壤理化性質(zhì)的關(guān)系進(jìn)行了廣泛探討。韓永嬌等采用室內(nèi)培養(yǎng)法研究了葡萄糖與氮肥添加條件下棕壤中不同微生物來(lái)源氨基糖的響應(yīng)[50]。結(jié)果表明, 干濕交替改變了土壤中微生物的群落結(jié)構(gòu), 細(xì)菌殘留物標(biāo)志物胞壁酸的轉(zhuǎn)化更容易受到干濕交替處理的影響。在自然生態(tài)系統(tǒng)中, 關(guān)于土壤碳循環(huán)各個(gè)過(guò)程受到溫度、濕度、土壤水分滲透等影響的研究較多。如土壤水分滲透率是凋落物分解產(chǎn)物從凋落物層輸送到土壤礦質(zhì)層的關(guān)鍵因子[51], 遺憾的是, 目前還沒有相關(guān)文獻(xiàn)關(guān)注到經(jīng)過(guò)淋溶、水分滲透作用下的微生物殘?bào)w碳庫(kù)的變化。微生物殘?bào)w碳庫(kù)在土壤垂直和水平方向上的遷移轉(zhuǎn)化研究尤為重要。已有的土壤氨基糖與水熱條件關(guān)系的研究多集中于區(qū)域尺度上氨基糖隨水熱變化呈現(xiàn)的差異。如北美草原的相關(guān)研究表明, 隨著年平均降雨量的增加, 真菌氨基糖含量呈增加趨勢(shì), 細(xì)菌胞壁酸含量呈下降趨勢(shì)。氨基糖與年均溫呈拋物線關(guān)系, 中溫條件(10—15 ℃)下最高[52]。Xia等通過(guò)中國(guó)東部地區(qū)水稻土中微生物殘?bào)w水平量化研究, 發(fā)現(xiàn)胞壁酸及其對(duì)SOC的貢獻(xiàn)從寒冷干燥地區(qū)向溫暖濕潤(rùn)地區(qū)呈現(xiàn)增加趨勢(shì); 而真菌殘?bào)w水平在不同溫度帶間沒有明顯變化趨勢(shì)。引起變化的主要原因是由溫度和降水主導(dǎo)[11]。目前, 通過(guò)探討環(huán)境因子對(duì)土壤微生物群落、土壤呼吸、凋落物分解等的影響來(lái)闡述土壤有機(jī)碳循環(huán)關(guān)鍵環(huán)節(jié)的研究較多, 而且大部分集中于溫帶地區(qū), 研究對(duì)象以農(nóng)田、草原生態(tài)系統(tǒng)為主[53–55]。相比之下, 鮮有從環(huán)境因子影響微生物殘?bào)w積累和礦化的角度研究土壤碳循環(huán)機(jī)理。未來(lái)隨著全球氣候變化情勢(shì)復(fù)雜, 更深入了解環(huán)境因子對(duì)土壤微生物影響的機(jī)理將有助于預(yù)測(cè)未來(lái)全球變化下生態(tài)系統(tǒng)的碳匯功能走向, 制定更合理的土地利用策略。

2.2.2 土壤物理性質(zhì)

土壤物理性質(zhì)主要包括土壤容重、孔隙狀況、土壤顆粒組成等能夠反映出土壤物理結(jié)構(gòu)、養(yǎng)分水分固持狀況的多項(xiàng)指標(biāo)[56]。近年來(lái)人們?cè)絹?lái)越認(rèn)識(shí)到受物理保護(hù)的土壤有機(jī)質(zhì)在固碳和保持土壤肥力上有重要作用, 對(duì)土壤物理結(jié)構(gòu)的研究升溫[57]。有研究表明小粒徑的黏粒土壤和微團(tuán)聚體中有更多的微生物量、更穩(wěn)定的微生物副產(chǎn)物, 從而存留更多的有機(jī)質(zhì)[58–60]。這是因?yàn)榕c其他土壤組分相比, 黏粒具有更大的比表面積, 能增加對(duì)有機(jī)質(zhì)分子的吸附能力; 土壤微團(tuán)聚體結(jié)構(gòu)通過(guò)在微生物和酶及其底物之間形成物理屏障, 減緩了由微生物引起的有機(jī)質(zhì)的周轉(zhuǎn)[61–63]。目前很多研究報(bào)道了土壤物理結(jié)構(gòu)影響氨基糖的積累。比如, 北美草原表層土壤有機(jī)質(zhì)中氨基糖的濃度隨土壤顆粒的變小而增加, 黏粒中氨基糖的含量顯著上升[31]。同樣Turrion等發(fā)現(xiàn)森林砍伐主要影響較粗質(zhì)地的砂礫中的氨基糖含量, 證明黏粒中含有較高的微生物生物量和微生物副產(chǎn)物, 并且黏粒組分可以有效保護(hù)有機(jī)質(zhì)免受環(huán)境擾動(dòng)的影響[64]。應(yīng)注意的是, 不同的微生物產(chǎn)物被黏壤土穩(wěn)定的量存在差異[65]。

