朱 穎，楊益眾

（揚州大學 園藝與植物保護學院，江蘇 揚州 225009）

生物體通過靈活地改變其表型來應(yīng)對外部環(huán)境的刺激，以適應(yīng)周圍不同的環(huán)境，這種現(xiàn)象被稱為表型可塑性［1］。某些生物在一定環(huán)境下雖然存在同樣的基因型，但可能顯示出不同的外表可塑力，這種現(xiàn)象被稱為多表現(xiàn)象［2］，這是一種適應(yīng)性行為策略。這種策略被生活在異構(gòu)環(huán)境中的昆蟲廣泛應(yīng)用，比如蚜蟲就有這樣的本能。蚜蟲是半翅目中一類非常重要的刺吸式昆蟲，存在有翅型和無翅型等較復(fù)雜的“型”，它可以通過某些形態(tài)的改變來應(yīng)對周圍環(huán)境的變化。因此，蚜蟲的多表現(xiàn)象及其機理成為學者們的研究熱點。

1 生物學習性

蚜蟲是半翅目中體型較小的軟體昆蟲，通常以刺吸植物韌皮部汁液為食；它們有著比較復(fù)雜的生活史，大約有10%的物種在主要寄主與次要寄主植物間交替生活，而在非寄主植物上交替生活的物種多具有單食性［3］。蚜蟲因其獨特的生殖特性而表現(xiàn)出很高的繁殖率，例如禾谷縊管蚜Rhopalosiphum padi在7 d內(nèi)的產(chǎn)蚜量可達150頭以上。在春夏季，雌性蚜蟲以單性遺傳的方式進行孤雌胎生，從而克服了對雄性的需求；且在單性生殖過程中，胚胎在卵母細胞中萌芽后立即開始發(fā)育，并作為完全發(fā)育的個體進一步生長發(fā)育；最后，成年單性蚜蟲不僅攜帶下一代若蚜，還攜帶第3代個體［4］。在秋季，光周期的變化和溫度的下降誘發(fā)了雌性和雄性蚜蟲的產(chǎn)生，然后有性蚜蟲開始進行交配，雌性蚜蟲產(chǎn)生大量的卵，并以卵的形式越冬。在春末至夏初，蚜蟲可以形成孤雌胎生的有翅蚜，再轉(zhuǎn)移到夏寄主上，這種有翅蚜就叫作遷移蚜；遷移蚜在夏宿主上以孤雌胎生方式形成無翅孤雌胎生蚜，這種蚜蟲又被叫作僑蚜，僑蚜能夠在夏宿主上持續(xù)孤雌胎生繁衍多代。當蚜蟲密度增大，或養(yǎng)分要求發(fā)生變化時可形成有翅型的僑蚜，在夏宿主間輾轉(zhuǎn)生活［5］。

2 有翅蚜與無翅蚜的區(qū)別

有翅蚜蟲與無翅蚜蟲的主要區(qū)別具體表現(xiàn)在外形、生理、生活史以及行為特征上。除擁有翅和飛行肌外，有翅蚜蟲還擁有更重的頭骨、更加硬化的胸腔，有更發(fā)育完整的復(fù)眼和單眼，還有更多的感覺圈、更長的觸角，甚至還擁有更大的腹管以及尾片［6-8］。有翅蚜蟲與無翅蚜蟲之間的這些區(qū)別，表現(xiàn)出2個不同的生存方式：由于有翅蚜蟲擁有復(fù)雜的感官系統(tǒng)和用于飛行的翅膀，更易尋找到寄主植物的位置，因而有翅蚜蟲更能抵抗饑餓［9-10］。還有學者認為，翅膀的發(fā)育是蚜蟲為了適應(yīng)不斷變化的環(huán)境條件，增加蚜蟲的分散能力，使它們能夠逃離不利于其生長的環(huán)境［11］。為了應(yīng)對日漸縮短的光周期，有翅蚜蟲的雌性更加傾向于產(chǎn)生有性雌性，而無翅雌性產(chǎn)生有性雌性和雄性［12-13］。

3 蚜蟲翅型分化的影響因子

昆蟲翅膀的起源、發(fā)展和演化一直是昆蟲學者們研究的重點，近年來昆蟲翅膀的研究取得了重大進展。關(guān)于昆蟲翅膀的起源有2種主要的假設(shè)：一種是橫向背板假說（The plurin theory），由Sondgrass于1935年提出；另一種是Wigglesworth于1973年提出的針突突起起源理論（The stylus theory）。

許多昆蟲為了適應(yīng)環(huán)境的變化而產(chǎn)生了翅二型性。蚜蟲是研究翅二型性的理想模型昆蟲［14］。在蚜蟲的生長發(fā)育過程中，受外界環(huán)境和內(nèi)部因子的共同作用，形成了有翅蚜蟲和無翅蚜蟲2種不同的生物型。

3.1 影響蚜蟲翅型分化的外部因子

蚜蟲的翅型分化與外界環(huán)境密切相關(guān)。蚜蟲作為典型的二翅型昆蟲，導致其產(chǎn)生不同翅型的外界因子很復(fù)雜，包括溫度、擁擠度、種間相互作用以及寄主營養(yǎng)等。

3.1.1 溫度 早在1946年，英國學者White就指出氣溫與光周期都是影響昆蟲翅型分化的重要環(huán)境因子。極端高溫環(huán)境有利于無翅蚜的產(chǎn)生，而低溫條件則有利于有翅蚜的產(chǎn)生。然而非極端的溫度很可能只是對蚜蟲有翅型的產(chǎn)生起到了刺激調(diào)節(jié)作用。1961年，Lamb［15］將甘藍蚜Brevicoryne brasicae和桃蚜Myzus persicae置于極端高溫以及極端低溫條件下，發(fā)現(xiàn)低溫有利于有翅蚜的生長，而高溫則對有翅蚜的生長起明顯抑制作用。但是，Miura等（2001）則認為，極端低溫對有翅蚜的產(chǎn)生只是起間接作用，極端低溫引起植株的衰老，導致植株營養(yǎng)物質(zhì)的改變，從而促使了有翅蚜的產(chǎn)生。研究者認為營養(yǎng)條件的變化才是導致翅型分化的最主要原因。

3.1.2 擁擠度 不同的蚜蟲類型、數(shù)量以及同一類蚜蟲生活在不同的寄主植物上，其種群密度差異較大。一些研究者指出：增加蚜蟲的蟲口密度，會導致有翅個體的增加；一些蚜蟲（如：豌豆修尾蚜Megoura japonica、豆蚜Aphis craccivora和禾谷縊管蚜R. padi）的若蚜能夠通過感受擁擠刺激而發(fā)育成為有翅成蚜。只要若蚜個體之間發(fā)生足夠的觸覺刺激，相鄰的2只蚜蟲就能夠促進有翅蚜的形成［16-18］。不同的蚜蟲個體對所受擁擠的響應(yīng)不盡相同，比如桃蚜Myzus persicae對觸覺刺激不太敏感［19-20］，該物種可能對其他誘導翅產(chǎn)生的因素更加敏感，例如植物營養(yǎng)情況以及外界的環(huán)境因素。

3.1.3 物種間的相互作用 當蚜蟲與其他生物體聚集在同一寄主植物上時，生物體的相互作用可能會通過感官刺激直接或間接地刺激或者抑制蚜蟲有翅型的產(chǎn)生。有研究表明，當瓢蟲出現(xiàn)在豌豆蚜Acyrthosiphon pisum種群中，會增加豌豆蚜群體中有翅蚜的產(chǎn)生，但這種誘導的機制尚不清楚，推測是由蚜蟲報警信息素的釋放和捕食者的干擾引起的［21］。Macias在1969年研究發(fā)現(xiàn)，在感染病毒的甜菜葉片上比在健康的甜菜葉片上更容易發(fā)現(xiàn)有翅桃蚜M. persicae個體；經(jīng)過進一步研究發(fā)現(xiàn)，感染病毒的甜菜葉片的營養(yǎng)條件比健康葉片更好。與此類似，在西葫蘆感染小西葫蘆黃花葉病毒（Zucchini yellow mosaic virus，ZYMV）后，會在感病植株上發(fā)現(xiàn)更多的有翅棉蚜Aphis gossypii［22］。這也許與寄主不同的營養(yǎng)條件有關(guān)。

大約有37%的蚜蟲與螞蟻互惠互利。螞蟻能保護蚜蟲免受天敵的侵擾，以此來促進蚜蟲種群的增長；而螞蟻通過食用蚜蟲分泌的蜜露來促進自身生長，以此來保護蚜蟲種群。有研究發(fā)現(xiàn)，在沒有與螞蟻種群共生的蚜蟲種群中，會出現(xiàn)更多的有翅蚜蟲；蟻群對蚜蟲有翅形態(tài)的抑制是否對雙方都是有益的，則取決于蚜蟲的種類和環(huán)境，比如植物營養(yǎng)狀況、蚜蟲種群大小、天敵的存在以及飼養(yǎng)蟻群的營養(yǎng)需求等［23］。