2.2.3 土壤化學(xué)性質(zhì)

土壤微生物的活性受底物特性的直接影響。面臨微生物和底物化學(xué)計(jì)量特征的巨大差異, 微生物通過(guò)調(diào)整自身化學(xué)計(jì)量特征、群落結(jié)構(gòu)、胞外酶比例、元素利用效率等幾種機(jī)制作出響應(yīng), 改變獲得能量和資源的投資策略[66]。受底物有效性差異影響, 微生物群落對(duì)底物的選擇性利用將導(dǎo)致氨基糖的積累產(chǎn)生差異[67–69]。李響等運(yùn)用同位素標(biāo)記技術(shù)跟蹤土壤氨基糖動(dòng)態(tài), 探討了不同底物形態(tài)對(duì)氨基糖形成的影響。結(jié)果表明, NH4+向氨基糖的轉(zhuǎn)化顯著高于NO3-, 反映出微生物對(duì)NH4+的選擇性利用[70]。在農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)中加入酰胺態(tài)氮如尿素的時(shí)候, 則會(huì)導(dǎo)致微生物殘?bào)w的降解[71]。說(shuō)明微生物殘留物作為氮源被微生物重新利用時(shí), 極易受到土壤中可利用氮形態(tài)差異的影響。在連續(xù)時(shí)間尺度上土壤養(yǎng)分的異質(zhì)性將導(dǎo)致微生物群落產(chǎn)生不同的適應(yīng)策略。因此, 理論上生態(tài)系統(tǒng)物質(zhì)循環(huán)過(guò)程產(chǎn)生的微生物殘留物也體現(xiàn)了微生物群落長(zhǎng)期適應(yīng)環(huán)境養(yǎng)分異質(zhì)性的結(jié)果, 這恰恰是活性微生物指標(biāo)所不能及的。

土壤的其他化學(xué)成分如重金屬、礦質(zhì)元素通過(guò)與有機(jī)質(zhì)分子發(fā)生化學(xué)螯合和物理吸附等作用, 或通過(guò)對(duì)活性微生物群落的抑制來(lái)保護(hù)有機(jī)底物不受酶的分解[72]。具有較大比表面積的非晶型鐵氧化物和有機(jī)質(zhì)緊密結(jié)合, 可以降低有機(jī)物的周轉(zhuǎn)速率[73–74]; 活化的重金屬和Al等元素與有機(jī)碳耦合形成大分子絡(luò)合物, 改變含碳化合物的化學(xué)氧化特性, 從而延緩?fù)寥烙袡C(jī)碳的分解[75]。目前, 作為有機(jī)質(zhì)的重要組分, 氨基糖和土壤礦質(zhì)元素的相互作用機(jī)制尚不明確。凋落物層微生物對(duì)鐵、鋁、錳礦物響應(yīng)的結(jié)果表明, 隨著凋落物分解的進(jìn)行, 氨基糖總量增加, 隨著培養(yǎng)時(shí)間的延長(zhǎng), 細(xì)菌產(chǎn)物相對(duì)于真菌產(chǎn)物的累積量增加。不同礦物質(zhì)對(duì)氨基糖積累的影響存在差異, 含錳氧化物促進(jìn)氨基糖的積累, 鐵鋁氧化物抑制細(xì)菌氨基糖的合成[76], 這與Miltner和Zech對(duì)礦物質(zhì)影響凋落物分解的研究有相似的趨勢(shì)[77–78]。新的研究表明, 當(dāng)前的大多數(shù)地球系統(tǒng)模型由于未考慮礦物表面有機(jī)質(zhì)吸附、底物和微生物過(guò)程的動(dòng)態(tài)作用, 導(dǎo)致高估了土壤碳儲(chǔ)量對(duì)全球變暖的響應(yīng)[79]。微生物殘留物指征微生物群落對(duì)物質(zhì)循環(huán)的貢獻(xiàn), 同時(shí)本身又代表了SOM的重要組成, 全球變化形勢(shì)賦予復(fù)雜土壤環(huán)境下的微生物響應(yīng)以深刻意義, 深入理解礦質(zhì)表面的微生物動(dòng)態(tài)顯得尤為迫切。

2.3 多因子交互對(duì)土壤氨基糖積累的影響

在以往關(guān)于有機(jī)碳周轉(zhuǎn)和積累的研究中多關(guān)注于單一因子產(chǎn)生的影響。事實(shí)上, 自然界中的任何變化都是由多種生態(tài)因子共同作用的結(jié)果, 無(wú)法將某一變量獨(dú)立剝離出去。對(duì)于作為微生物殘留物的生物標(biāo)志物——氨基糖, 同樣如此, 多種因素的共同作用形成了特定區(qū)域內(nèi)土壤氨基糖的積累狀態(tài)。近來(lái)的許多研究也相繼表明, 未來(lái)氨基糖積累機(jī)制的研究正朝著多因子交互作用影響的方向發(fā)展。Ma等在蒙古草原的研究表明, 在影響氨基糖積累的12類環(huán)境變量中, 干旱指數(shù)對(duì)氨基糖的影響在結(jié)構(gòu)方程模型中是唯一的顯著路徑, 而植物生物量、微生物群落等環(huán)境變量均非顯著路徑[80]。Li等在農(nóng)田中的研究也探討了物理、生化和微生物因素控制農(nóng)田土壤中氨基糖的積累機(jī)制, 關(guān)注到多種因素的共同作用對(duì)氨基糖積累的影響, 發(fā)現(xiàn)在不同的農(nóng)業(yè)管理措施下, 氨基糖的積累機(jī)制存在一定的趨同。并且, 土壤的物理保護(hù)作用對(duì)胞壁酸積累的影響較大, 而微生物活性、養(yǎng)分供應(yīng)等對(duì)葡糖胺積累的影響更大[40]。

3 研究展望

目前, 對(duì)于微生物殘?bào)w的相關(guān)研究仍處于起步階段, 將微生物殘?bào)w相關(guān)概念應(yīng)用到生態(tài)系統(tǒng)物質(zhì)循環(huán)領(lǐng)域中的研究報(bào)道在國(guó)內(nèi)外極少。盡管通過(guò)磷脂脂肪酸(PLFAs)等活性微生物生物量指標(biāo)指示某一個(gè)狀態(tài)下的微生物群落特征和微生物對(duì)碳氮循環(huán)的貢獻(xiàn)非常直觀, 但是依據(jù)瞬時(shí)的微生物群落信息來(lái)建立與長(zhǎng)期的有機(jī)質(zhì)周轉(zhuǎn)之間的聯(lián)系具有的說(shuō)服力卻十分有限[81]。微生物群落可以通過(guò)調(diào)整其生物量、活性以及群落結(jié)構(gòu)等適應(yīng)不斷變化的外界環(huán)境或異質(zhì)性大的生存條件[82–85], 說(shuō)明微生物群落狀態(tài)的瞬時(shí)響應(yīng)無(wú)法用來(lái)準(zhǔn)確衡量長(zhǎng)期的物質(zhì)周轉(zhuǎn)中微生物的貢獻(xiàn)[86–87]。土壤中穩(wěn)定遺留的氨基糖等微生物殘留物是微生物介導(dǎo)有機(jī)碳周轉(zhuǎn)過(guò)程中通過(guò)自身的增殖、代謝和死亡等生命活動(dòng)的積累產(chǎn)物[84,88], 可以代表長(zhǎng)期土壤有機(jī)碳形成過(guò)程中相當(dāng)數(shù)量的微生物來(lái)源物質(zhì)[24,81,89]。因此, 使用氨基糖等指標(biāo)可以建立微生物和長(zhǎng)期的物質(zhì)周轉(zhuǎn)之間的關(guān)系, 更準(zhǔn)確評(píng)估微生物的生態(tài)作用。微生物殘?bào)w作為土壤碳庫(kù)的重要組成部分, 它在不同環(huán)境下的積累狀況也深刻影響到未來(lái)土壤碳庫(kù)的動(dòng)態(tài)變化。綜上所述, 本文回顧了氨基糖作為微生物殘留物標(biāo)志物的原因與應(yīng)用, 總結(jié)當(dāng)前土壤氨基糖積累的影響因素研究相關(guān)進(jìn)展, 我們認(rèn)為未來(lái)在對(duì)土壤碳庫(kù)、微生物殘?bào)w或氨基糖等相關(guān)研究時(shí)應(yīng)著重關(guān)注:

(1)微生物殘?bào)w碳庫(kù)在深層土壤中的作用。根據(jù)目前已知, NPP 在生態(tài)系統(tǒng)內(nèi)的垂直分配受植物根系和生態(tài)系統(tǒng)類型的影響, 在草原、灌叢、農(nóng)田和森林中產(chǎn)生不同的植被碳配置[90–91], 進(jìn)而影響著不同深度土壤有機(jī)質(zhì)的分布。因此受微生物可利用底物垂直分布的影響, 微生物生物量和殘留物積累在不同植被類型不同深度土層, 將呈現(xiàn)不同的分布格局[81]。目前已有研究關(guān)注到微生物生物量殘?bào)w對(duì)深層土壤碳儲(chǔ)存有較大的貢獻(xiàn), 但具體的機(jī)理研究仍存在許多空白[10,81]。未來(lái)隨著全球氣候的變化, 探討土壤有機(jī)碳的周轉(zhuǎn)和固存將更離不開深層土壤碳庫(kù)的作用[92]。