3.1.4 營養(yǎng)條件 蚜蟲寄生在營養(yǎng)更豐富的寄主植株上，更容易產(chǎn)生無翅蚜且具有更強的繁殖力。楊益眾等［24］于2000年采用回歸分析法研究了禾谷縊管蚜R. padi翅型分化與小麥體內(nèi)營養(yǎng)成分、溫度、光照以及蚜蟲種群數(shù)量的關(guān)系，發(fā)現(xiàn)該蚜蟲的翅型分化主要與小麥植株中的氨基酸、水分含量，以及其自身的密度有關(guān)。當棉蚜A. gossypii和菊小長管蚜Macrosiphoniella sanborni同時寄生在菊花植株上時，會降低另一種蚜蟲的有翅形態(tài)比例。Leckstein等在1973年的研究結(jié)果表明，在缺少蛋氨酸、組氨酸的情況下，用人工飼料飼養(yǎng)豆蚜A. craccivora，抑制了其翅芽的發(fā)育。Braendle等在2006年研究發(fā)現(xiàn)豌豆蚜A. pisum在經(jīng)過饑餓處理后可產(chǎn)生更多的有翅子代。Mittler等在2011年的田間試驗得到了一樣的結(jié)論，但是這并不能排除溫度、種群密度和光周期以及其他外部因素對蚜蟲翅型分化的影響。

3.1.5 母代效應(yīng) 除了環(huán)境因素之外，一些母代和跨代遺傳因素也會影響蚜蟲有翅型的形成。在很多種類中，蚜蟲個體是否有翅，往往在母體內(nèi)就已決定（在成蟲體內(nèi)攜帶的單性生殖胚胎），有翅成蟲則很少或未出現(xiàn)有翅后代［25-26］。同樣，在有翅型母代產(chǎn)生的后代中有翅型的個體較少［27］。相比之下，由無翅母代產(chǎn)生的無翅后代對翅膀誘導的刺激反應(yīng)更強烈［27-28］。因此，母代的表型和年齡都會影響和調(diào)節(jié)子代對翅膀誘導環(huán)境條件的反應(yīng)。

3.2 影響蚜蟲翅型分化的內(nèi)部因子

3.2.1 個體發(fā)育 一般認為，所有蚜蟲出生時都是有翅原基的，無翅是二次發(fā)育的結(jié)果，直到3齡若蟲期，有翅和無翅這2個形態(tài)都無法通過觀察外部形態(tài)來區(qū)分［9］。許多原始的生物類群，如食蚜蠅科Calaphidinae，只產(chǎn)生有翅孤雌生殖雌性。Shull（1938）研究發(fā)現(xiàn)，麥長管蚜Sitobion avenae在成蚜時期無論發(fā)育成無翅蚜還是有翅蚜，它的所有胚胎以及1齡若蟲都在切片中發(fā)現(xiàn)了翅原組織的存在。同樣，Johnson等于1960年在黑豆蚜Aphis craccivora完全發(fā)育的成蟲和1齡若蟲中發(fā)現(xiàn)了翅原組織。接受外界的影響后，若蚜一旦發(fā)育成無翅蚜蟲，在若蚜的2齡發(fā)育階段其翅原基就開始萎縮；當若蚜發(fā)育成有翅蚜蟲時，其翅原基則會生長并繼續(xù)發(fā)育。從若蚜3齡期開始，就可以觀察到它們外部翅膀的存在［29］。還有一些蚜蟲（比如棉蚜A. gossypii、豌豆蚜A. pisum），有時會出現(xiàn)有翅與無翅型的中間體，這樣的中間體可能是無翅的，但顯示出有翅形態(tài)的一些基本特征，或者它們可能是有翅膀的，但是沒有飛行肌，并顯示出無翅形態(tài)的基本特征［11，30］。此外，產(chǎn)卵于成蚜體內(nèi)的寄生蜂會影響蚜蟲后代翅膀的發(fā)育，這種后代經(jīng)常表現(xiàn)出中間的無翅表型，并且在推定的有翅個體中翅膀發(fā)育受到了抑制［31-32］。

3.2.2 激素在翅型分化過程中的作用 外界環(huán)境因素如溫度、光周期、物種之間的相互作用和種群密度等都會影響昆蟲翅型的分化。這些影響因素可以直接或間接地調(diào)節(jié)昆蟲的內(nèi)分泌系統(tǒng)，從而影響昆蟲體內(nèi)的激素變化，導致昆蟲出現(xiàn)不同的表型。