(2)擴(kuò)大研究區(qū)域, 增加對(duì)森林生態(tài)系統(tǒng)和低緯度地區(qū)的相關(guān)研究。森林生態(tài)系統(tǒng)是陸地生態(tài)系統(tǒng)的主體, 碳儲(chǔ)量占整個(gè)陸地植被碳儲(chǔ)量的80%以上[93–94]。已有研究表明, 位于低緯度地區(qū)的老齡林仍保持較高的土壤有機(jī)碳增長(zhǎng)速率, 但影響老齡林碳收支的地上地下過(guò)程機(jī)理仍不清晰[95]。當(dāng)前關(guān)于微生物殘?bào)w的大量研究仍聚焦于農(nóng)田和草地生態(tài)系統(tǒng), 對(duì)于森林生態(tài)系統(tǒng), 尤其是低緯度的熱帶和亞熱帶地區(qū)的森林的研究相對(duì)缺乏, 加強(qiáng)土壤微生物殘?bào)w的研究可能有助于當(dāng)前一系列問(wèn)題的解決。

(3) 關(guān)注多因子對(duì)氨基糖積累效應(yīng)的研究。現(xiàn)有的研究缺乏對(duì)微生物殘?bào)w的積累(包括產(chǎn)生和礦化)的多角度探究。正確認(rèn)識(shí)微生物殘?bào)w在土壤有機(jī)碳庫(kù)中的地位, 深入探討微生物殘?bào)w的積累機(jī)制, 將有助于摸清生態(tài)系統(tǒng)在長(zhǎng)期演化過(guò)程中微生物殘?bào)w對(duì)土壤有機(jī)碳固存和周轉(zhuǎn)的貢獻(xiàn), 更深入了解微生物在生態(tài)系統(tǒng)物質(zhì)循環(huán)中起到的作用, 為更精確的評(píng)估生態(tài)系統(tǒng)碳匯功能以及土壤碳匯潛力的科學(xué)估算提供數(shù)據(jù)支持; 進(jìn)而在生態(tài)恢復(fù)工作、解釋成熟森林土壤固碳機(jī)理及土壤微生物響應(yīng)全球變化的機(jī)制等相關(guān)研究提供理論基礎(chǔ)。

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Soil amino sugars and the factors affecting their accumulation

MA Lingling1,2,3, YANG Shifu1,2,3, LIN Zhaokai4, TANG Xuli1,3*

1. South China Botanical Garden, Chinese Academy of Sciences, Guangzhou 510650, China 2. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China 3.Key Laboratory of Vegetation Restoration and Management of Degraded Ecosystem, Chinese Academy of Sciences, Guangzhou 510650, China 4.,,Guangzhou 510640, China

Soil amino sugars (ASs), representing microbial cell wall residues, are the key microbial residual biomarkers which are associated with soil carbon cycling in terrestrial ecosystem. In recent years, ASs are often used as indicators to connect microbial community dynamics and ecosystem nutrient cycling. Here, the brief history and applications of amino sugars as microbial residues indices were reviewed, and the merits of ASs as microbial residual indicators were elaborated by comparing with various microbial biomass indices adopted in the previous studies. We also summarized current understanding of factorsinfluencingsoil amino sugar accumulation. Based on the knowledge of ASs related studies, we suggest future study should pay more attention to multi-factors mechanism of ASs accumulation and to regional knowledge on the patterns and dynamics of ASs, which is also essential in carbon sequestration mechanisms in light of climate change.

amino sugar; soil carbon pool; soil structure; microbial processes; microbial remains or microbial residues

馬玲玲, 楊世福, 林釗凱, 等.土壤氨基糖及影響其積累的因素綜述[J]. 生態(tài)科學(xué), 2022, 41(5): 252–263.

MA Lingling, YANG Shifu, LIN Zhaokai, et al. Soil amino sugars and the factors affecting their accumulation[J]. Ecological Science, 2022, 41(5): 252–263.

10.14108/j.cnki.1008-8873.2022.05.029

X833

A

1008-8873(2022)05-252-12

2020-08-29;

2020-10-15

國(guó)家自然科學(xué)基金項(xiàng)目(31770491)

馬玲玲(1996—), 女, 山東淄博人, 碩士, 主要從事生態(tài)系統(tǒng)生態(tài)學(xué)研究, E-mail: malingling@scbg.ac.cn

唐旭利, 女, 博士, 副研究員, 主要從事生態(tài)系統(tǒng)生態(tài)學(xué)研究, E-mail: xltang@scib.ac.cn