早在20世紀60年代，美國就有學者發(fā)現(xiàn)保幼激素（Juvenile hormone，JH）對有翅蚜和無翅蚜的產(chǎn)生有一定的調(diào)控作用［15，33-34］。保幼激素是由昆蟲咽側(cè)體（Corpora allata）細胞分泌物所組成的［35］，可調(diào)控昆蟲若蟲或幼蟲的生長發(fā)育、卵巢發(fā)育及蟲齡發(fā)生［36］，還參與昆蟲體積大小、蛻皮、滯育等生理生化過程［37-38］。研究人員觀察到早期無翅成蟲與若蟲在形態(tài)上相似，認為高滴度的保幼激素通過促進成蟲保留幼蟲特征誘導了無翅狀態(tài)［15，33-34］。蛻皮激素（Ecdysterone，EDS）是由前胸腺、頭胸腺或環(huán)腺的胸腺分泌的多羥基甾醇化合物，是調(diào)節(jié)昆蟲生長發(fā)育最重要的激素之一。蛻皮激素不僅可以誘導幼蟲脫皮，而且還可以調(diào)節(jié)成蟲繁殖和滯育等生理現(xiàn)象［39］。有學者于2017年向豌豆蚜注入蛻皮激素抑制物，結(jié)果發(fā)現(xiàn)豌豆蚜在同樣擁擠條件下可以形成更多的有翅子代［40］。

3.2.3 相關(guān)基因研究 近年來，分子生物學技術(shù)在農(nóng)業(yè)害蟲領(lǐng)域的應(yīng)用研究獲得了很大的進展，一些學者開始利用分子生物學技術(shù)來研究有翅型蚜蟲與無翅型蚜蟲的不同表達基因。2002年，劉學英教授首先應(yīng)用DDRT-PCR技術(shù)，在人類基因組表達水平上研究了禾谷縊管蚜R. padi的翅型分化，并獲得了293 bp的DD-1序列。以此為基礎(chǔ)，曹敏于2004年通過消減抑制雜交技術(shù)獲得了在有翅蚜蟲中特異表達的Cdc42基因，并成功地克隆了禾谷縊管蚜R. padi的Cdc42基因。此外，蔣紅于2004年克隆了麥長管蚜S. avenae的Cdc42基因，并采用半定量方法研究了不同組織和不同發(fā)育階段Cdc42的轉(zhuǎn)錄水平，發(fā)現(xiàn)該基因在蚜蟲中特異性表達；在與Genbank比較后，推測由Cdc42基因編碼的小G蛋白Cdc42與蚜蟲翅分化有關(guān)。然而，迄今對一些相關(guān)基因調(diào)節(jié)翅型分化的模式尚不完全清楚［14］。

4 展望

綜觀以往的研究，對蚜蟲生態(tài)學和生理學的研究探索較為系統(tǒng)而深入，但對蚜蟲表型可塑性背后的遺傳學研究甚少。長期以來，擁擠效應(yīng)一直被認為是翅膀感應(yīng)的刺激因素，這一結(jié)論是基于在人工環(huán)境中擁擠的蚜蟲；但在自然環(huán)境中，擁擠不太可能是誘導蚜蟲種群翅膀變形的唯一因素［41］。此外，寄主植物的額外營養(yǎng)狀況都有可能抑制蚜蟲翅膀的產(chǎn)生。在特定情況下，與天敵或螞蟻的相互作用可能對蚜蟲種群的行為產(chǎn)生相當大的影響，但尚不清楚這些影響如何與擁擠和營養(yǎng)因素相互協(xié)調(diào)。當多個因素同時作用于某個蚜蟲種群時，這些因素對翅型分化影響的相對重要性尚未見深入研究。盡管全世界有4400多種蚜蟲，但大多數(shù)研究偏向于重要的農(nóng)業(yè)有害昆蟲，對其他物種知之甚少，尤其是那些來自炎熱干燥地區(qū)的蚜蟲種群。因此今后需要對更多的蚜蟲物種進行研究，同時借助現(xiàn)代分子生物學技術(shù)與手段，了解影響蚜蟲翅型分化的內(nèi)在機制。

明確蚜蟲翅型分化的機制，不僅可以為蟲情的精準預(yù)測提供科學依據(jù)，減少化學農(nóng)藥的使用量，降低農(nóng)產(chǎn)品的產(chǎn)量與品質(zhì)損失，而且還可以為半翅目中其他重要農(nóng)業(yè)害蟲如飛虱翅型分化、一些害蟲遷移動向的研究提供支撐和參考。